Revista Brasileira de Ciências Agrárias ISSN: Universidade Federal Rural de Pernambuco Brasil
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- Sophia Casado de Oliveira
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1 Revist Brsileir de Ciêncis Agráris ISSN: 98-6 Universidde Federl Rurl de Pernmuco Brsil Arieir, Giovni de O.; Srussi, Cesr A. G.; Sntigo, Déor C.; Bquero Peñuel, José E.; Guimrães, Mri de F. Responses of free-living nd plnt-prsitic nemtodes to sugrcne crop in two soils Revist Brsileir de Ciêncis Agráris, vol. 8, núm. 4, 23, pp Universidde Federl Rurl de Pernmuco Pernmuco, Brsil Aville in: How to cite Complete issue More informtion out this rticle Journl's homepge in redlyc.org Scientific Informtion System Network of Scientific Journls from Ltin Americ, the Crien, Spin nd Portugl Non-profit cdemic project, developed under the open ccess inititive
2 Agrári - Revist Brsileir de Ciêncis Agráris ISSN (on line) v.8, n.4, p , 23 Recife, PE, UFRPE. DOI:.539/grri.v8i4327 Protocolo 327-5/2/22 Aprovdo em 29/5/23 ABSTRACT Responses of free-living nd plnt-prsitic nemtodes to sugrcne crop in two soils Giovni de O. Arieir, Cesr A. G. Srussi, Déor C. Sntigo, José E. Bquero Peñuel 2 & Mri de F. Guimrães Universidde Estdul de Londrin, Centro de Ciêncis Agráris, Deprtmento de Agronomi, Rodovi Celso Grci Cid, PR 445, Km 38, CEP , Londrin-PR, Brsil. Cix Postl 6. E-mil: giovnirieir@yhoo.com.r; cesrsrussi@yhoo.com.r; sntigo@uel.r; mftim@uel.r 2 Corporcion Colomin de Investigcion Agropecuri, Ministerio de Agricultur Y Desrrollo Rurl, Centro de Investigciones L Liertd, Km 6 Vi Puerto Lopez, A.A. 5, Villvicencio-Met-Colomi, Colômi. E-mil: jquero@corpoic.org.co Nemtodes ply different ecologicl roles in soil, interfering with feed rtes y regulting microiot nd the development of plnt diseses. The nturl chrcteristics of n environment s well s the griculturl process lter the distriution of these orgnisms. The ojective of this study is to ssess the effect of continuous sugrcne crop time on free-living nd plnt-prsitic nemtodes in soils with different textures. Soil smples were collected from res of ntive vegettion nd griculturl plots cropped with sugrcne in two municiplities in the stte of Prn, Brzil (soil with medium-textured nd cly-textured), with susequent extrction nd identifiction of trophic groups nd genus of plnt-prsitic nemtodes. The nemtodes structure ws most severely ffected y sugrcne crop time, with n increse in the plnt-prsitic nemtodes undnce over time. Agriculturl plots were dominted y Prtylenchus sp. nd Helicotylenchus sp., nd communities in res of ntive vegettion were dominted y free-living nemtodes, especilly cteril-feeding, with n incidence of crnivorous/omnivorous nemtodes nd Mesocriconem sp. Key words: ioindictors, Helicotylenchus, Mesocriconem, monoculture, Prtylenchus Respost de nemtoides de vid livre e fitoprsits o cultivo de cn-de-çúcr em dois solos RESUMO Os nemtoides desempenhm diverss funções ecológics no solo interferindo n tx de rções, regulndo microiot e o desenvolvimento de doençs em plnts. As crcterístics nturis de um miente, tl como tmém o processo grícol, lterm distriuição desses orgnismos. Assim, o ojetivo deste trlho foi vlir o efeito do tempo de cultivo contínuo com cn-de-çúcr sore nemtoides fitoprsits e de vid livre em solos com diferentes texturs. Form coletds mostrs de solo em áres de vegetção ntiv e prcels grícols cultivds com cn-de-çúcr em dois municípios no estdo do Prná, Brsil (solo com textur médi e textur gilos), com posterior extrção e identificção dos grupos tróficos e gêneros de nemtoides fitoprsits. O tempo de cultivo com cn-de-çúcr fetou mis severmente estrutur ds comuniddes, ocorrendo umento n undânci de nemtoides fitoprsits com o tempo. As prcels grícols form dominds por Prtylenchus sp. e Helicotylenchus sp. e s comuniddes ns áres de vegetção ntiv dominds por nemtoides de vid livre, principlmente cteriófgos, com incidênci de nemtoides cnívoros/onívoros e Mesocriconem sp. Plvrs-chve: ioindicdores, Helicotylenchus, Mesocriconem, monocultivo, Prtylenchus
3 G. de O. Arieir et l. 57 Introduction Grown in more thn countries, sugrcne (Schrum sp. L.) represents one of the min glol griculturl ctivities, tking up n re over 8 million hectres, just in 2/2 in Brzil (CONAB, 2). The intensive crop mngement prctices leds to chnges in soil structure, which cn directly nd indirectly ffect the composition, structure, undnce nd distriution of nemtode communities (Yetes & Bongers, 999; Kndji et l., 2), especilly some groups of freeliving nemtodes, tht re more sensitive to disturnces (Mondino et l., 2). Monoculture for long time my fvor plnt-prsitic nemtodes, leding to reduction in productivity nd longevity in the res (Dinrdo-Mirnd, 26) nd, lthough more thn 3 nemtode species could e ssocited with sugrcne (Cdet & Spull, 25), highest losses hve een reported y Meloidogyne incognit, M. jvnic nd Prtylenchus zee (Dinrdo-Mirnd & Frcsso, 2), with frequent occurrence of Helicotylenchus nd Mesocriconem (Bond et l., 2). According to feeding hits, nemtodes ply different ecologicl roles in soil, such s microiot regultion, influence on minerliztion nd nutrient cycling (Bongers & Ferris, 999; Colemn et l., 24). They my lso cuse plnt diseses (Agrios, 25). Once moving freely through wter film they re le to feed nd complete their life cycle. Soil texture nd moisture s well s food vilility re criticl fctors in nemtode diversity (Yetes & Bongers, 999). Thus, chnges in lnd use impct nd lter the density nd diversity of these orgnisms (Arujo & Monteiro, 27). Chnges in nemtode communities in res of continuous crop hve een exmined y monitoring the sme re over time. However, sesonl chnges cn cuse short-lived effects on community structure (McSorley & Frederick, 2), minly y chnges in temperture nd soil moisture (Bkonyi et l., 27), leding to errors in results interprettion. Thus, this study ims to ssess chnges in plnt-prsitic nd free-living nemtodes popultions ccording to sugrcne crop time in soil with different textures. Mteril nd Methods The work ws conducted in field res with sugrcne in the municiplities of Rolândi (23 5'" S; 5 28'36" W) nd Jgupitã (23 3'49" S; 5 27'52" W), oth in the stte of Prná, Brzil, corresponding respectively to Rhodic Eutrodox (Re) with lomy texture nd Rhodic Hpludox (Rh), with medium texture, ccording to Soil Txonomy (Soil Survey Stff, 999). In oth municiplities, the relief is undulting nd the climte is clssified s Cf (humid mesotherml), ccording to Köeppen, nd the typicl ntive vegettion is prt of the Atlntic Domin, chrcterized s Semi Deciduous (IBGE, 22). In ech soil, ntive vegettion ws ssessed (s n ecologicl reference) nd five plots corresponding to different periods of continuous lnd use with sugrcne crop (, 3, 8, nd 6 yers of cultivtion for Re nd, 2, 3, 6 nd 7 yers of cultivtion for Rh). These plots occupied the sme topogrphic position in the middle third down. The prior system production ws crop rottion with mize, soyen nd whet, in Re nd psture, in Rh. Soil till ws consisted of grid res with hevy disk, su soiling to.5 m deep nd hrrowing. Ridging ws crried out.4 m depth, nd.4 m etween rows. The res physicl-chemicl chrcteriztion nd fertilizer mngement re shown in Tle. Tle. Chrcteriztion of some physicl nd chemicl ttriutes of soil nd fertilizer mngement in res under ntive vegettion nd continuous sugrcne crop Soil Re 3 Rh 4 Crop ge Cly (g kg - ) OC (g dm -3 ) SD 2 (Mg m -3 ) Minerl fertiliztion 654 5,, ,5,42 25 kg h ,8,44 - (46% N) 699 5,6, ,2, ,4,3 None 225 7,8,49 5 kg h - ( *), nd 43 kg h - (25--25*) 2 2 5,5, ,3, ,7,5 7 2,,54 24,4,24 None CO: orgnic cron; 2 SD: Soil density; 3 Re: Rhodic Eutrodox Soil; 4 Rh: Rhodic Hplux Soil; *N-P-K. Smpling ws crried out ccording to chnges in Anderson & Ingrm (993) methodology, long ten trnsects (5 m length) per tretment. In ech trnsect, three monoliths of 25 x 25 cm t depth of -3 cm were smpled nd mixed to compose one smple. To proceed nemtode extrction, soil smples were processed y suspending 3g of soil (pproximte 3 cm 3 ) in 2L of wter, shking nd pouring the superntnt into consecutive sieves with openings of 85μm, 75μm nd 25μm. The superntnt ws clrified y centrifugl flottion in sucrose solution (Jenkins, 964) nd, susequently, nemtodes were counted under opticl microscope. The plnt-prsitic nemtodes (Pl) were identified to genus level while the free-living nemtodes in following trophic groups: cteril-feeding (B), fungl-feeding (Fu) nd crnivores/ omnivores (C/Om). After nemtode identifiction nd counting, the communities were chrcterized y the following prmeters: totl undnce (numer of nemtodes), reltive undnce (percentge of ech trophic group) nd reltive undnce of plnt-prsitic genus. Dt ws suject to vrince nlysis (ANOVA) nd mens were compred y Tukey's test t 5% proility for ech soil seprtely. Moreover, reltive undnce of nemtodes ws ssocited to tretment using the Principl Component Anlysis (PCA) for two soils together. Results Although there ws lower totl numer of nemtodes in the res of ntive vegettion, communities were dominted y free-living nemtodes, which mde up over 6% of the orgnisms (Tle 2). Bcteril-feeding hd rtio ove 4% Rev. Brs. Ciênc. Agrár. Recife, v.8, n.4, p , 23
4 572 Responses of free-living nd plnt-prsitic nemtodes to sugrcne crop in two soils Tle 2. Trophic groups of soilorne nemtodes undnce in res under ntive vegettion nd exposed to different continuous sugrcne crop time Crop ge B Fu 2 C/Om 3 Pl 4 TA 5 Rhodic Eutrodox Soil (Re) yer 233, ,5 576,35 8 (2,69) 7 (28,26) () (5,5) 29,2 3 yers 265,24 73,92,48 386,6 (3,69) (2,78) (,32) (46,9) c 837,34 8 yers 2,9 76,9 226,88 (3,86) (24,34) () (7,8) 36,54 yers 284,85 25,3 2,53 25,47 (53,95) (4,76) (,48) (4,8) c 528,2 6 yers 52,2 26,4 95,78 (27,46) (37,2) () (35,34) c 554,2 88,24 3,92 9,45 59,37 (46,94) (6,45) (5,3) (3,58) c 88,4 Rhodic Hplux Soil (Rh) yer 98,8 9,82 83,36 (53,3) (24,35) () (22,35) c 373 c 2 yers 236,67 229,3 63,2 (22,4) (2,45) () (56,4) 69, 5 3 yers 346,62 23,4 3,66 99,57 (5,75) (8,3) (2,) (29,22) c 683,8 6 yers 3,82 65, 3,66 47,42 (8,97) (,85) (,6) (69,57) 6,7 7 yers 35,74 27,32 3,24 374,68 (37,7) (5,7) (,4 (46,2) 8,32 29,9 4,56 4,8744 9, (4,54) (2,23) (6,77 (2,5) c 72,2 c B: Bcteril-feeding nemtodes; 2 Fu: Fungl-feeding nemtodes; 3 C/Om: Crnivores nd omnivores nemtodes; 4 Pl: Plnt-prsitic nemtodes; 5 TA : Totl undnce (totl numer of nemtodes in 3 cm 3 of soil). Men of replictes; 6 Asolute undnce (numer of ech trophic group in 3 cm 3 of soil). Men of replictes; 7 Reltive undnce (% of ech trophic group in the community). Men of replictes; 8 Mens followed y different letters, in column, indicte differences (t P.5, Tukey s test) mong crop ges for ech soil type seprtely. in these communities, with smller proportion of nemtode fungl-feeding nd crnivores/omnivores. On the other hnd, the griculturl plots were dominted y plnt-prsitic nemtodes, with the exception of the re with 6 yers of soil cultivtion Re, which hd more homogeneous distriution thn ll the trophic groups. The mximum plntprsitic nemtodes dominnce in the community ws oserved in the sixth yer in Rh nd in the eighth yer in Re, when they reched out 7% of the orgnisms, siclly represented y the gener Prtylenchus nd Helicotylenchus, found in ll plots, regrdless of cultivtion time (Tle 3). The principl component nlysis (Figure ) explins 6.49% of the vrition, eing 38.84% explined y the first xis nd 22.65% explined y the second xis, with greter Tle 3. Asolute nd reltive undnces of plnt-prsitic nemtode gener in res of ntive vegettion nd exposed to different continuous sugrcne crop time Crop ge Prtylenchus Helicotylenchus Mesocriconem Meloidogyne Rhodic Eutrodox Soil (Re) yer 47,2 59,2 c 3 (72,38) 2 (27,69) () () 3 yers 36,46 8,3 c (79,23) (2,76) () () 8 yers 95,3 24,37 7,62 c (85,92) (,72) () (3,35) yers 25,9 9,6 c (95,54) (4,45) () () 6 yers 68,64 27,4 c c (86,) (3,86) () () 39,69,48,75 6,9 c c (57,6) (6,68) (5,62) (,2) Rhodic Hplux Soil (Rh) yer 69,82 3,53 c (83,75) (6,24) () () 2 yers 456,9 46,3 (75,76) (24,23) () () 3 yers 92,79 6,83 c (96,57) (3,42) () () 6 yers 24,82 7,42 6,66 (57,62) (4,77) (,59) () 7 yers 289,3 5,76 33,83 c (77,6) (3,8) () (9,2) 9, c () () () () Asolute undnce (numer of ech genus in 3 cm 3 of soil). Men of replictes; 2 Reltive undnce (% of ech genus in the totl of plnt-prsitic nemtodes). Men of replictes; 3 Mens followed y different letters, in column, indicte differences (t P.5, Tukey s test) mong crop ges for ech soil type seprtely. Rev. Brs. Ciênc. Agrár. Recife, v.8, n.4, p , 23
5 G. de O. Arieir et l. 573 RE: Rhodic Eutrodox Soil. RH: Rhodic Hplux Soil. Fo:. B: Bcteril-feeding nemtodes. Fu: Fungl-feeding nemtodes. C/Om: Crnivores or omnivores nemtodes. Pl: Plnt-prsitic nemtodes. The numers represent the crop ge. Figure. Principl Component Anlysis (PCA) of trophic groups of nemtodes nd plnt-prsitic nemtode genus in res of ntive vegettion nd exposed to different continuous sugrcne crop time, in two soils cultivtion time influence on soil texture on distriution of nemtode groups. Prtylenchus nd Helicotylenchus sp. correlte positively nd were fvored y the younger ges (up to 6 yers in Rh nd up to 8 yers in Re), while Meloidogyne ws relted to growing longer (seven yers in Rh nd yers in Re). Prtylenchus nd Meloidogyne negtively correlted. Mesocriconem showed similr trend to tht of the nemtodes C/Om, relting to res of ntive vegettion nd 6 yers of cultivtion in Re. The sme trend ws presented y microil-feeding (cteril nd fungl-feeding) nemtodes which lso relted to the first yer of cultivtion in oth soils. Discussion Greter undnce of nemtodes in the griculturl plots in reltion to res of ntive vegettion hve een demonstrted in severl studies (Yetes & King, 997; Vlocká et l., 2, Goulrt et l., 23, Mttos et l., 26), lthough differences re not lwys oserved (Crdoso et l., 22). This is ecuse certin groups of nemtodes re fvored y griculturl mngement dopted (Tomzini et l., 28). The res of ntive vegettion were dominted y freeliving nemtodes, especilly cteril-feeding, which were lso oserved y Crdoso et l. (22), ecuse the re of ntive vegettion hs higher levels of orgnic mtter nd fvors microil fun. The sme uthors found tht nemtodes crnivores/omnivores, even with low undnce, were more representtive in forests to sugrcne, which ws lso oserved in this study. Although omnivorous nemtodes generlly represent only smll frction of the communities of nemtodes, they re good indictors ecuse re more sensitive to disturnces (Stirling et l., 23). The monoculture of sugrcne fvors vrious plntprsitic nemtodes, incresing the popultion levels compred with popultions soon fter the implementtion of the culture (Cdet & Boer, 99), so tht in the present work, Prtylenchus nd Helicotylenchus, typicl prsites of sugrcne (Cdet & Spull, 23) were dominnt in griculturl plots where they hd een cultivted for up to ten yers. On the other hnd, popultions decresed fter longer period. The monoculture effects over long periods of time without tilling the soil my e similr to fllowing (Horny & Btemn, 997), with recovery of microfun in the rhizosphere nd the estlishment of nemtode suppressive mechnisms (Cdet et l., 27). The sme dynmic my lso explin the fct tht the cultivtion for the 6th yer in Re is similr to res of ntive vegettion, fvoring nemtodes sensitivity to disturnce (C/ Om) nd Mesocriconem which were found t low frequency in the first yer. Nemtodes from Criconemtide re sensitive to disturnce nd hve een identified s key groups in severl studies in Brzil (Goulrt et l. 23; Goulrt & Ferrz et l, 23; Cres & Hung, 28; Mttos et l. 28; Tomzini et l., 28). Bond et l. (2) hd lredy oserved these nemtodes in res of sugrcne, nd smller popultions of Mesocriconem in the first yer of cultivting. Despite reports of reduced productivity nd high incidence of Meloidogyne in res of sugrcne (Cdet & Spull, 23; Severino et l., 2), in this study popultions of Meloidogyne remined low in ll res. However, severl studies hve found low densities of root-knot nemtode, with dominnce of Prtylenchus, Helicotylenchus (Rimé et l, 23; Mondino et l., 2; Crdoso et l., 22) nd even Mesocriconem (Rossi et l., 996, Bond et l., 2). An inverse ehvior etween Meloidogyne nd Prtylenchus hd lredy een oserved in studies performed y Berry et l. (29) nd Crdoso et l. (22) in soils of sndy texture, which found negtive correltion etween these two gener. Considering the fct tht oth re endoprsites, they cn compete for food site, since the prsitism of one genus cn e inhiited fter the other (Umesh & Ferris, 994) hs estlished in the roots. Moreover, the fct tht Prtylenchus (migrtory nemtode) cn e ssocited with the occurrence of fungi nd cteri with degrdtion of roots (Agrios, 25), this my reduce the estlishment of Meloidogyne (sedentry nemtode). Similrly, Helicotylenchus, n ectoprsite, did not show n inverse reltionship with these gener, ecuse it does not occupy the sme food site, only eing influenced y the mngement. Sundrrj & Meht (993) oserved tht P. zee showed n inverse ssocition with H. indicus, ut positive reltionship with H. dihyster. Since H. indicus nd P. zee re endoprsite nemtodes, oth depend on roots for feeding nd complete their life cycles, while, in other hnd, H. dihyster feeds on corticl cells from outside root. Conclusions Soilorne nemtode communities were good prmeter for ssessing chnges due to sugrcne crop over time, without presenting, however, definite pttern. plots presented communities with etter ditriution y trophic groups, with higher proportion of free-living nemtodes. Bcteril-feeding nemtodes dominted free-living communities, even in forest plots. Plnt-prsitic nemtodes were found in greter mounts in soils cropped with sugrcne, indicting reltion with monoculture, with predomintion y the gener Prtylenchus nd Helicotylenchus. Rev. Brs. Ciênc. Agrár. Recife, v.8, n.4, p , 23
6 574 Responses of free-living nd plnt-prsitic nemtodes to sugrcne crop in two soils Acknowledgements The uthors would like to thnk to the Brzilin Ntionl Scientific nd Technologicl Development Council (CNPq) for their help in funding this project. Literture Cited Agrios, G. N. Plnt diseses cused y nemtodes. In: Agrios, G. N. Plnt pthology. 5.ed. Amsterdm: Elsevier: Acdemic Press, 25. p Anderson, J. D.; Ingrm, J. S. I. Tropicl soil iology nd fertility: hndook of methods. 2.ed. Wllingford: CAB Interntionl, p. Arújo, A. S. F.; Monteiro, R. T. R. Indicdores iológicos de qulidde do solo. Bioscience Journl, v.23, n.3, p.66-75, 27. < iosciencejournl/rticle/view/6684/443>. 23 Mr. 23. Bkonyi, G.; Ngy, P.; Kovács-Láng, E.; Kovács, E.; Brás, S.; Répási, V.; Seres, A. Soil nemtode community structure s ffected y temperture nd moisture in temperte semirid shrulnd. Applied Soil Ecology, v.37, n.-2, p.3-4, 27. < psoil >. Berry, S. D.; Dn, P.; Spull, V. W.; Cdet, P. Effect of intercropping on nemtodes in two smll-scle sugrcne frming systems in South Afric. Nemtropic, v.39, n., p.-33, 29.< rticle/view/64465>. 23 Mr. 23. Bond, J. P.; McGwley, E. C.; Hoy, J. W. Distriution of plntprsitic nemtodes on sugr cne in Louisin nd efficcy of nemticides. Journl of Nemtology, v.32, n.4s, p.493-5, 2. < PMC262482/>. 23 Mr. 23. Bongers, T.; Ferris, H. Nemtode community structure s ioindictor in environmentl monitoring. Trend in Ecology nd Evolution, v.4, n.6, p , 999. < dx.doi.org/.6/s (98)583-3>. Cdet, P.; Berry, S. D.; Leslie, G. W.; Spull, V. W. Mngement of nemtodes nd stlk orer y incresing within-field sugrcne cultivr diversity. Plnt Pthology. v.56, n.3, p , 27. < /j x>. Cdet, P.; Boer, H. Behvior of plnt-prsitic nemtodes ssocited with sugr cne in Brdos. In: Annul Brdos Sugr Technologists Assocition Conference, 8., 99, s.l. Bthshe: BSTA, 99. p Cdet, P.; Spull, V. W. Effect of nemtodes on the sustined production of sugrcne in South Afric. Field Crops Reserch, v.83, n., p.9-, 23. < org/.6/s (3)66-2>. Cdet, P.; Spull, V. W. Nemtode prsites of sugrcne. In: Luc, M.; Sikor, R. A.; Bridge, J. (Eds.). Plnt Prsitic nemtodes in sutropicl nd tropicl griculture. 2.ed. Cmridge, MA: CABI Pulishing, 25. p Crdoso, M. O.; Pedros, E. M. R.; Rolim, M. M.; Silv, E. F. F.; Brros, P. A. Effects of soil mechnicl resistnce on nemtode community structure under conventionl sugrcne nd remining of Atlntic. Environmentl Monitoring nd Assessment, v.84, n.6, p , 22. < Cres, J. E.; Hung, S. P. Comuniddes de nemtoides do solo so diferentes sistems n Amzôni e Cerrdos rsileiros. In: Moreir, F. M. S.; Siqueir, J. O.; Brussrd, L. (Eds.). Biodiversidde do solo em ecossistems rsileiros..ed. UFLA: Lvrs, 28 p Colemn, D. C.; Crossley Jr., D. A.; Hendrix, P. F. Fundmentls of soil ecology. 2.ed. Burlington: Acdemic Press, p. < 3/5-9>. Compnhi Ncionl de Astecimento CONAB. Acompnhmento d sfr rsileir: cn-de-çúcr, terceiro levntmento, jneiro/2. Brsíli: CONAB, 2. 8p. Dinrdo-Mirnd, L. L.; Frcsso, J. V. Sptil nd temporl vriility of plnt-prsitic nemtodes popultion in sugrcne. Brgnti, v.69, suplemento, p.39-52, 2. < Dinrdo-Mirnd, L. L. Mnejo de nemtoides e prgs de solo em cn-de-çúcr. In: Cmpos, A. P.; Vle, D. W.; Arújo, E. S.; Corrdi, M. M.; Ymuti, M. S.; Fernndes, O. A.; Freits, S. (Eds.). Mnejo integrdo de prgs. Joticl: FUNEP, 26. p Fundção Instituto Brsileiro de Geogrfi e Esttístic - IBGE. Mnul Técnico d Vegetção Brsileir. 2.ed. Rio de Jneiro: IBGE, p. (Mnuis Técnicos em Geociêncis, ). Goulrt, A. M. C.; Ferrz, L. C. C. B. Comuniddes de nemtoides em Cerrdo com vegetção originl preservd ou sustituíd por culturs.. Diversidde trófic. Nemtologi Brsileir, v.27, p.23-28, 23. < docentes.eslq.usp.r/sn/nonline/ol%2272/23-28%2p.pdf>. 23 Mr. 23. Goulrt, A. M. C.; Monteiro, A. R.; Ferrz, L. C. C. B. Comuniddes de nemtoides em Cerrdo com vegetção originl preservd ou sustituíd por culturs. 2.Diversidde txionômic. Nemtologi Brsileir, v.27, n.2, p.29-37, 23. < nonline/ol%2272/29-37%2p.pdf>. 23 Mr. 23. Horny, D.; Btemn, G. L. Potentil use of plnt root pthogens s ioindictors of soil helth. In: Pnkhurst, C. E.; Doue, B.M.; Gupt, V. V.S.R. (Eds.). Biologicl Indictors of Soil Helth. Wllingford, UK: CAB Interntionl, 997. p Jenkins, W. R. A rpid centrifugl-flortion technique for seprting nemtodes from soil. Plnt Disese Reporter, v.48, n.9, p.692, 964. Kndji, S. T.; Ogol, C. K. P. O.; Alrecht, A. Diversity of plntprsitic nemtodes nd their reltionships with some soil physic-chemicl chrcteristics in improved fllows in western Keny. Applied Soil Ecology, v.8, n.2, p.43-57, 2. < Rev. Brs. Ciênc. Agrár. Recife, v.8, n.4, p , 23
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