UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MATO GROSSO DO SUL UNIDADE UNIVERSITÁRIA DE AQUIDAUANA PÓS-GRADUAÇÃO EM AGRONOMIA

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1 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MATO GROSSO DO SUL UNIDADE UNIVERSITÁRIA DE AQUIDAUANA PÓS-GRADUAÇÃO EM AGRONOMIA MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) E SEUS PARASITÓIDES EM HOSPEDEIROS CULTIVADOS E SILVESTRES NO ECÓTONO CERRADO-PANTANAL SUL-MATO-GROSSENSE, BRASIL Acadêmico: Tiago Ledesma Taira AQUIDAUANA, MS FEVEREIRO/2012

2 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MATO GROSSO DO SUL UNIDADE UNIVERSITÁRIA DE AQUIDAUANA PÓS-GRADUAÇÃO EM AGRONOMIA MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) E SEUS PARASITÓIDES EM HOSPEDEIROS CULTIVADOS E SILVESTRES NO ECÓTONO CERRADO-PANTANAL SUL-MATO-GROSSENSE, BRASIL Acadêmico: Tiago Ledesma Taira Orientador: Prof. Dr. Alfredo Raúl Abot Dissertação apresentada ao programa de pós-graduação em Agronomia, área de concentração em Produção Vegetal, da Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Agronomia (Produção Vegetal). AQUIDAUANA, MS FEVEREIRO/2012

3 T139m Taira, Tiago Ledesma Moscas-das-frutas (diptera: tephritidae) e seus parasitóides em hospedeiros cultivados e silvestres no ecótono Cerrado- Pantanal sul-mato-grossense, Brasil/Tiago Ledesma Taira. Aquidauna, MS: UEMS, p., 30cm. Dissertação (Mestrado) Pós-graduação em Agronomia Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul, Orientador: Prof. Dr. Alfredo Raúl Abot. 1.Fitossanidade 2. Praga 3. Moscas-das-frutas I. Título. CDD 20.ed

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5 iii Tudo o que um sonho precisa para ser realizado é alguém que acredite que ele possa ser realizado. (Roberto Shinyashiki)

6 Este trabalho é dedicado a todas as pessoas que contribuíram para o meu sucesso. iv

7 v AGRADECIMENTOS A Deus pela saúde, paciência e sabedoria que precisei nesta minha jornada. Aos meus pais e irmãos por me apoiarem nesta nova etapa da minha vida e por serem minha fortaleza. A Carolina de Arruda Queiróz (namorada), Valéria Costa e Gerson Aler, meus amigos e companheiros de turma, pelo convívio e aprendizado. À direção, professores e funcionários da Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul por todos estes anos de formação profissional e pela bolsa de estudo que foi fundamental até o início da bolsa cedida pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES). À direção da CAPES pela concessão da bolsa de estudos, pois sem este auxílio provavelmente eu não teria a oportunidade de concluir o curso. Ao prof. Dr. Alfredo Raúl Abot por ter sido orientador, amigo e parceiro em todas as atividades que foram necessárias para a execução e término do projeto.

8 vi Aos pesquisadores: MSc. José Nicácio (auxílio na elaboração do experimento) e ao Dr. Manoel Araécio Uchôa (identificação dos tefritídeos) pelo suporte e apoio nas etapas fundamentais deste projeto. Ao Dr. Jorge Anderson Guimarães pela parceria e pela rapidez na identificação dos parasitóides. Aos entomologistas Dr. Sérgio Roberto Rodrigues (UEMS) e MSc. Anderson Puker (Universidade Federal de Viçosa) pelas sugestões no manuscrito. Ao Jorge Adriano de Deus Ricardo que foi o braço direito e esquerdo deste trabalho com o qual pude dividir a maior parte dos meus dias, aprendendo que tudo pode ser mais fácil quando trabalhamos com alegria e dedicação. Aos meus amigos do laboratório de entomologia (Anair Diniz, Antônio dos Santos, Laura Avila, Júlia Berloffa, Murilo Siqueira Silveira, César Murilo de A. Correa, Ritieli Coelho e Thiago Henrique) pela oportunidade em acreditar que o melhor trabalho é aquele feito em equipe. OBRIGADO!

9 vii SUMÁRIO Pág RESUMO... viii ABSTRACT... ix CAPÍTULO 1 CONSIDERAÇÕES GERAIS FRUTICULTURA MOSCAS DAS FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) Aspectos gerais Biologia e ciclo de Ceratitis capitata e Anastrepha spp Monitoramento Manejo integrado Biológico Químico Cultural Genético DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA E PLANTAS HOSPEDEIRAS DE Anastrepha spp. e Ceratitis capitata NO MATO GROSSO DO SUL PARASITÓIDES ASSOCIADOS À MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) Referências CAPÍTULO 2 MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) E SEUS PARASITÓIDES EM HOSPEDEIROS CULTIVADOS E SILVESTRES NO ECÓTONO CERRADO-PANTANAL SUL-MATO-GROSSENSE, BRASIL RESUMO ABSTRACT INTRODUÇÃO MATERIAL E MÉTODOS RESULTADOS E DISCUSSÃO CONCLUSÕES REFERÊNCIAS ANEXOS... 41

10 viii RESUMO A fruticultura é uma atividade de grande importância social e econômica no mundo, devido ao fornecimento de alimentos essenciais para os seres vivos e também pela geração de emprego e renda. Dentre os fatores que limitam a sua produção destacam-se as moscas-das-frutas, que ocasionam queda precoce dos frutos e a sua desvalorização para o consumo in natura e industrialização. O experimento foi realizado na unidade universitária de Aquidauana, da Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul, com o objetivo de conhecer a interação entre moscas-das-frutas (Tephritidae), hospedeiros cultivados e silvestres e seus parasitóides, com coletas de estruturas reprodutivas (obtenção de larvas) e o uso de armadilhas McPhail (obtenção de adultos), em uma área do ecótono Cerrado-Pantanal sul-mato-grossense. As armadilhas tipo McPhail foram iscadas com proteína hidrolisada de milho a 5% e o material coletado semanalmente, procedendo-se, também, as coletas das estruturas reprodutivas das frutíferas. As espécies botânicas silvestres foram Buchenavia tomentosa - Tarumarana, Dipteryx alata - cumbaru, Inga laurina - Ingá, Pouteria torta - Guapeva e Schoepfia sp. - Chora menina e as cultivadas Anarcardium occidentale - Caju, Annona muricata - Graviola, Averrhoa carambolae - Carambola, Citrus sinensis - Laranja e Psidium guajava - Goiaba. Foi escolhida uma planta por espécie e em cada uma foi instalada uma armadilha. Verificou-se expressiva diversidade de tefritídeos na região e estes podem iniciar a infestação em frutos verdes. Frutos de P. guajava tiveram a maior infestação tanto em quantidade quanto em diversidade de moscas. Foi verificada pela primeira vez no MS a associação de Anastrepha distincta com P. guajava e também o primeiro registro do ataque de Anastrepha striata Schiner em Sapotaceae, bem como a infestação de A. castanea Norrbom e A. daciformes Bezzi em Schoepfia sp.. Devido à especificidade do levantamento de moscas-das-frutas em frutos e à relatividade da amostragem com armadilhas é necessário que se faça a associação dos métodos, para conseguir um melhor entendimento da relação dos tefritídeos com todos os fatores que interferem na sua dinâmica populacional. PALAVRA-CHAVE: Fruticultura, micro-himenópteros, monitoramento, pragas.

11 ix ABSTRACT The fruit is an activity of great social and economic importance in the world due to the supply of essential food for living beings and also for generating employment and income. Among the factors that limit the production of fruit, there are the fruit flies, which cause premature fruit drop and depreciation for in natura consumption and industrialization. The experiment was conducted at the University Unit of Aquidauana, State University of Mato Grosso do Sul, in order to understand the interaction between fruit flies (Tephritidae), wild and cultivated hosts and their parasitoids, with collections of reproductive structures (obtaining larvae) and the use of McPhail traps (obtaining adults) in an ecotone area of Cerrado-Pantanal s Mato Grosso do Sul. The McPhail traps were baited with hydrolyzed corn protein to 5% and the material collected weekly when the collections were also made of the reproductive structures of the fruit. The wild plant species were Buchenavia tomentosa - Tarumarana, Dipteryx alata - Cumbaru, Inga laurina - Inga, Pouteria torta - Guapeva and Schoepfia sp. Chora-menina and cultivated Anarcardium occidentale - Cashew, Annona muricata - Graviola, Averrhoa carambolae - Carambola, Citrus sinensis - Orange and Psidium guajava - Guava. It was chosen by a plant species at each one was installed a trap. There was significant diversity of tephritid in the region and they can start the infestation in green fruit. Fruits of P. guajava had the highest infestation both in quantity and diversity of flies. It was the first finding in the association of MS Anastrepha distincta with P. guajava and also the first recorded attack on Anastrepha striata Schiner Sapotaceae, and the infestation of A. castanea Norrbom and A. daciformes Bezzi in Schoepfia sp.. Because of the specificity of raising fruit flies in fruits and generalization of sampling with traps is necessary to make the association of methods, so there is a better understanding of the relationship with all of tephritid factors that influence their population dynamics. KEY-WORDS: Fruit production, micro hymenoptera, monitoring, pests.

12 CAPÍTULO 1 CONSIDERAÇÕES GERAIS 1.1. FRUTICULTURA A maior parte da produção mundial de frutas é consumida pelos próprios países produtores, sendo apenas 10% exportados, na forma de frutos frescos ou processados. O valor da produção de frutas tropicais foi estimado em US$ 43,7 bilhões em 2008 (FAO, 2009). O Brasil é o terceiro maior produtor mundial de frutas, depois de China e Índia, com uma produção de cerca de 43 milhões de toneladas (INCT, 2009). O mercado brasileiro exportou toneladas de frutas frescas em 2010, que contabilizaram US$ milhões (IBGE, 2010). Devido à extensão territorial e à diversidade de climas do Brasil a produção frutífera está voltada não apenas às frutas de clima temperado, mas também as tropicais e subtropicais, totalizando cerca de 500 espécies de plantas produtoras de frutas comestíveis (ANDRADE et al., 2009). Diversos fatores favorecem o desenvolvimento da fruticultura no Brasil e, dentre estes, podem ser citados as condições favoráveis de clima, solo, disponibilidade de área, ampliação de investimentos públicos e privados em infra-estrutura, capacitação, logística, inovação tecnológica (BUAINAIN & BATALHA, 2007), aumento do consumo de frutas no mundo e também a capacidade de produzir frutas na entressafra dos países do hemisfério norte (VITTI & BOTEON, 2008). Dentre as regiões do Brasil, o sudeste é uma das que mais produzem frutas, com destaque para o estado de São Paulo que é responsável por 32,9% do valor da produção nacional. As principais frutíferas produzidas são laranja ( t), banana ( t), uva ( t), mamão ( t), abacaxi ( t), maçã ( t), melancia ( t), maracujá ( t), coco-da-bahía ( t), manga ( t), tangerina ( t), limão ( t), melão ( t), pêssego ( t), goiaba ( t), caqui ( t), abacate ( t), figo ( t) e pêra ( t) (IBGE, 2010). O estado de Mato Grosso do Sul está expandindo as áreas frutíferas devido ao seu potencial para esta atividade agrícola, porém necessita-se desenvolver mais

13 2 pesquisas que gerem informações para garantir o sucesso desta atividade. Um dos problemas que a fruticultura enfrenta é o complexo de pragas e, dentre estas, destacam os tefritídeos frugívoros que podem ser fatores limitantes para a produção de frutas para o consumo in natura ou processados MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) Aspectos gerais Tephritidae é uma das famílias de dípteros que compõe a superfamília Tephritoidea. Algumas moscas desta família, na fase larval, alimentam-se de frutos de diversas espécies botânicas (ZUCCHI, 2000a; GONÇALVES et al., 2006; GARCIA & NORRBOM, 2011; RONCHI-TELES, et al. 2011). Mesmo sendo conhecidas como moscas-das-frutas, algumas espécies desta família podem alimentar-se na fase larval de botões florais, flores, brotos, folhas, sementes e raízes (KHAGHANINIA, et al. 2011; SABEDOT-BORDIN, et al. 2011). As espécies de moscas-das-frutas mais importantes economicamente para o mercado de frutos pertencem a quatro gêneros: Anastrepha, Bactrocera, Ceratitis e Rhagoletis (ZUCCHI, 2000b). Destacam-se para o Brasil os gêneros Anastrepha e Ceratitis (UCHÔA et al., 2002, 2003; ZUCCHI, 2007). Na região de transição Cerrado- Pantanal tem sido registrada Ceratitis capitata e cerca de 30 espécies de Anastrepha (UCHÔA et al., 2002, 2003; RODRIGUES et al., 2006; CANESIN & UCHÔA, 2007; UCHÔA & NICÁCIO, 2010). Até o ano de 2000, segundo Zucchi (2000b), tinham sido registradas 90 espécies de Anastrepha para o Brasil, no entanto, apenas A. grandis (Macquart), A. fraterculus (Wied.), A. obliqua (Macquart), A. sororcula Zucchi, A. striata Schiner, A. pseudoparallela (Loew) e A. zenildae Zucchi possuíam importância agrícola. As três primeiras espécies de tefritídeos estão entre as sete espécies que possuem importância econômica para a fruticultura mundial (ALUJA, 1994). Já Rhagoletis é representada por quatro espécies (R. adusta, R. blanchardi, R. ferruginea e R. macquarti) sem expressão econômica para a fruticultura brasileira. Os gêneros Bactrocera e Ceratitis são representados por uma única espécie cada; B. carambolae que foi introduzida no continente americano e que teve seu registro no Oiapoque (AP) e C. capitata, uma

14 3 espécie exótica que está presente em praticamente todas as áreas quente do mundo (ZUCCHI, 2000b). A identificação das espécies de Bactrocera e Ceratitis para o Brasil é feita praticamente apenas pelo reconhecimento do gênero, já que apenas uma espécie de cada gênero ter importância agrícola no país. Já Anastrepha, por possuir diversas espécies sinônimas é necessário realizar a identificação pelas suas características taxonômicas. Normalmente as fêmeas são utilizadas para a identificação da espécie, pois o principal caráter taxonômico deste gênero é o acúleo, parte final do ovipositor (ZUCCHI, 2000b). Estes insetos estão presentes tanto em cultivo convencional como no protegido (CHAVARRIA et al., 2009) e em alguns locais esta praga pode ocasionar perda total das frutas, inviabilizando a prática da fruticultura (CARVALHO, 2005). Dentre os danos diretos que causam podem ser citados a diminuição da produção, desvalorização das frutas (BORGE & BASEDOW, 1997) e o aumento dos custos devido ao controle (FELIX et al., 2009); indiretamente, o dano está associado ao fato de serem considerados pragas quarentenárias (PARANHOS et al., 2007) Biologia e ciclo de Ceratitis capitata e Anastrepha spp. O adulto de C. capitata é uma mosca que mede de 4-5 mm de comprimento por 10 a 12 mm de envergadura, corpo amarelado, parte superior escura com desenhos brancos, olhos castanhos-violáceos e as asas são de transparência rosada com listras amarelas, sombreadas. O ciclo inicia-se com o acasalamento, depois as fêmeas se alimentam de substâncias protéicas e carboidratos até alcançarem a maturidade dos ovos (11 dias), após isso procuram o fruto hospedeiro e o melhor local para oviposição. Em seguida, ovipositam de 1 a 10 ovos no mesmo orifício. Os ovos são alongados, possuem 1 mm de comprimento, cor branca em forma de banana. O período de incubação é de 2 a 6 dias, eclodindo a larva, esta faz galerias em direção ao centro do fruto. Possui aproximadamente 8 mm de comprimento quando totalmente desenvolvida, é de coloração branco-amarelada, afilada na parte anterior, truncada e arredondada na parte posterior. O período larval varia de 9 a 13 dias. Após este período abandona o fruto e empupa no solo a uma profundidade de 1 a 10 cm. A pupa possui o formato de um barril, mede cerca de 5 mm e possui a coloração marrom-escura. O período pupal dura em torno de dias, no verão, e até 20 dias no inverno. Acabando o período pupal

15 4 emerge o adulto. A fêmea inicia a postura após 12 dias do acasalamento. O ciclo evolutivo completo dura aproximadamente 31 dias. As fêmeas podem viver até 10 meses, ovipositando até 800 ovos durante este período. Os machos são diferenciados das fêmeas por possuírem dois apêndices filiformes terminados em forma de espátula na fronte e entre os olhos (GALLO et al., 2002). Os ovos de Anastrepha spp., no geral, possuem forma elíptica e a coloração é uma variação da cor branca-creme. As larvas possuem a coloração semelhante aos ovos, são ápodas e com a cabeça retrátil. Os adultos possuem uma grande variação fenotípica (SALLES, 2000). O ciclo é semelhante ao de C. capitata, porém o período das fases pode variar bastante devido ao grande número de espécies. São poucos os estudos que disponibilizam dados sobre a biologia das diferentes espécies. Um exemplo da diferença que pode ocorrer entre as espécies é o período de sobrevivência, como verificado por Joachim-Bravo et al. (2003), cujas fêmeas de A. zenildae viveram até 265 dias, A. sororcula viveram até 240 dias e A. fraterculus viveram no máximo 190 dias, nas mesmas condições Monitoramento O monitoramento dos tefritídeos possui quatro finalidades básicas segundo Nascimento et al. (2000): 1 - pesquisa científica com o intuito de identificar e verificar a distribuição de espécies; 2 - determinação de áreas livres de espécies pragas (regiões ou países); 3 - programas de erradicação de uma espécie praga e 4 - programas de manejo integrado. As moscas-das-frutas podem ser monitoradas através de armadilhas, porém quando se visa conhecer as espécies de importância econômica é necessário realizar levantamentos intensivos em frutos (ZUCCHI, 2000b), pois assim é possível fazer a associação entre a espécie da mosca com seu hospedeiro. Além do conhecimento das espécies pragas também é importante conhecer sua flutuação populacional para determinar épocas de maior ocorrência para que se possa realizar um controle eficiente e racional (RONCHI-TELES & SILVA, 2005). No monitoramento com armadilhas, dois tipos são os mais utilizados: 1 - Tipo McPhail: normalmente de plástico transparente; fácil manuseio, instalação e manutenção; possibilitam coletas generalistas, tanto para espécies como

16 5 para sexo; deve ser monitorada semanalmente; pode ser feita com garrafas PET e iscadas com proteínas hidrolisadas (5%), levedura de torula, fermentados de frutas, melaço de cana-de-açúcar ou levedura de cerveja com bórax (Borato de sódio) (CARVALHO, 2005). 2 - Tipo Jackson: armadilhas comerciais; baixo custo; coletas específicas; inspeção de três a quatro semanas (CARVALHO, 2005); utiliza como isca feromônio sexual, sendo o Trimedlure (ácido terc-butil-4 (ou 5)-cloro-2-metil-ciclohrxanocarboxílico) para machos de Ceratitis capitata e o Metil-eugenol (1-allil 1-3, dimethoxibenzeno) para machos de Bactrocera carambolae e outros do mesmo gênero (NASCIMENTO et al., 2000). Avaliação de frutos é um método que além de associar a espécie praga com seu hospedeiro, como já citado, também permite a determinação do nível de infestação e a obtenção de parasitóides, que são um dos principais meios de controle natural desta praga. Duas metodologias são utilizadas para a obtenção de adultos em frutos, uma proposta por Uchôa & Zucchi (1999) que possibilita a obtenção de larvas de tefritídeos e seus parasitóides, e outra que permite a recuperação de pupários e de seus parasitóides (NASCIMENTO et al., 2000) Manejo integrado Na atualidade o controle de qualquer espécie praga deixou de ser apenas a aplicação sistemática de produtos químicos para tornar-se um conjunto de medidas que visam realizar o controle eficiente e com responsabilidade sócio-ambiental (GALLO et al., 2002). Este conceito de controle de insetos praga é um dos pilares do método que é conhecido como Manejo Integrado de Pragas - MIP. A principal maneira para que o manejo integrado das moscas-das-frutas seja eficiente é a harmonização da associação do controle biológico, químico, cultural e genético (SOBRINHO et al., 2001), no entanto, outras técnicas que favorecem a proteção da planta também podem colaborar Biológico O controle biológico é realizado através de barreiras quarentenárias (controle clássico), manutenção de inimigos naturais que ocorrem naturalmente (controle natural)

17 6 e através de liberações de parasitóides ou predadores oriundos de criações massais para a redução rápida da praga (controle aplicado) (GALLO et al., 2002). A principal função do controle biológico é direcionar o controle para a praga alvo, reduzindo custos e a contaminação de animais e do meio ambiente por produtos químicos. Assim, o intuito deste método é reduzir a densidade populacional da praga e favorecer o aumento populacional de seus inimigos naturais para que haja um equilíbrio ecológico (CARVALHO et al., 2000). Diversos agentes de controle (bactérias, fungos, vírus, nematóides predadores e parasitóides) de tefritídeos são responsáveis pela redução parcial desta praga e podem ser utilizados em programas de controle, no entanto, é necessário realizar mais estudos para desenvolver metodologias e técnicas de criações para a aplicação no campo (CARVALHO et al., 2000). A bactéria que apresenta potencial para a utilização no controle de moscas-dasfrutas é o Bacillus thuringiensis e diversos trabalhos vêm sendo realizados com o intuito de conhecer a toxidade e desenvolver técnicas para a sua utilização (ROBACKER et al., 1999; ROBACKER et al., 2000). Toledo et al. (1999) demonstraram em seu experimento que a toxina (β-exotoxina), de B. thuringiensis, possui eficiência para o controle, pois larvas de terceiro instar de Anastrepha ludens (Loew), A. obliqua (Macquart) e A. serpentina (Wiedemann) expostas a esta substância tiveram aumento na incidência de pupas deformadas e os adultos que sobreviveram tiveram efeitos negativos quanto a longevidade e fertilidade. Em adultos, Martinez et al. (1997) verificaram que quando alimentados com uma dieta que incluía isolados desta bactéria, estes tiveram uma mortalidade de 80 a 90%. Devido ao hábito das larvas de tefritídeos empuparem no solo, estas, teoricamente, estariam suscetíveis aos fungos entomopatogênicos ali presentes (CARVALHO et al., 2000). Bechara et al. (2011) verificaram em laboratório que Metarhizium anisopliae (linhagem E9) aplicado no solo pode causar infecção, doença e até a morte de estágios imaturos de Anastrepha fraterculus. Outro fungo que pode ser utilizado no controle de moscas-das-frutas é Beauveria bassiana, já que Toledo et al. (2007) verificaram que fêmeas de A. ludens infectadas tiveram a fertilidade notavelmente reduzida e a longevidade prejudicada. É conhecida a suscetibilidade de algumas espécies de moscas frugívoras a nematóides entomopatogênicos. Heterorhabditis bacteriophora demonstrou potencial como agente de controle biológico de larvas de A. serpentina em condições de

18 7 laboratório, no entanto, é necessário que se realizem estudos no campo para que se confirme a sua eficiência (TOLEDO et al., 2006). Testes em campo realizado por Lindegren et al. (1990) citado por Nascimento et al. (2000) obtiveram 87% de mortalidade de C. capitata quando aplicado em uma densidade populacional de 500 formas jovens por cm 2 de solo. A mosca do mediterrâneo também demonstrou ser suscetível ao ataque de Heterorhabditis indica nas fases de pré-pupa e pupa, como verificado por Silva et al. (2010). Algumas viroses mesmo sendo altamente patogênicas em laboratório não são consideradas eficientes para o controle biológico. Outros agentes de controle que não são bem visto para compor o controle biológico são os predadores, devido a sua falta de especificidade (CARVALHO et al., 2000). Os agentes de controle biológico mais estudados e utilizados nos programas de controle de moscas-das-frutas são os parasitóides de larvas (microhimenópteros) Químico Este método de controle consiste na aplicação de compostos químicos que quando aplicados direta ou indiretamente sobre os insetos provocam a sua morte (GALLO et al., 2002). O controle químico é muito utilizado em programas de controle e erradicação de moscas-das-frutas em diversos países, podendo ser realizado com aplicações de iscas tóxicas por via terrestre ou aéreas, normalmente, estas iscas são compostas por 90% de atrativo alimentar e 10% de inseticida (SOBRINHO et al., 2001). Para o controle de moscas-das-frutas são muito utilizados os inseticidas fosforados, entretanto, estes produtos possuem período de carência longo, reduzida seletividade aos inimigos naturais e são altamente tóxicos aos animais (NONDILLO et al., 2011). Os mesmos autores utilizando inseticidas neonicotinóides, que são menos tóxicos que os fosforados, observaram em videiras que os ingredientes ativos acetamiprido (4; 6 e 8 g i.a. 100L -1 ), tiametoxam (5; 7,5 e 10 g i.a. 100L -1 ) e fentiona (50 ml i.a. 100L -1 ) proporcionaram uma redução na infestação de A. fraterculus próximo a 90% quando comparado com as parcelas sem aplicações de inseticidas (testemunha).

19 Cultural Segundo Nascimento e Carvalho (2000) os métodos mais recomendados para o controle cultural de tefritídeos são: 1 - Coleta e destruição de frutos: os frutos são colhidos de forma manual em pomares ou de frutíferas isoladas e posteriormente enterrados, quebrando o ciclo da praga. Este método é o mais eficiente. 2 - Ensacamento de frutos: é viável para frutos mais suscetíveis e com alto valor comercial, devendo ser realizado o ensacamento antes de estarem maduros. 3 - Poda das árvores: é realizada para as espécies frutíferas que a prática é recomendada, facilitando a eficiência das iscas tóxicas e reduzindo a área de proteção de adultos. 4 - Uso de plantas armadilhas: é o método mais controverso, pois ele consiste no plantio no pomar de frutíferas com alto grau de atração da espécie praga em locais pré determinados, onde seriam concentradas as medidas de controle Genético O melhoramento genético de frutíferas na busca de variedades resistentes às moscas-das-frutas é uma das melhores alternativas de controle, pois este método além de reduzir a população de tefritídeos pragas também é compatível com todos os outros métodos (BRANCO et al., 2000). Alguns experimentos com manga (FERREIRA et al., 2003; CARVALHO et al., 2004; GALLI et al., 2008) e goiaba (RAGA et al., 2006) foram realizados, porém mais estudos devem ser feitos com estas e outras frutíferas uma vez que foram estudos localizados DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA E PLANTAS HOSPEDEIRAS DE Anastrepha spp. E Ceratitis capitata no MATO GROSSO DO SUL No estado de Mato Grosso do Sul tem sido registrada a ocorrência de Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) e cerca de 30 espécies de Anastrepha (UCHÔA et al. 2002, 2003; RODRIGUES et al. 2006; CANESIN & UCHÔA 2007; UCHÔA & NICÁCIO 2010). A associação entre as espécies de moscas e seus hospedeiros é listada abaixo (Tabela 1).

20 9 Tabela 1. Associação de plantas hospedeiros e tefritídeos (Uchôa et al. 2002, 2003; Rodrigues et al. 2006; Uchôa & Nicácio 2010; Taira et al. 2011). Planta hospedeira Espécies de Tephritidae Local do estudo Anacardiaceae Anacardium occidentale L. Anastrepha sp. Aquidauana Anacardium humile Saint Hilaire Anastrepha obliqua Aquidauana (Macquart) Anacardium othonianum Rizzini A. obliqua Aquidauana A. zernyi Lima Mangifera indica L. A. obliqua Aquidauana, A. turpiniae Stone Coxim, Ceratitis capitata Terenos (Wiedemann) Spondias lutea L. A. obliqua Anastácio, Aquidauana Spondias purpurea L. A. obliqua Anastácio, A. sororcula Zucchi Aquidauana, A. turpiniae Coxim, C. capitata Terenos Apocynaceae Hancornia speciosa Gomez C. capitata Aquidauana Caryocaraceae Caryocar brasilense Camb. A. sororcula Aquidauana, Rochedo, Terenos Chrysobalanaceae Licania tomentosa Fritsch A. sororcula Aquidauana A. zenildae Zucchi C. capitata Continua...

21 10 Planta hospedeira Espécies de Tephritidae Local do estudo Combretaceae Terminalia catappa L. A. sororcula Anastácio A. zenildae Aquidauana C. capitata Cucurbitaceae Cucurbita moschata (Duch.) A. grandis Macquart Aquidauana, Rochedo Euphorbiaceae Manihot esculenta Crantz A. pickeli Lima Anastácio, A. montei Lima Rochedo Manihot sp. Anastrepha spp. Terenos Fabaceae Andira cuyabensis Bentham A. turpiniae Aquidauana A. zenildae Flacourtiaceae Banara arguta Briquel A. zenildae Aquidauana Casearia sylvestris Swartz A. sororcula Campo Grande Hippocrataceae Cheiloclinium cognatum (Miers) A. hastata Stone Aquidauana Lauraceae Persea americana Mill. A. striata Schiner Aqidauana, Anastácio, Terenos Malpighigiaceae Byrsonima orbignyana A. Jussieu A. sororcula Aquidauana Melastomataceae Mouriri elliptica Martius A. sororcula Aquidauana A. zenildae C. capitata Mimosaceae Inga laurina (Swartz) A. distincta Greene Aquidauana, C. capitata Piraputanga Dois irmãos do Buriti Moraceae Sorocea sprucei saxicola (Hassler) A. zenildae Aquidauana Myrtaceae Campomanesia sessiflora (Berg.) A. sororcula Anastácio, A. zenildae Aquidauana, A. obliqua Nioaque, C. capitata Rochedo, Terenos Continua...

22 11 Planta hospedeira Espécies de Tephritidae Local do estudo Eugenia dysinterica Dc. A. obliqua Aquidauana Myrciaria jaboticaba Baill. A. obliqua Anastácio, A. sororcula Aquidauana Psidium cattleianum Sabine A. sororcula Anastácio, A. striata Aquidauana, Miranda Psidium kennedyanum Morong A. fraterculus Wiedemann A. obliqua A. sororcula A. striata A. turpiniae Psidium sp. A. sororcula Aquidauana A. striata A. fraterculus Psidium guajava L. A. sororcula Anastácio, A. turpiniae Aquidauana, A. striata Terenos, A. obliqua Coxim A. zenildae A. fraterculus A. distincta* C. capitata Syzigium cumini (L.) A. sororcula Aquidauana Syzygium jambos (L.) Alston A. fraterculus Aquidauana C. capitata Olacaceae Schoepfia sp. A. castanea Norrbom** Aquidauana A. daciformes Bezzi** A. macrura Hendel A. sororcula A. zernyi Ximenia americana L. A. alveatoides Blanchard Corumbá Oxalidaceae Averrhoa carambola L. A. obliqua Anastácio, C. capitata Aquidauana Continua...

23 12 Planta hospedeira Espécies de Tephritidae Local do estudo Rutaceae Citrus sinensis L. A. turpiniae Anastácio, C. capitata Aquidauana, Rochedo, Terenos Sapotaceae Chrysophyllum gonocarpum Engler C. capitata Aquidauana Pouteria glomerata (Miquel) Radlkofer A. undosa Stone Aquidauana Pouteria ramiflora (Martius) Radlkofer A. serpentina Aquidauana Wiedemann A. zernyi C. capitata Pouteria torta (Martius) Radlkofer A. leptozona Hendel Aquidauana A. serpentina A. striata*** Solanaceae Physalis angulata L. A. sororcula Aquidauana Pindaíva Vermelha (não identificada) A. rheediae Stone Aquidauana * novo registro para hospedeiro no Mato Grosso do Sul ** novo registro para espécie botânica *** novo registro para família botânica 1.4. PARASITÓIDES ASSOCIADOS À MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) Os parasitóides de moscas-das-frutas são micro-himenópteros, normalmente de coloração castanha, asas transparentes e com uma constrição entre o abdome e o tórax. Estes insetos são os agentes biológicos mais promissores para compor programas de controle de moscas-das-frutas e sua utilização teve início em 1946 no Havaí, para o combate da invasão de C. capitata e posteriormente de Bactrocera dorsalis (CARVALHO et al., 2000). O ciclo biológico destes insetos tem início com a localização da larva hospedeira no fruto pela fêmea. Em seguida esta introduz seu ovipositor no fruto até alcançar a larva, ovipositando dentro desta. Os ovos que foram fecundados darão origem a fêmeas e machos e senão fecundados originarão apenas machos (partenogênese). A larva do parasitóide desenvolve-se dentro larva do tefritídeo e termina seu ciclo na fase de pupa da mosca-das-frutas, onde ao invés de emergir um tefritídeo, emerge um adulto do parasitóide que iniciará um novo ciclo (CARVALHO et al., 2000).

24 13 O parasitismo natural de tefritídeos, no Brasil, é realizado normalmente por himenópteros pertencentes às famílias Braconidae, Figitidae e Pteromalidae e estas são diferenciadas pela venação alar. No geral, os braconídeos são os parasitóides coletados com maior frequência em todo território brasileiro (CANAL & ZUCCHI, 2000). Diversos trabalhos com levantamento de espécies deste grupo de himenópteros vêm sendo realizado no país. No estado de Santa Catarina foram associados à família Tephritidae os braconídeos D. areolatus, D. brasiliensis (Szèpligeti), O. bellus e U. anastrephae; os figitídeos Aganaspis pelleranoi (Brèthes), Lopheucoila anastrephae (Rhower), Odontosema anastrephae Borgmeier e apenas Trichopria anastrephae Lima da família Diapriidae (GARCIA & CORSEUIL, 2004 ). No Rio Grande do Sul os parasitóides nativos associados aos tefritídeos são D. areolatus (Braconidae), O. bellus (Braconidae), A. pelleranoi (Figitidae) e T. anastrephae (Diapriidae) (CRUZ et al., 2011; ). No estado de São Paulo os parasitóides associados à família Tephritidae são os braconídeos A. anastrephae, D. areolatus, D. brasiliensis, O. bellus e U. anastrephae; além de Tetrastichus giffardianus (Eulophidae) e Pachycrepoideus vindemmiae (Pteromalidae) (MARINHO et al., 2009; MONTES et al., 2011). No estado de Minas Gerais moscas-das-frutas (Tephritidae) são parasitadas pelos braconídeos Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (exótico), D. areolatus, D. fluminensis, D. brasiliensis, Opius bellus e Utetes anastrephae e pelos figitídeos Aganaspis pelleranoi (Brèthes) e Dicerataspis sp. (COSTA et al., 2007; ALVARENGA et al., 2009). Em levantamentos de himenópteros associados à tefritídeos no Rio Grande do Norte as espécies de braconídeos registradas são D. areolatus, U. anastrephae (Viereck) e A. anastrephae (ARAUJO & ZUCCHI, 2002). No estado da Bahia são registrados os braconídeos D. areolatus, U. anastrephae e Asobara anastrephae (LIMA JUNIOR et al., 2007; BITTENCOURT et al., 2011). No estado do Acre é relatada a ocorrência dos braconídeos O. bellus, D. areolatus e U. anastrephae (THOMAZINI & ALBUQUERQUE, 2009). No Amazonas são registrados A. anastephae, D. areolatus, Phanocarpa pericarpa, Idiasta delicata e U. anastrephae (COSTA et al., 2009). Em Mato Grosso do Sul as espécies associadas aos tefritídeos são os braconídeos Asobara anastephae (Muesebeck), Doryctobracon areolatus (Szépligeti), D. fluminensis (Costa Lima), Opius bellus Gahan e Utetes anastrephae (Viereck) e os pteromalídeos são Spalangia gemina Boucek e S. endius Walker (UCHÔA et al., 2003;

25 14 NICÁCIO et al., 2011). No estado de Goiás ocorre D. areolatus, A. pelleranoi e Pachycrepoideus vimdammiae. (MARCHIORI et al., 2000) e em Minas Gerais os parasitóides associados a tefritídeos são D. areolatus, D. fluminensis, D. brasiliensis, O. bellus, U. anastrephae, D. longicaudata e A. pelleranoi (ALVARENGA et al. 2009). Doryctobracon areolatus além de ocorrer em vários estados brasileiros parasitando larvas de Tephritidae, principalmente espécies de Anastrepha, também ocorre em vários países neotropicais (UCHÔA, 2012). Devido à frequência, abundância e à capacidade de parasitar larvas de moscas das frutas em frutos nativos e exóticos, esta espécie de parasitóide é bastante promissora para compor programas de controle biológico de moscas das frutas em agro-ecossistemas (NUNES et al., 2011, UCHÔA, 2012 ). O sucesso do parasitismo é influenciado pelo tamanho do ovipositor e do fruto (LÓPEZ et al., 1999; SIVINSKI et al., 1997, 2001; OVRUSKI et al., 2008); e pelo estado de maturação do fruto, pois frutos maduros liberam voláteis que podem auxiliar no direcionamento do parasitóide (GUIMARÃES & ZUCCHI, 2004; SILVA et al., 2007).

26 REFERÊNCIAS ALVARENGA, C. D.; MATRANGOLO, C. A. R.; LOPES, G. N.; SILVA, M. A.; LOPES, E. N.; ALVES, D. A.; NASCIMENTO, A. S.; ZUCCHI, R. A. Moscas-dasfrutas (Diptera: Tephritidae) e seus parasitóides em plantas hospedeiras de três municípios do norte do estado de Minas Gerais. Arquivos do Instituto Biológico, São Paulo - SP, v. 76, n. 2, p ALUJA. M. Bionomics and management of Anastrepha. Annual Review of Entomology, Palo Alto - CA, v. 39, p ANDRADE, J. C.; NORBERTO, P. M.; ALVARENGA, A. A.; ABRAHÃO, E.; PEREIRA, L. V.; RESENDE, S. G. Pesquisa de mercado de frutas em São João Del- Rei, MG., Belo Horizonte - MG: Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais, p. (Circular Técnica n. 77). ARAUJO, E. L.; ZUCCHI, R. A. Parasitóides (Hymenoptera: Braconidae) de moscasdas-frutas (Diptera: Tephritidae) na região de Mossoró/Assu, estado do Rio Grande do Norte. Arquivos do Instituto Biológico, São Paulo - SP, v. 69, n. 2, p BITTENCOURT, M. A. L.; SILVA, A. C. M.; SILVA, V. E. S.; BOMFIM, Z. V.; GUIMARÃES, J. A.; SOUZA FILHO, M. F.; ARAUJO, E. L. Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) e seus parasitoides (Hymenoptera: Braconidae) associados às plantas hospedeiras no sul da Bahia. Neotropical Entomology, Londrina PR, v. 40, n. 3, p BECHARA, I. J.; DESTÉFANO, R. H. R.; BRESIL, C.; MESSIAS, C. L. Histopathological events and detection of Metarhizium anisopliae using specific primers in infected immature stages of the fruit fly Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) (Diptera: Tephritidae). Brazilian Journal of Biology, São Carlos - SP v.71, n.1, p BORGE, M. N.; BASEDOW, T. A survey on the occurrence and flight periods of fruit fly species (Diptera: Tephritidae) in a fruit growing area in southwest Nicaragua, 1994/95. Bulletin of Entomological Research, Cambridge, v. 87, p BRANCO, E. S.; VENDRAMIM, J. D.; DENARDI, F. Resistência às moscas-dasfrutas em fruteiras. In: Malavasi, A.; ZUCCHI, R. A. (ed.). Moscas-das-frutas de Importância Econômica no Brasil. Ribeirão Preto - SP, Holos, p. BUAINAIN, A. M.; BATALHA, M. O. Cadeia produtiva de frutas. Brasilia - DF: MAPA/SPA, p. (Série agronegócios v.7). CANAL, N. A.; ZUCCHI, R. A. Parasitóides - Braconidae. In: Malavasi, A.; ZUCCHI, R. A. (ed.). Moscas-das-frutas de Importância Econômica no Brasil. Ribeirão Preto - SP, Holos, p.

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Chave de identificação de Braconidae (Alysiinae e Opiinae) parasitoides de larvas frugívoras na região Amazônica

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