A Titina e Suas Implicações na Elasticidade Muscular Breve Revisão Ercole da Cruz Rubini e Paulo Sergio Chagas Gomes

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1 A Titina e Suas Implicações na Elasticidade Muscular Breve Revisão Ercole da Cruz Rubini e Paulo Sergio Chagas Gomes ARTIGO DE REVISÃO Resumo A flexibilidade é considerada uma das qualidades físicas básicas da aptidão física. Ela depende diretamente da mobilidade articular e da elasticidade muscular. Entretanto, para que seu mecanismo fisiológico seja compreendido é necessário entender a complexa estrutura muscular. Histologicamente existem quatro tipos de tecidos, entre eles, o tecido muscular que é formado por diversos filamentos protéicos com estruturas e funções diferentes. Dentre esses, somente o terceiro filamento a titina tem a capacidade de alterar a sua forma quando tencionada. Quando o músculo é alongado as linhas Z afastam-se e os filamentos de titina que estão conectados a elas alongam-se, funcionando como um elástico. O objetivo desse artigo foi descrever a base histofisiológica do tecido muscular e o importante papel desempenhado pelo terceiro filamento, para identificar as possíveis implicações destes mecanismos na flexibilidade. Diante da revisão feita concluiu-se que a titina é a principal responsável pela elasticidade muscular, contribuindo assim com a flexibilidade. Palavras chave: alongamento, flexibilidade, titina, sarcômero. Introdução A flexibilidade é comumente definida como a amplitude máxima de movimentos fisiológicos possíveis em uma ou mais articulações, e é influenciada por músculos, tendões, cápsulas, ligamentos, ossos e pele. A flexibilidade depende diretamente da mobilidade articular, que é o grau de movimentação permitido aos segmentos constituintes da articulação, e da elasticidade dos músculos cujos tendões cruzam a articulação. Em estudo realizado com gatos 1, que têm a articulação do punho bastante semelhante a articulação metacarpofalangeana humana, quantificou-se a importância relativa de vários fatores na Programa de Pós-graduação em Educação Física Centro de Pesquisas Interdisciplinares em Saúde Endereço: Universidade Gama Filho Rua Manoel Vitorino 625, Piedade Rio de Janeiro, RJ, BRASIL crossbridges@ugf.com.br 20

2 restrição do movimento articular. Segundo os autores, a inércia e a viscosidade representam menos de 10% da resistência, enquanto que a plasticidade e a elasticidade seriam os principais fatores envolvidos na execução do movimento. Sob um ponto de vista exclusivamente anatômico a cápsula articular é responsável aproximadamente por 47% da resistência ao movimento, o músculo por 41%, o tendão por 10% e a pele por apenas 2%. À medida que o movimento aproxima-se da sua amplitude máxima a limitação imposta pelos tendões aumenta significativamente. Tais achados deixam clara a importância da contribuição da elasticidade muscular para a flexibilidade. A estrutura do músculo esquelético é altamente especializada e o entendimento do tecido muscular é fundamental para que seja possível relacionar os mecanismos que influenciam a flexibilidade. Para uma melhor compreensão da elasticidade muscular é necessário o estudo detalhado da menor unidade funcional do músculo, o sarcômero, que passou a ser melhor entendida a partir da teoria do filamento deslizante para explicar os mecanismos da contração muscular 2,3. Em 1954, foi descrita pela primeira vez a existência de um filamento elástico 3, denominado por Sjöstrand 1 como filamentos intermediários. Maruyama et al. 5 o denominaram de conectina, e Wang et al. 6 de titina, quando de sua completa identificação. Outro fator importante para a flexibilidade é o formato da linha Z, sanfonado, que permite um ajuste importante do sarcômero que, quando tencionado também contribui com a elasticidade muscular. Portanto, devido ao seu papel relevante, torna-se imprescindível estudar com mais detalhes a estrutura do tecido muscular para uma melhor compreensão da elasticidade muscular e da flexibilidade. Os Filamentos Fino e Grosso O filamento fino é composto pela actina e por várias proteínas adicionais, como a nebulina, a troponina e a tropomiosina. Cada tropomiosina é associada a um complexo globular de troponina compreendendo três cadeias separadas: troponina C (que pode se ligar a um íon cálcio); troponina I ( que pode inibir a interação actina-miosina) e a troponina T ( que se liga à tropomiosina e à troponina I e à C) 7. Os filamentos grossos, de miosina, possuem numerosas projeções laterais, ou hastes, que se estendem na direção dos filamentos de actina. Essas projeções são classificadas como pontes cruzadas e são os locais de ligação entre os filamentos de actina e miosina, que produzem a tensão muscular. A miosina pode ser dividida em meromiosina leve, que corresponde à maior parte da porção em bastão da molécula (a cauda da miosina), e meromiosina pesada (a cabeça da miosina). Este último pode ser subdividido em dois subfragmentos: o subfragmento S-1, que corresponde à cabeça, e o subfragmento S-2, que corresponde a haste da miosina situada entre a cabeça e o segmento distal da haste. Apesar de já ter sido descrita a existência de um terceiro filamento que se ligava à extremidade da actina 3, as explicações para algumas questões ainda eram desconhecias. Pelo modelo de dois filamentos, os filamentos de miosina ficavam centralizados e pareciam flutuar, enquanto os sarcômeros retornavam ao seu comprimento inicial após sofrerem alongamento. Foram necessários alguns anos até que esses mecanismos fossem finalmente compreendidos, o que só veio a ocorrer com a descrição do terceiro filamento O Terceiro Filamento: A Titina A titina constitui aproximadamente ente 10% de massa da miofibrila. Por isso, juntamente com a nebulina é chamada de proteína gigante. Um 21

3 adulto, com 80 kg de massa corporal, conteria quase 0,5 kg de titina 8. Uma importante propriedade da titina é sua capacidade de prover miofibrilas inativas (relaxadas) com elasticidade, ou seja, desenvolver tensão passiva, que se refere à força mecânica exercida pelo sarcômero contra o alongamento, em contraste à força ativa produzida pela interação actina/miosina 9,10,11. Outra propriedade é a de posicionar o filamento de miosina no centro do sarcômero 12,13. A titina estende-se da linha Z, onde se liga à α-actinina (terminal N, terminal NH 2 ou terminal amino), até a linha M (terminal C, terminal COOH ou terminal carboxila), em uma metade do sarcômero. Na porção da banda A, a titina é firmemente ligada ao filamento grosso associada à miomesina ou à proteína C, H e M (Figura 1). Quando o sarcômero é alongado, a parte da molécula de titina ligada à miosina apresenta-se rigidamente ligada aos filamentos grossos, enquanto a parte da molécula de titina que se liga da linha Z até a extremidade da miosina (banda I) comporta-se elasticamente. É essa elasticidade que é importante para a compreensão da flexibilidade, visto que os outros filamentos jamais alteram o seu comprimento, sendo totalmente rígidos 14. O músculo esquelético é notavelmente elástico e, quando ativado, encurta e desenvolve tensão, retornando ao comprimento original quando a ativação cessa. Explicando a elasticidade muscular, Wang et al. 15 mostraram que a estrutura miofibrilar é a maior causa da elasticidade. O sarcolema e o tecido conjuntivo contribuiriam somente quando o músculo fosse bastante estendido. Atualmente, sabe-se que a elasticidade muscular deriva diretamente da extensibilidade da titina 16,17,18. Durante o alongamento, a estrutura elástica mais afetada é a titina, que passa a oferecer menos resistência passiva do que todas as outras estruturas 19. Apesar de ser conhecida como proteína gigante, a estrutura da titina é simples, sendo formada em mais de 90% por imunoglobulina C 2 (Ig), classe II, e fibroconectina (Fn, Figura 1 Estrutura simplificada do sarcômero com os três filamentos 22

4 tipo III), classe I 20. Na sua banda I, a titina forma uma conexão flexível entre a linha Z e o final do filamento grosso 21. Essa parte elástica é subdividida em três regiões principais, duas de Ig que flanqueiam uma parte central de uma estrutura ainda não totalmente compreendida. Nessas regiões dos flancos, predominam a prolina (P), o ácido glutâmico (E), a valina (V) e a lisina (K). Por isso é conhecida também como PEVK. Com forças progressivamente maiores, a titina alonga-se primeiro na região do PEVK e depois nas imunoglobulinas 18, mas somente quando o estiramento excede um certo limiar é que as imunoglobulinas são capazes de se alongar. O segmento PEVK é o principal responsável pela extensibilidade nas miofibrilas nos alongamentos fisiológicos 22,23, realizados dentro de arcos de movimentos naturais da articulação e principal responsável pela geração de tensão passiva 10,24,25. Em condições de alongamentos bem maiores, as imunoglobulinas que flanqueiam o PEVK também se estendem 26. Assim sendo, acredita-se que este mecanismo funcione na prevenção de lesão do sarcômero. Na região ligada à miosina observam-se quatro regiões distintas, denominadas de super repetições da titina: a zona D (II-I-I-II- I-I-I), que se inicia na junção da banda I com a zona A; a zona C (II-I-I-II-I-I-I-II-I-I-I); a zona P (II-II-I-I-II-II-I-quinase) e a linha M (10 (II) e 7 interdomínios) 10. As super repetições terminam próximas à linha M e à junção entre as bandas A e I. A regularidade da arquitetura das super repetições na região da banda A da titina mostra que o papel desta não é apenas de conectar o filamento grosso à linha Z, mas também de compor a estrutura da miosina 12,27. A existência de isoformas de titina com pesos moleculares diferentes influencia a elasticidade muscular 28. Ao verificar, através de eletroforese, as características da titina em atletas levantadores de peso, fisioculturistas e velocistas, e compará-las com indivíduos não atletas, não houve diferença estatística significativa entre as duas isoformas analisadas. Entretanto, observou-se uma clara tendência de que o grupo de não atletas tinha menor concentração de titina-i, e maior concentração de titina-2 em comparação com os grupos de atletas 29. Maiores investigações são necessárias, para que se conheça a possível influência do treinamento na transformação dessas características. A Linha Z e a Elasticidade A linha Z também pode contribuir com a elasticidade em série do sarcômero. Essa função é realizada quando o músculo contrai, aproximando as linhas Z que estão nas extremidades do sarcômero. A força exercida pelos filamentos finos acentua o padrão de ziguezague (sanfonado) da estrutura da linha Z, resultando em mudanças efetivas no comprimento do sarcômero. Tais mudanças podem gerar elasticidade em série 30 e assim, também contribuir para a flexibilidade. Conclusão O tecido muscular é uma estrutura altamente complexa formada por componentes cada vez menores que interagem funcionalmente. Esses componentes são os principais determinantes da elasticidade muscular que, somada a outros fatores, definem a flexibilidade de um indivíduo. A descoberta de um terceiro filamento, a titina, esclareceu alguns mecanismos. Por ser uma estrutura elástica, a titina é capaz de alterar seu comprimento, oferecer uma resistência passiva ao alongamento e retornar ao seu comprimento inicial quando esse alongamento cessa. Tal fato era, até pouco tempo, atribuído exclusivamente às estruturas elásticas do tecido conjuntivo, tais como tendões, fáscias e ligamentos. 23

5 atualmente sabe-se que, em relação a todas as outras estruturas elásticas que também oferecem essa resistência ao alongamento, a titina é a que tem maior capacidade de complacência. Quando o músculo é alongado, nos sarcômeros, as linhas Z afastam-se umas das outras, ao passo que os filamentos de titina a elas conectados alongam-se. Por terem a forma de ziguezague, as linhas Z adaptam-se, aumentando seus ângulos e a distância entre os filamentos superpostos. Portanto, o estudo detalhado do tecido muscular, em sua estrutura e funções, tornase condição primordial para um melhor entendimento dos fatores determinantes da flexibilidade. Agradecimentos Ercole da Cruz Rubini era bolsista da CNPq durante a realização deste trabalho. Os autores agradecem a Marta Inez Rodrigues Pereira pela tradução do documento para o Inglês. Referências Bibliográficas: 1. Johns RJ, Wright V. Relative importance of various tissues in joint stiffness. J Appl Physiol 1962: 17 (5): Huxley AF. Nierdergerke R. Structural changes in muscle during contraction. Nature 1954: 173: Huxley HE, Hanson J. Changes in the cross-striations of muscle during contraction and stretch and their structural interpretation. Nature 1954: 173: Sjöstrand FS. The connections between A -and I band filaments in striated frog muscle. J Ultrastructure Res 1962: 7: Maruyama K, Matsubara S, Natori R, Nonomura Y, Kimura S, Ohashi K, Murakami F, Handa S, Eguchi G. Connection, na elastic protein of muscle: characterization and function. J Biochem 1977: 82: Wang K, McClure J, Tu A. Titin: major miofibrilar component of striated muscle. Proc Natl Acad Sci 1979: 76: Squire JM. Archicture and function in the muscle sarcomere. Curri Opin Struct Biol 1997: 7: Linke WA. Stretching molecular springs: elasticity of titin in vertebrate striated muscle. Histol Histopathol 2000: 15: Trombitás K, Pollack GH. Elastic properties of connecting filaments along the sarcomere. Adv Exp Med Biol 1993: 332: Maruyama K. Connectin/titin, giant elastic protein of muscle. FASEB J 1997: 11: Wang K, Forbes JG, JIN AJ. Single molecule measurements of titin elasticity. Prog Biophys Mol Biol 2001: 77: Horowits R, Kempner ES, Bisher ME, Podolsky RJ. A physiological role for titin and nebulina in skeletal muscle. Nature 1986: 323: Horowits R, Podolsky RJ. The positional stability of thick filaments in activated skeletal muscle depends on sarcomere length: evidence for the role of titin filaments. J Cell Biol 1987: 105: Wang K. Titin/connection and nebulina: giant protein rulers of muscle structure and function. Adv Biophys 1996: 33: Wang K, McCarter R, Wright J, Beverly J, Ramirez-Mitchell R. Viscoelasticity of the sarcomere matrix of skeletal muscles: The titin-myosin composite filament is a dualstage molecular spring. Biophys J 1993: 64: Marszalek PE, Lu H, Li H, Carrion- Vasquez M, Oberhauser AF, Schulten J, Fernandez JM. Mechanical unfolding intermediates in titin modules. Nature 1999: 402: Minajeva A, Kulke M, Fernandez JM, Linke WA. Unfolding of titin domains explains the viscoelastic behavior of skeletal myofibrils. Biophys J 2001: 80: Tskhovrebova L, Trinick J. Flexibility and extensibility in the titin molecule: analysis of electron microscope data. J Mol Biol 2001: 310: Edman KA, Tsuchiya T. Strain of passive elements during force enhancement by stretch 24

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