DOENÇA CELÍACA: CITOCINAS E HISTOPATOLOGIA SUGEREM ALERGIA ALIMENTAR MEDIADA PELA VIA TH-1

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1 DOENÇA CELÍACA: CITOCINAS E HISTOPATOLOGIA SUGEREM ALERGIA ALIMENTAR MEDIADA PELA VIA TH-1 Aderbal Sabrá 1,2, Joseph Bellanti 2, Gustavo Rodrigues 3, Selma Sabrá 4,5 1 Clínica Médica da Criança e do Adolescente da Escola de Medicina da UNIGRANRIO 2 Serviço de Imunologia do ICISI da Georgetown University, USA 3 Departamento de Pediatria do Hospital Municipal Miguel Couto; Fellow em Treinamento do Serviço de Gastroenterologia Pediátrica do Prof. Aderbal Sabrá, Rio de Janeiro 4 Clínica Médica da Criança e do Adolescente da Escola de Medicina da UNIGRANRIO, Duque de Caxias, Rio de Janeiro 5 Serviço de Endoscopia Pediátrica do HUAP-UFF, Niterói, Rio de Janeiro RESUMO Fundamentos: A doença celíaca (DC) é classicamente identificada pela sensibilidade intestinal ao glúten. É caracterizada por uma atrofia vilositária total, desordem das células epiteliais, hiperplasia das criptas e infiltrado de linfócitos na lâmina própria e na região intra-epitelial da mucosa intestinal. Além disso são observados altos títulos de anticorpos anti-gliadina, anti-endomísio e anti-transglutaminase tissular. Clinicamente a doença se apresenta como uma síndrome de malabsorção acompanhada de uma diarréia crônica. Objetivos: Mensurar os perfis de citocinas Th1/Th2 no sangue periférico e determinar a distribuição dos linfócitos CD4/CD8 nas biopsias intestinais dos pacientes selecionados para o estudo, com o objetivo de correlacionar os padrões clínicos da doença com as mudanças da população de linfócitos no sangue e com os achados imuno-histoquímico e histopatológico das biopsias intestinais. Materiais e Métodos: Foram selecionados 4 pacientes com sintomas clínicos sugestivos, níveis elevados de auto-anticorpos e biopsia confirmando doença celíaca, 2 pacientes celíacos tratados e 2 indivíduos não celíacos para o grupo controle. Foram realizados estudos imunológicos para avaliar a distribuição de linfócitos Th1/Th2 no sangue periférico de todos os indivíduos selecionados e estudos imuno-histoquímicos (CD4/CD8) nas biopsiais intestinais dos 4 pacientes celíacos. Conclusões: Há uma predominância do perfil Th1 de citocinas no sangue periférico e de uma resposta CD8 citotóxica tissular na doença celíaca. Isto sugere a presença de um estímulo induzindo uma geração contínua de uma nova linhagem de linfócitos e uma perpetuação do processo de injúria tecidual responsável pela inflamação intestinal característica da doença celíaca. Unitermos: doença celíaca; IL-2; IFN-gama; alergia alimentar não-ige Acta Scientiae Medica: Vol. 1(2): 80-89; 2008

2 INTRODUÇÃO A doença celíaca (DC) é uma doença imuno-mediada na qual os indivíduos geneticamente susceptíveis reagem à dieta contendo glúten. Caracteriza-se clinicamente por máabsorção, que se externa através de diarréia crônica e emagrecimento, decorrente de grave e extensa lesão da mucosa do intestino delgado provocada pela gliadina contida no glúten do trigo, cevada e centeio (Sabrá, 1986; Hoffenberg et al., 2003). Estudos têm mostrado que a sua incidência pode chegar a 1 criança afetada em cada 100 investigadas, quando estas são submetidas a pesquisa de alelos ou mesmo a dosagem de anticorpos 2. Um outro estudo, conduzido recentemente no Brasil, revelou uma incidência de 4,7% entre àquelas crianças que apresentavam baixa estatura (Queiroz et al., 2004). Sabe-se hoje que existe uma forte associação da doença com a detecção de antígenos de histocompatibilidade. Dois destes são identificados em maior porcentagem nos indivíduos celíacos, são eles: o HLA-DQ2 (presente em 90% dos celíacos) e o HLA-DQ8 (Abdulkarim et al., 2003; Van Belzen et al., 2003). Além disso, há uma contribuição dos genes não-hla presentes no cromossomo 19 e no cromossomo 6 (Hansson et al., 1999; Van Belzen et al., 2003). A suspeita diagnóstica baseia-se na clínica de malabsorção, associada ao achado de anticorpos positivos e de uma biopsia de jejuno (método padrãoouro) evidenciando as lesões características (Abdulkarim et al., 2003; Scoglio et al., 2003). Um estudo original feito por Sabra et al. (1999), em pacientes com DC, chamou pela primeira vez a atenção para a elevação das citocinas INF-gama e IL-2, em concentrações até dez vezes maiores do que os valores encontrados nos controles, demonstrando desta forma que a doença celíaca apresenta mediação via Th-1. Cataldo et al. (2003), estudando 32 pacientes celíacos com e sem deficiência seletiva de IgA, confirmaram os achados de Sabra et al. (1999) quanto a via de resposta imunológica Th-1, acrescentando que quando existe associação de doença celíaca e deficiência de IgA, apresentam-se também elevados os valores de TNF-alfa e de IL-10. O objetivo deste trabalho é descrever os resultados do comportamento das citocinas no sangue periférico e dos linfócitos na biopsia duodenal em pacientes celíacos, celíacos tratados e controles. MATERIAIS E MÉTODOS Foram selecionados para o estudo oito pacientes. Quatro apresentavam doença celíaca confirmada pela associação dos sintomas clínicos com a elevação dos níveis de anticorpos anti-gliadina, antiendomísio e anti-transglutaminase tissular e a biopsia duodeno-jejunal com atrofia vilositária total com padrão celíaco (Sabrá, 1986). Dois eram pacientes com doença celíaca em remissão já tratados por cinco anos. Os outros dois pacientes não eram celíacos e também serviram como controle. Estes pacientes foram submetidos a estudos imunológicos para avaliação da distribuição Th1/Th2 no sangue periférico, dosando-se as citocinas. Além disso, foram realizadas as dosagens de IgE e eosinófilos dos oito pacientes. A biopsia dos quatro pacientes celíacos foi submetida a estudos imunohistopatológicos para avaliação dos linfócitos (CD4/CD8) presentes na mucosa. Os pacientes foram divididos em três grupos para estudo: Grupo 1 (pacientes celíacos); Grupo 2 (pacientes celíacos tratados); Grupo 3 (não-

3 celíacos); e foram numerados de 1 a 8, sendo divididos da seguinte forma: Grupo 1 (pacientes 1,2,3 e 4), Grupo 2 (pacientes 5 e 6) e Grupo 3 (pacientes 7 e 8). Os comitês de ética em pesquisa de ambas instituições, GU e UNIGRANRIO, aprovaram a realização desta pesquisa. Neste estudo, nós avaliamos a distribuição dos linfócitos T-helper (CD4) e suas respectivas subclasses no sangue de pacientes normais e de pacientes com alergia alimentar usando uma modificação do método de Prussin & Metcalfe (1995). As células mononucleares (MNC) do sangue periférico purificado foram isoladas usando HISTOPAQUE 1077 Sigma e foram congeladas no 10% DMSO 70 C. As MNC foram coradas e coculturadas por 18 horas, depois das quais elas foram estimuladas por 3,5 horas com 20 ng/ml de phorbol myristate (PMA) e 1 μm de ionomicina na presença de 10 microgramas/ml de brefeldin. Os controles não foram estimulados e foram incubados somente com brefeldin. As células foram fixadas com 4% de paraformaldeído, congelados a ( ) 70 C até eles serem corados usando específicos anticorpos monoclonais para marcar a superfície, isto é, CD3, CD4 e CD8, e as citocinas características, ou seja, àquelas relacionadas com a linhagem Th1 (IFNgama e IL-2) e com a linhagem Th2 (IL- 4, IL-5 e IL-10). As células coradas foram avaliadas no citômetro de fluxo FASCSCAlibur (Sistemas de Imunocitômetros Becton Dickinson, Palo Alto, CA) usando o software CELLQUES. A pesquisa mede as duas linhagens de linfócitos T-helper (CD4) baseada na mensuração dos perfis de citocinas característicos de cada linhagem: 1) um mecanismo Th1 interferon gamma (IFN-gama) dependente; 2) um mecanismo Th2 interleucina 4 (IL-4) dependente. As amostras das biopsias de jejuno fixadas com formol foram preparadas e estudadas por patologista. Todos os tecidos foram examinados por métodos imunohistoquímicos para verificação da distribuição das subpopulações de linfócitos. Cinco micro-pedaços das seções de tecidos foram desparafinizados e incubados com anticorpos monoclonais de ratos (Dako Corporation, Carpinteria, CA) estimulados contra os marcadores leucocitários humanos: CD3, CD4, CD5, CD8, CD20 e CD21. Os primeiros quatro anticorpos caracterizam os linfócitos T humanos, além disso o CD20 caracteriza os linfócitos B e o CD21, os linfócitos B e as células dendríticas foliculares. As seções foram lavadas e coradas com anti-corpos antirato biotinizados, seguido pelo conjugado de estreptovidina-peroxidase (Marcadores celulares, Austin, TX). Posteriormente adicionou-se substratos, as células foram coradas com hematoxilina para contagem, e foi feito o esfregaço para a visualização pelo microcópio óptico. A contagem hematológica foi usada para avaliar o número de células. RESULTADOS Os resultados observados no presente estudo revelaram o perfil de citocinas e o perfil histopatológico encontrados em cada grupo de paciente. Além disso, os estudos realizados nas biopsias intestinais dos pacientes celíacos revelaram o padrão linfocitário presente na mucosa pela imuno-histoquímica. Os pacientes do Grupo 1 revelaram um padrão Th1 de resposta imunológica, no sangue periférico, isto porque eles apresentavam níveis elevados de IFN-gama e de IL-2, enquanto os níveis de IL-4, IL-5 e IL-10 estavam dentro dos limites de normalidade (tabela-1). Os pacientes

4 dos Grupos 2 e 3 não demonstraram alterações destas linfocinas. A tabela-2 revela o perfil clínico, o diagnóstico e os níveis de eosinófilos e de IgE dos pacientes. Foi observado que os pacientes do Grupo 3 apresentavam níveis elevados de IgE e de eosinófilos, enquanto os pacientes dos outros grupos não demonstraram este tipo de alteração. O estudo das biopsias dos pacientes celíacos mostrou que os pacientes apresentavam uma predominância dos linfócitos CD8 na mucosa intestinal (tabela-3). Tabela 1- Perfis de citocinas no sangue periférico dos pacientes estudados. Pacientes Diagnóstico IFN-gamaIL-2 IL-4 IL-10 IL-5 1 Celíaco 5,8 7,7 1,4 0,2 0 2 Celíaco , Celíaco 8,9 24 3,7 0,3 0 4 Celíaco ,1 0,03 5 Celíaco control 1,3 1 0,2 0,05 0,3 6 Celíaco control 3 3,3 1 0,2 0,5 7 IgE 1,2 3,7 2,2 0,2 0,4 8 IgE 1,8 3,9 0,8 0,2 0,2 Tabela 2 - Perfis clínicos e imunológicos dos pacientes estudados. Pacientes Sexo Diagnóstico IgE Eos% 1 M Celíaco F Celíaco F Celíaco F Celíaco F Celíaco controlado M Celíaco controlado M IgE M IgE Tabela 3 - Achados imuno-histopatológicos nas biopsias de jejuno. Pacientes Sexo Diagnóstico Células-T (CD4/CD8) 1 M Celíaco < 1 5 F Celíaco 1 6 F Celíaco < 1 7 F Celíaco 1 Os resultados estão expressos como % de células estimuladas produzindo citocinas - % de nãoestimuladas. A concentração das interleucinas IFN-gama e IL-2 são mostradas no gráfico-1. Podemos observar um padrão semelhante entre os Grupos 2 e 3 onde estas interleucinas estão reduzidas, no entanto, no Grupo 1, existe um aumento destas citocinas, devido a exacerbação Th1 nestes pacientes. O gráfico-2 refere-se aos valores medianos da IgE e o gráfico-3 à porcentagem de eosinófilos encontrados

5 nos pacientes dos grupos 1, 2 e 3. Os pacientes do grupo 3 demonstraram um padrão de resposta alérgica IgE, por isso, as exacerbações encontradas nos níveis de IgE e de eosinófilos, indicam mediação imunológica do tipo Th2. Gráfico 1 - Valores medianos das citocinas em cada grupo de pacientes. Grupo 1 Grupo 1 Grupo 2 Grupo Eos% Grupo 2 Grupo IFN-gama IL-2 Gráfico 2-Valores medianos da IgE em cada grupo. Grupo 1 Grupo 2 Os achados imunohistoquímicos das biopsias de jejuno (figura-1) nos pacientes celíacos revelaram intenso infiltrado de linfócitos intra-epiteliais do tipo CD8 em toda extensão da superfície da mucosa entérica. Foi observado também intensa infiltração de linfócitos na lâmina própria das vilosidades, com predomínio dos linfócitos CD8 sobre CD4, numa relação de 10:1. No grupo controle, na lâmina própria, observamos o padrão CD4 predominando sobre o CD8 numa relação de 5:1. Figura 1- Microfotografia de estudo imunohistoquímico de tecido de biopsia jejunal de paciente celíaco mostrando predominância infiltração de linfócitos do tipo CD8 (A) sobre os linfócitos CD4 (B). Grupo IgE Gráfico 3 - Valores medianos da porcentagem de eosinófilos em cada grupo.

6 DISCUSSÃO Neste trabalho pudemos confirmar as constatações iniciais de Sabra et al. (1999) e de Cataldo et al. (2003), que descrevem a doença celíaca como uma doença que é desencadeada imunologicamente pela via Th1. Os pacientes celíacos foram diagnosticados pela elevação dos autoanticorpos anti-gliadina, anti-endomísio e anti-transglutaminase tissular, além disso foram submetidos a uma biopsia que demonstrou um padrão inflamatório característico da lesão na mucosa intestinal (Baudon et al., 2004; Collin et al., 2005; Murdock & Johnston, 2005). Quando estes foram submetidos aos estudos imunológicos observou-se que as citocinas IL-2 e IFNgama estavam elevadas, como seria esperado nas doenças que cursam com resposta imunológica pela via Th1 (Breese et al., 1994; Karban et al., 1997; McAlindon & Mahida, 1997; Lahat et al., 1999; Westerholm-Ormio et al., 2002). Os pacientes do grupo 2, também eram pacientes celíacos, com o diagnóstico firmado pela elevação dos auto-anticorpos e com a biopsia positiva. Contudo, no momento do estudo, estes pacientes encontravam-se em remissão dos sintomas por aproximadamente cinco anos, tratados prioritariamente com uma dieta isenta de glúten. Ao serem submetidos aos estudos imunológicos, estes revelaram níveis das citocinas Th1, dentro dos limites de normalidade. Isto nos revela que os pacientes tratados, após a remissão dos sintomas, assumem um comportamento imunológico semelhante àquele encontrado em pessoas normais. E isso provavelmente se deve, ao fato que com a retirada do glúten da dieta o processo imunológico de retroalimentação, ou seja, quanto mais glútem o indivíduo ingere, mais infiltração de linfócitos CD8 na lâmina própria e mais resposta inflamatória com liberação de IFN-gama e IL-2, esta desativado. Com isto desaparece a inflamação e com o tempo o tecido volta a sua normalidade. Os níveis das citocinas tendem também a diminuir com o passar do tempo retornando também à normalidade. Os pacientes do grupo 3 não eram celíacos, porém apresentavam uma resposta imunológica pela via Th2. Daí apresentarem altíssimos níveis de IgE no sangue, além de um alto percentual de eosinófilos. O fato de não demonstrarem aumento das citocinas da via Th2, pode significar que no momento da dosagem, estes pacientes não tinham entrado em contato com nenhum alérgeno, portanto o processo imunológico agudo, com liberação de citocinas, não foi desencadeado. No entanto, estes indivíduos mostravam memória imunológica. O presente estudo nos oferece uma oportunidade de acompanharmos o perfil imunológico da doença celíaca, que se manifesta com aumento das citocinas da via Th1, nos períodos de doença e com normalização destas, após o controle da doença. Isto nos revela mais uma característica desta patologia e nos permite pensar na possibilidade futura da realização de um screening, ou mesmo realizar o follow-up com estas dosagens de citocinas, sem que haja necessidade de submetermos o paciente à biopsia. Os achados imuno-histoquímicos sugeriram predomínio dos linfócitos CD8 sobre os linfócitos CD4, como observado na figura-1, invertendo os padrões encontrados em indivíduos normais, como no grupo controle e nos celíacos tratados. A ação citotóxica dos linfócitos CD8 pode ser responsável pela intensa reação inflamatória encontrada nos tecidos de biopsia de pacientes celíacos e desta forma contribuir para a perpetuação dos padrões de resposta Th1 observados nestes pacientes. O padrão de resposta imunológica observado nos pacientes

7 com DC mostraram prevalência de linfócitos da linhagem CD8 e das citocinas INF-gama e IL-2 falando a favor de que a DC é um tipo de alergia alimentar mediada por Th1. REFERÊNCIAS 1) Sabrá A. Doença Celíaca In: Sabra A, Calçado A, Santalúcia G, Gracia J: Tubo Digestivo em Pediatria. Cultura Médica, 1ª Ed. Rio de Janeiro.1986; ) Hoffenberg EJ, MacKenzie T, Rewers M, et al.: A Prospective Study of the Incidence of Childhood Celiac Disease. J Pediatr. 2003;143: ) Queiroz MS, Nery M, Liberman B, et al.: Prevalence of celiac disease in brazilian children of short stature. Braz J Med Biol Res. 2004;37: ) Abdulkarim AS, Murray JA: Review Article - The Diagnosis of Coeliac Disease. Aliment Pharmacol Ther. 2003;17: ) Van Belzen MJ, Meijer JWR, Wijmenga C, et al.: A Major Non-HLA Locus in Celiac Disease Maps to Chromosome 19. Gastroenterol. 2003;125: ) Hansson T, Goran A, Dannaeus A, et al.: Celiac disease in relation to immunologic serum markers, trace elements, and HLA and DQ antigens in Swedish Children with Down Syndrome. J Pediatr Gastroenterol Nut. 1999;29: ) Scoglio R, Pasquale GD, Sferlazzas C, et al.: Is intestinal biopsy always needed for diagnosis of celiac disease? AJG. 2003;98: ) Sabra A, Zeligs J, Hartmann D, et al.: Celiac disease: A possible clinical model of Th1-mediated non IgE food allergy. Ann Allergy Asthma Immunol. 1999;82:81. 9) Cataldo F, Lio D, Corazza Gr, et al.: Plasma cytokines profiles in patients with celiac disease and selective IgA deficiency. Pediatr Allergy Immunol. 2003;14: ) Prussin C and Metcalfe D: Detection of intracytoplasmatic cytokine using flow cytometry and directly conjugated anti-cytokine antibodies. J Immunology Methods. 1995;188: ) Collin P, Granito A, Veronesi L, Maki M, et al.: Antiendomysial and antihuman reconbinant tissue transglutaminase antibodies in the diagnosis of coeliac disease: a biopsy-proven European multicentre study. Eur J Gastroenterol Hepatol. 2005;17: ) Murdock AM, Johnston SD: Diagnostis criteria for coeliac disease: time for change? Eur J Gastroenterol Hepatol. 2005;17: ) Baudon JJ, Johanet C, Mougenot JF: Diagnosing celiac disease: a comparison of human tissue transglutaminase antibodies with antigliadin and antiendomysium antibodies. Arch Pediatr Adolesc Med. 2004;158: ) Westerholm-Ormio M, Garioch J, Ketola I, Savilahti E: Inflammatory cytokines in small intestinal mucosa of patients with potential coeliac disease. Clin Exp Immunol. 2002;128: ) Lahat N, Shapiro S, Karban A, Gerstein R, Kinarty A, Lerner A: Cytokine profile in coeliac disease. Scand J Immunol. 1999;49: ) Breese EJ, Kumar P, Farthing MJ, MacDonald TT: Interleukin-2 and interferon-gamma producing cells in the lamina propria in celiac disease. Dig Dis Sci. 1994;39: ) Karban A, Lerner A, Shapiro S: TH1/TH2 cytokines profile in celiac disease. Isr J Med Sci. 1997;33:

8 18) McAlindon ME, Mahida YR: Cytokines and the gut. Eur J Gastroenterol Hepatol.1997;9: AGRADECIMENTO: Este estudo foi patrocinado pela UNIGRANRIO e o ICISI da Georgetown University. Aceito após revisão: Novembro de 2008 Autor Correspondente Prof. Aderbal Sabra, MD. PhD. Rua Visconde Pirajá, 330 Sala 310 Rio de Janeiro, RJ, Brasil Telefone:

9 ABSTRACT Background: Celiac disease is classically identified by glúten sensitivity. It s characterized by a total villous atrophy, a epithelial cell disarray, a crypt hyperplasia and a lymphocyte infiltrate of lamina propria and intra-epithelial enterocytes of the bowel wall. Besides are observed high levels of anti-gliadin, anti-endomysial and antitissue transglutaminase antibodies. The clinical picture is chronic diarrhea and malabsorption syndrome. Objectives: To measure peripheral blood Th1/Th2 cytokines profiles and to determine CD4/CD8 lymphocytes distributions in intestinal biopsies from all patients selected. The objective is to correlate clinical disease patterns with changes in blood lymphocytes populations and with immuno-histophatologic findings in gastrointestinal biopsies. Materials and Methods: In the present work were selected 4 patients with clinical symptoms, elevated antibodies and biopsy-proven celiac disease, 2 patients with celiac disease treated and others 2 people for the control group. Immunologic studies were done to evaluate Th1/Th2 distribution in peripheral blood of all patients, and immunohistophalogic (CD4/CD8) studies were performed in the intestinal biopsies of the 4 patients with celiac disease. Conclusions: There are a predominance of Th1 cytokine profile in peripheral blood and a CD8 cytotoxic tissue response on the celiac disease. This results suggest a presence of an inductive stimulus for continued generation of new lineage of lymphocytes and a self perpetuation process of tissue injury responsible for the inflammatory bowel characteristic of celiac disease. Keywords: celiac disease, IL-2; IFN-gama, non-ige food allergy

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