INFLUÊNCIA DA TEMPERATURA MÉDIA DIÁRIA SOBRE A OCORRÊNCIA DE CARRAPATOS Amblyomma sculptum DE VIDA LIVRE

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1 INFLUÊNCIA DA TEMPERATURA MÉDIA DIÁRIA SOBRE A OCORRÊNCIA DE CARRAPATOS Amblyomma sculptum DE VIDA LIVRE Thiago Bernardo-Pedro 1, Andrea Kill Silveira 2, Wagner de Souza Tassinari 3 (Departamento de Parasitologia Animal, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BR-465, Km 7, Ecologia, Seropédica, RJ, Cep , thiago.b.pedro@gmail.com, 1 Discente do Programa de Pósgraduação em Ciências Veterinárias - UFRRJ, 2 Doutora em Ciências pela UFRRJ, 3 Professor do Departamento de Matemática e do Programa de Pós-graduação em Ciências Veterinárias - UFRRJ) RESUMO O carrapato Amblyomma sculptum é abundante em diferentes habitats, frequentemente ataca humanos e animais domésticos, e é o principal responsável pela transmissão da Febre Maculosa Brasileira (FMB). O presente estudo avalia a influência da temperatura sobre a distribuição de ocorrência de carrapatos A. sculptum adultos em quatro áreas amostrais nos municípios de Seropédica e Mangaratiba, na mesorregião Metropolitana do Rio de Janeiro. Foram utilizados dados referentes a coletas de carrapatos realizadas entre 2008 e Foi considerada para análise a temperatura média no dia das coletas e nos 15 dias anteriores a cada coleta. Para a análise estatística foi utilizada a modelagem de Poisson Inflacionada de Zeros. Foram coletados, ao todo, 484 carrapatos, sendo a maioria no outono. A análise apresentou significância ao nível de 5% para a temperatura média nos dias de coleta, entre o 4º e o 7º dias anteriores, e entre o 10º e 15º dias anteriores às coletas. As análises realizadas destacaram o fato de que a temperatura média se apresenta como fator de risco para a ocorrência de carrapatos A. sculptum adultos no dia da coleta e nas duas semanas anteriores. Dessa forma, conclui-se que quanto maior a temperatura média nas duas semanas anteriores, maior é a probabilidade de ocorrência de A. sculptum, o que explica o maior número de espécimes coletados no verão e outono. Dentro desse contexto, entender os parâmetros climáticos que influenciam o ciclo de vida de A. sculptum é essencial para o ajuste de modelos de risco de transmissão da FMB. Palavras-chave: Amblyomma sculptum, temperatura, ocorrência de carrapatos, Modelos Lineares Generalizados, Rio de Janeiro. INTRODUÇÃO Os carrapatos são ectoparasitos pertencentes ao filo Arthropoda, classe Arachnida, subclasse Acari e ordem Parasitiformes. Parasitam uma ampla variedade de hospedeiros: anfíbios, répteis, aves e mamíferos; estão distribuídos por todos os continentes (Barros-Battesti et al. 2006). Carrapatos transmitem uma grande variedade de microrganismos patogênicos para humanos e animais domésticos, além de serem a causa direta de paralisia, anemia grave, toxicose, irritação e alergia (Jongejan & Uilenberg 2004). Dentre as espécies do gênero Amblyomma, a mais estudada é A. sculptum, provavelmente por ser a mais abundante em vários habitats, frequentemente atacar humanos e animais domésticos, e ser o principal vetor do patógeno Rickettsia rickettsii (agente causador da febre maculosa brasileira), sendo que os carrapatos adultos e ninfas têm uma maior probabilidade de estarem infectados com esta bactéria ou outros microrganismos patogênicos (Estrada-Peña et al. 2004, Randolph 2004, Guglielmone et al. 2006). A febre maculosa brasileira é adquirida pela picada do carrapato infectado com Rickettsia, e a transmissão, em geral, ocorre quando o artrópode permanece aderido ao hospedeiro por um período de 4 a 6 horas, pois a doença não é transmitida de pessoa a pessoa, e os principais reservatórios da R. rickettsii são os carrapatos do gênero Amblyomma. Tal doença foi incluída, em 2001, na Lista Nacional de Doenças de Notificação Compulsória, do Ministério da Saúde (BRASIL 2009). Amblyomma sculptum é popularmente conhecida no Brasil como carrapato estrela ou carrapato rodoleiro na fase adulta. As ninfas são chamadas de carrapatinhos e as larvas são conhecidas como micuins. Possui baixa especificidade quanto ao hospedeiro nas fases imaturas, parasitando assim diversas espécies de animais domésticos e silvestres, além de humanos. Na fase adulta, a preferência é por animais de grande porte, como equinos, bovinos, antas e capivaras (Labruna et al. 2002, Guglielmone et al. 2006). Dentro desse contexto, conclui-se que entender os parâmetros que controlam o ciclo de vida de A. sculptum é essencial para o ajuste de modelos explicativos para transmissão de doenças. A gestão eficiente de doenças transmitidas por carrapatos pode ser consideravelmente realçada a partir do desenvolvimento de tais modelos (Beck et al. 2011). Os modelos estatísticos de regressão são utilizados quando se deseja estudar a relação entre um desfecho (variável dependente ou resposta) e um conjunto de potenciais fatores de risco (variáveis independentes ou explicativas), sendo o objetivo a determinação de um modelo matemático que descreva essa relação funcional. A variável resposta representa um determinado resultado ou fenômeno que se deseja estudar, enquanto as variáveis independentes estão relacionadas às causas de ocorrência desse mesmo resultado ou fenômeno (Zuur et al. 2009). Determinadas áreas do conhecimento trabalham com modelos bastante específicos, um exemplo disso é a área da epidemiologia humana e animal, pois utilizam dados de contagem na maioria de suas pesquisas. Dados de contagem apresentam algumas fragilidades, uma delas é o excessivo número de zeros, ou seja, a variável resposta contém mais zeros do que é esperado, inviabilizando muitas vezes o uso dos modelos baseados nas distribuições tradicionais de Poisson e/ou binomial negativa (McCullagh & Nelder 1989, Dobson 1990). Nos 146

2 últimos anos, vêm sendo desenvolvidos alguns modelos que levam em conta esse excessivo número de zeros, sendo a regressão de Poisson Inflacionada de Zeros (ZIP) (Zuur et al. 2009) um dos mais utilizados atualmente. Desse modo, o objetivo deste trabalho é avaliar a influência da temperatura média diária sobre a distribuição de ocorrência de carrapatos A. sculptum adultos nos municípios de Seropédica e Mangaratiba, na mesorregião Metropolitana do Rio de Janeiro, utilizando a regressão de Poisson Inflacionada de Zeros. METODOLOGIA A pesquisa foi desenvolvida a partir dos dados referentes a coletas de carrapatos ixodídeos realizadas na mesorregião Metropolitana do Estado do Rio de Janeiro, durante o período de dezembro/2008 a agosto/2012 (Silveira & Fonseca 2013). A cada estação do ano foi realizada, em diferentes horários, uma coleta em seis pontos fixos de quatro áreas amostrais, totalizando 24 pontos e 384 coletas. As áreas amostrais foram as seguintes: no município de Seropédica; área 1 Campus da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (UFRRJ); área 2 Floresta Nacional Mario Xavier (FLONA); área 3 Depósito Central de Munição do Exército Brasileiro (DCMun). E no município de Mangaratiba: área 4 Restinga da Marambaia (Marambaia). Os dois municípios da região de pesquisa apresentam clima tropical com uma estação seca (inverno), segundo a classificação de Köppen-Geiger. Os 24 pontos amostrais para a coleta de carrapatos foram escolhidos considerando a presença de humanos, animais domésticos e/ou silvestres e de vegetação mista (grama e arbustos). Foram considerados para a formação do banco de dados três tipos de coleta de carrapatos: armadilha química de CO 2, arrasto de flanela e as roupas dos pesquisadores que participaram das coletas (Silveira & Fonseca 2011). Após isso, as amostras foram levadas ao Departamento de Parasitologia Animal da UFRRJ para identificação até espécie, com auxílio de microscópio estereoscópio e seguindo as descrições de Barros-Battesti et al. (2006). Foi considerada a temperatura média observada no dia de cada coleta e nos 15 dias anteriores. Esses dados foram coletados a partir das medições realizadas na estação meteorológica Ecologia Agrícola (83741), localizada no km 7 da BR-465, no município de Seropédica, e disponibilizadas por Carvalho (2014). Primeiramente foi realizada uma análise exploratória de dados considerando a contagem de carrapatos, a média e o coeficiente de variação em função dos meses do ano e das estações do ano. O coeficiente de variação é empregado como uma estatística que mensura em porcentagem o quanto os dados estão variando em torno de uma medida de tendência central, que neste caso foi utilizada a média. Em seguida, realizou-se a análise bivariada entre a contagem de carrapatos em cada coleta e a temperatura média diária e suas defasagens temporais, utilizando o coeficiente de correlação de Spearman e os modelos ZIP de regressão. A correlação será aferida a partir do coeficiente de correlação de Spearman, mostrando que quanto mais próximo do valor um maior será a correlação, e o modelos ZIP mensuram esse efeito de associação através da razão de prevalência e seus respectivos intervalos com 95% de confiança. RESULTADOS E DISCUSSÕES Foram contabilizados 484 carrapatos para este estudo. Comparando-se todos os períodos de coleta (meses do ano), um maior número de carrapatos A. sculptum adultos foi observado em abril (n = 140) e maio (n = 81). Setembro e outubro foram os meses com menor número de espécimes (3 em cada um). A estação do ano com mais carrapatos coletados foi o outono (n = 229), e aquela com menos foi o inverno (n = 47) (Tabela 1). A FLONA apresentou o maior número (n = 213), e a UFRRJ, o menor (n = 54). Tabela 1: Total de carrapatos Amblyomma sculptum adultos coletados, média e coeficiente de variação por período de coleta, por estação do ano e por área amostral, entre dezembro de 2008 e novembro de 2012, na mesorregião Metropolitana do Rio de Janeiro. Mês de coleta Nº de carrapatos Média* Coeficiente de variação Janeiro % Fevereiro % Março % Abril % Maio % Junho % Julho % Agosto % Setembro % 147

3 Outubro % Novembro % Dezembro % Estações Verão % Outono % Inverno % Primavera % Total * A média se refere ao número total de carrapatos coletados em determinado período ou área em relação ao número total de coletas realizadas neste mesmo período ou nesta mesma área. Estudos realizados na Argentina e na região Sudeste do Brasil demonstraram que A. sculptum completa uma geração por ano sob condições ideais. Tal geração é caracterizada por predominância de larvas no inverno, ninfas no inverno e primavera, enquanto os adultos ocorrem majoritariamente durante o outono e verão (Guglielmone et al. 1990, Mangold et al. 1994, Lemos et al. 1997, Oliveira et al. 2000, 2003, Labruna et al. 2002, Silveira & Fonseca 2013). Pode-se observar que a partir do verão houve um aumento no número de carrapatos coletados, porém o pico de ocorrência deu-se no outono, especialmente nos meses de abril e maio. Observações semelhantes foram verificadas em estudo realizado no município de Paracambi, a poucos quilômetros de distância de Seropédica, onde Souza & Serra Freire (1994) destacaram que as maiores infestações das pastagens por carrapatos A. sculptum adultos ocorreram nos meses de março e abril. Lemos et al. (1997) também constataram, no interior do estado de São Paulo, que A. sculptum adultos foram encontrados em pequeno número ao longo do ano, porém altos números foram observados no fim do verão, com picos ocorrendo durante fevereiro e março, e diminuição a partir do mês de junho. Já no estudo realizado por Labruna et al. (2002), no estado de São Paulo, foi observada uma predominância de adultos desde outubro até março. Na região metropolitana de Minas Gerais, Oliveira et al. (2003) constataram que as maiores infestações de A. sculptum adultos nas pastagens ocorreram nos meses de janeiro e fevereiro. No presente trabalho, as maiores quantidades de carrapatos adultos foram observadas no início do outono (abril e maio), apresentando, assim, uma pequena variação com os dados citados acima, em que os picos de A. sculptum adultos se concentraram principalmente no fim do verão e parte inicial do outono. De acordo com Chacón et al. (2003), apesar de A. sculptum ser tolerante a condições de aridez, a espécie não é capaz de completar seu ciclo de vida em temperatura acima de 32 ºC. É possível que tal fato explique, em parte, uma maior ocorrência de carrapatos adultos no outono em detrimento do verão, pois a temperatura média no município de Seropédica alcança valores muito altos no verão (Tabela 2), se comparados a outras áreas da região Sudeste e do próprio estado do Rio de Janeiro (Calderini 2015). Com isso, é possível que ocorra frequentemente nesta região um atraso sazonal de carrapatos não-alimentados na atividade de procura do hospedeiro, conhecida como diapausa comportamental, caracterizada por uma perda temporária da agressividade do indivíduo, com um consequente aumento no período de fome, até que a temperatura se torne novamente favorável à manutenção do ciclo biológico (Belozerov 1999). De acordo com Labruna et al. (2003), o padrão anual de geração de A. sculptum é controlado principalmente pela diapausa comportamental. Tabela 2: Temperatura média mensal (ºC) entre dezembro de 2008 e novembro de 2012, na estação meteorológica Ecologia Agrícola (83741), no município de Seropédica, Rio de Janeiro. Mês Média Janeiro Fevereiro Março Abril Maio Junho Julho Agosto Setembro Outubro Novembro

4 Dezembro A partir da análise bivariada entre a contagem de carrapatos e a temperatura média no dia da coleta e nos 15 dias anteriores, foi observada significância ao nível de 5% para a temperatura média no dia da coleta, do 4º ao 7º dia anterior à coleta, e do 10º ao 15º dia anterior. Em todas as defasagens significativas, a razão de prevalência apresentou-se acima de 1.00, o que caracteriza a temperatura média diária como um fator de risco para a ocorrência dos carrapatos. Houve duas defasagens (2º dia e 8º dia anteriores à coleta) em que a temperatura média se comportou como fator de proteção, porém ambas as defasagens não foram significativas (Tabela 3). Tabela 3: Razão de prevalência e o p-valor da associação entre temperatura média diária e contagem de carrapatos Amblyomma sculptum adultos no dia da coleta e nos 15 dias anteriores a cada coleta, com respectivos coeficientes de correlação de Spearman, entre dezembro de 2008 e novembro de 2012, na mesorregião Metropolitana do Rio de Janeiro. Defasagens Correlação de Spearman RP [IC 95%] p-valor Coeficiente p-valor Dia da coleta [ ] 0.025* 1 dia antes [ ] dias antes [ ] dias antes [ ] dias antes [ ] 0.002* 5 dias antes [ ] < 0.001* 6 dias antes [ ] 0.005* 7 dias antes [ ] 0.012* 8 dias antes [ ] dias antes [ ] dias antes [ ] < 0.001* 11 dias antes [ ] < 0.001* 12 dias antes [ ] < 0.001* 13 dias antes [ ] < 0.001* 14 dias antes [ ] < 0.001* 15 dias antes [ ] 0.006* RP: razão de prevalência; IC: intervalo de confiança *P < 0.05 Considerando-se os resultados da correlação de Spearman, três defasagens (no 5º, 12º e 13º dias anteriores à coleta) apresentaram-se significativas, com um percentual de correlação variando entre 10.4% e 13.6%. Os resultados apresentados apontam a temperatura média diária como um fator que contribui para a ocorrência de carrapatos A. sculptum, pois as razões de prevalência das defasagens apresentaram majoritariamente valores acima de De acordo com Labruna et al. (2003), a temperatura é um importante fator que controla a ocorrência dos carrapatos ao longo do ano, visto que apenas no período com maior disponibilidade de alimento e melhor suporte do limiar de temperatura é que as condições se tornam favoráveis à sobrevivência do estágio seguinte (larvas). Considerando-se as dez coletas em que houve maior número de carrapatos capturados, pode-se observar que as médias da temperatura média para o dia da coleta e para cada dia das defasagens encontram-se entre 24.8 e 26.8 ºC (Tabela 4). Sugere-se, então, que essa faixa de temperatura, associada a condições favoráveis de ambiente, presença de hospedeiros e clima, indique condições ótimas para a ocorrência de carrapatos A. sculptum adultos na área de estudo. Na área e período de estudo, os meses de março, abril, novembro e dezembro apresentaram temperatura média dentro desta faixa de temperatura (Tabela 2). Tabela 4: Temperatura média (ºC) no dia e nos 15 dias anteriores às 10 coletas com maior número de espécimes capturados entre dezembro de 2008 e novembro de 2012, na mesorregião Metropolitana do Rio de Janeiro. Datas Defasagens /04/ /04/ /02/ /01/ /01/ /05/ /02/

5 13/12/ /03/ /08/ Média As dez coletas com maior número de carrapatos foram as seguintes: 25/04/2012 (n = 69), 25/04/2012 (n = 61), 29/02/2012 (n = 29), 13/01/2012 (n = 28), 17/01/2012 (n = 15), 13/05/2010 (n = 12), 24/02/2011 (n = 12), 13/12/2008 (n = 11), 04/03/2011 (n = 11) e 09/08/2012 (n = 10). Os fatores climáticos têm uma influência direta sobre a abundância de carrapatos, pois eles determinam o tipo de vegetação presente em determinado local, além da abundância e diversidade de hospedeiros (Sonenshine & Mather 1994). De acordo com Sonenshine (1993), temperatura e umidade são dois importantes fatores abióticos que contribuem para a manutenção dos estágios de vida livre dos carrapatos. O principal objetivo de um modelo que descreva a variabilidade sazonal de carrapatos é correlacionar mudanças sazonais de ocorrência dos espécimes com variáveis climáticas e disponibilidade de hospedeiros. Tanto a temperatura como a umidade relativa são fatores-chave que controlam os principais aspectos do ciclo de vida dos carrapatos. Os períodos de crescimento (por exemplo, oviposição ou muda) são mediados pela temperatura, de modo bem diferente de acordo com cada espécie de carrapato. Além disso, a mortalidade desses espécimes resulta de interações complexas entre temperatura, umidade relativa, precipitação ou evaporação. Da mesma maneira, a ativação de estágios ou a habilidade de subir na vegetação à procura de um hospedeiro são primariamente dependentes da temperatura (Estrada-Peña 2001). CONCLUSÃO A partir dos resultados deste estudo, pode-se concluir que a temperatura média diária pode agir como um fator de risco para a ocorrência de A. sculptum, ou seja, que a temperatura contribui positivamente para a ocorrência de carrapatos. Em condições favoráveis de ambiente, clima e disponibilidade de hospedeiros, uma temperatura média diária entre 24.8 e 26.8 ºC sugere uma condição ideal para a ocorrência do carrapato adulto. A associação encontrada entre temperatura média diária e ocorrência de carrapatos sugere mais estudos com essa temática, para que o conhecimento da relação entre ciclo biológico e clima possa ajudar no controle epidemiológico de doenças transmitidas por carrapatos aos humanos e animais domésticos. Além disso, estudos futuros devem incluir outras variáveis climáticas, como umidade e precipitação, para que se possa aprofundar o conhecimento a respeito da influência do clima sobre o ciclo biológico de A. sculptum. AGRADECIMENTOS Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS Barros-Battesti DM, Arzua M, Bechara GH (2006) Carrapatos de Importância Médico-veterinária da Região Neotropical: Um Guia Ilustrado para Identificação de Espécies. 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