Lipoproteínas plasmáticas
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- Jorge Antas Bergmann
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1 Lipoproteínas plasmáticas 1- No plasma sanguíneo, excetuando os ácidos gordos livres que viajam ligados à albumina, os lipídeos são transportados em estruturas micelares esféricas denominadas lipoproteínas. Embora à temperatura corporal, estejam no estado líquido, estas micelas também são, por vezes, denominadas de partículas lipoproteicas. As lipoproteínas plasmáticas contêm, no seu miolo, lipídeos hidrofóbicos (triacilgliceróis e ésteres de colesterol) e, no exterior, em monocamada, lipídeos anfipáticos (fosfolipídeos e colesterol) associados a proteínas (apolipoproteínas). O grupo hidroxilo do colesterol não esterificado e os grupos fosfo-base dos fosfolipídeos estão voltados para o exterior das lipoproteínas enquanto as partes hidrofóbicas destas moléculas mergulham no miolo. As apolipoproteínas podem ser integrais (como as de tipo B) ou periféricas (como as dos tipos A, C e E). As apolipoproteínas periféricas, ao contrário das integrais, são trocadas entre diferentes lipoproteínas plasmáticas e podem existir livres no plasma. As apolipoproteínas participam no metabolismo dos lipídeos contidos nas lipoproteínas de diferentes maneiras: (i) podem ser ligandos de recetores das membranas celulares permitindo a interação das lipoproteínas com as células como no caso das apo E, da apo B100 e da apo AI ou (ii) podem ser reguladores de enzimas como no caso da apo CII e da apo CIII (ativação e inibição da lípase de lipoproteínas, respetivamente), assim como da apo AI (ativação da lecitina-colesterol-acil-transférase). 2- As lipoproteínas plasmáticas costumam ser classificadas de acordo com a sua densidade: por ordem decrescente temos as HDL (lipoproteínas de alta densidade; 30-60% proteínas; 1,06-1,13 de densidade), as LDL (lipoproteínas de baixa densidade), as IDL (lipoproteínas de densidade intermédia; também são designadas por VLDL remanescentes), as VLDL (lipoproteínas de muito baixa densidade) e os quilomicra (1-2% proteínas; 85% de triacilgliceróis; <0,95 de densidade;). Esta ordem também reflete o seu tamanho relativo: as partículas lipoproteicas mais pequenas são as HDL e as maiores são os quilomicra. Quanto maior é a percentagem de proteínas e menor a de triacilgliceróis maior é a sua densidade e menor o seu tamanho. As lipoproteínas mais ricas em triacilgliceróis são os quilomicra e, logo a seguir, as VLDL. As LDL e as HDL são muito pobres em triacilgliceróis e ricas em colesterol e ésteres de colesterol. A técnica da ultracentrifugação permite separar as lipoproteínas de acordo com a sua densidade e pode ser usada em investigação. Na prática clínica do dia a dia doseiam-se os triacilgliceróis (em jejum, são uma medida das VLDL e IDL), o colesterol total e o colesterol ligado às HDL. O colesterol ligado às LDL é habitualmente estimado usando uma equação (colesterol das LDL = colesterol total - colesterol das HDL - estimativa do colesterol das VLDL e IDL). Na verdade o contributo das IDL para o colesterol total do plasma é muitíssimo menor que o das LDL, HDL e VLDL; as IDL são uma classe intermédia (de limites mal definidos) entre as VLDL e as LDL. Quer as IDL, quer os quilomicra remanescentes são, no metabolismo, lipoproteínas de transição e, na ausência de patologia, as suas concentrações plasmáticas são muito baixas. 3- No processo digestivo dos lipídeos, após hidrólise no lume intestinal e a absorção dos produtos dessa hidrólise, ocorre re-esterificação parcial no retículo endoplasmático dos enterócitos. No caso dos triacilgliceróis a esterificação envolve a transferência de grupos acilo do acil-coa primeiro para o 2- monoacilglicerol e de seguida para o 1,2-diacilglicerol (ver Equação 1 e Equação 2). No caso do colesterol a acil-colesterol-acil-transférase (ACAT) catalisa a transferência de um grupo acilo do acil- CoA para o colesterol (ver Equação 3). Por ação de uma proteína do retículo endoplasmático denominada proteína microssomática de transferência, os lipídeos formados são de seguida combinados com apolipoproteínas (apo B48 e apo A) dando origem a quilomicra imaturos (ou nascentes) que, via aparelho de Golgi, sofrem exocitose no polo basal dos enterócitos. Depois são transportados nos vasos linfáticas que se reúnem no canal torácico que drena para uma veia central (tronco braquicefálico esquerdo). Assim, após uma refeição que contenha lipídeos, os quilomicra imaturos acabam vertidos na corrente sanguínea. Já no plasma sanguíneo, os quilomicra imaturos interagem com as HDL recebendo destas lipoproteínas componentes proteicos essenciais ao seu posterior metabolismo (apo C e apo E). Desta maneira, formam-se no plasma os quilomicra maduros. Com exceção dos ácidos gordos de cadeia curta (que são raros) e que, como os glicídeos e os aminoácidos entram para o meio interno via veia porta, a maior parte dos lipídeos da dieta têm um processo de absorção complexo e lento surgindo primeiro no sistema linfático e depois na circulação sistémica. Página 1 de 5
2 Equação 1 Equação 2 Equação 3 2-monoacilglicerol + acil-coa 1,2-diacilglicerol + CoA 1,2-diacilglicerol + acil-coa triacilglicerol + CoA colesterol + acil-coa acil-colesterol + CoA 4- Os quilomicra só começam a aparecer no plasma cerca de 1 hora após uma refeição e só atingem o pico máximo de concentração cerca de 3-4 horas depois. O seu metabolismo ocorre sobretudo nos capilares do tecido adiposo (e, em menor grau, também nos capilares do tecido muscular) onde vão ser convertidos em quilomicra remanescentes. Nesta transformação está envolvida uma ectohidrólase (a lípase de lipoproteínas) que, ancorada na face luminal da membrana das células endoteliais dos capilares, catalisa a hidrólise dos triacilgliceróis presentes no miolo dos quilomicra. Um cofactor essencial na atividade desta lípase é a apo CII. O esvaziamento em triacilgliceróis do miolo (por ação hidrolítica da lípase de lipoproteínas) acompanha-se de esvaziamento noutros componentes situados na superfície como os fosfolipídeos, o colesterol, a apo A e a apo C (incluindo a apo CII) por transferência para as HDL. (Se a hidrólise dos triacilgliceróis do miolo dos quilomicra não fosse acompanhado deste processo de transferência os quilomicra deixariam de ter forma esférica.) Os quilomicra remanescentes contêm apo B48 e apo E e é através das apo E que vão poder ligar-se com recetores hepáticos (os recetores das LDL e as LRP; da expressão inglesa LDL receptor related protein ). É esta ligação que vai permitir a sua endocitose para dentro dos hepatócitos. As apo B48 (existe uma molécula por micela) nascem com os quilomicra imaturos e são captadas no fígado aquando da captação dos quilomicra remanescentes. 5- As VLDL são, embora menos que os quilomicra, muito ricas em triacilgliceróis (55% da sua massa). Porque as micelas de VLDL são sempre mais abundantes no plasma que as dos quilomicra, a maior parte dos triacilgliceróis plasmáticos é, mesmo após refeições ricas em lipídeos, transportado nas VLDL [1]. As VLDL formam-se no fígado num processo semelhante ao da síntese dos quilomicra no intestino incluindo a ação da proteína microssomática de transferência na formação das micelas no retículo endoplasmático. No entanto, neste caso, os componentes lipídicos não têm origem direta na dieta; as VLDL transportam para o plasma sanguíneo triacilgliceróis (e outros lipídeos) formados no fígado e contêm apo B100, apo E e apo C. Tal como a síntese, também o metabolismo das VLDL é semelhante ao dos quilomicra: (i) parte das apo C e das apo E das VLDL também têm, já no plasma, origem nas HDL, (ii) os triacilgliceróis das VLDL também sofrem a ação da lípase de lipoproteínas dos capilares e (iii) também as apo C e componentes lipídicos da superfície das VLDL (colesterol e fosfolipídeos) se transferem para as HDL no decurso desta lipólise. As micelas lipoproteicas resultantes do processo hidrolítico designam-se, neste caso, por IDL (ou VLDL remanescentes) e tal como os quilomicra remanescentes contém apo E. Para além de apo E, as IDL contém apo B100 (existe uma molécula de apo B100 por micela) e é através, quer da apo B100, quer das apo E que se vão ligar aos mesmos recetores hepáticos que ligam os quilomicra remanescentes e sofrer endocitose. 6- A maioria dos ácidos gordos formados por ação da lípase de lipoproteínas do endotélio dos capilares é captada pelas células dos tecidos onde ocorre a hidrólise. Dentro das células, após ativação (formação de acis-coa), os ácidos gordos podem ser usados como combustíveis (oxidação em β) ou servir de substratos para a síntese de triacilgliceróis (esterificação), fosfolipídeos, glicolipídeos ou colesterídeos. No tecido adiposo, a síntese da lípase de lipoproteínas e a sua migração para o endotélio dos capilares é induzida pela insulina e, por isso, neste tecido, a sua atividade está muito aumentada após as refeições tendo um papel relevante na hidrólise dos triacilgliceróis dos quilomicra. O facto de a insulina também estimular a esterificação dentro dos adipócitos explica que os ácidos gordos libertados no plasma aquando da ação da lípase de lipoproteínas sejam captados pelos adipócitos e usados na síntese de triacilgliceróis. Nos capilares dos músculos, pelo contrário, a atividade da lípase de lipoproteínas é maior em jejum e após exercício físico; no músculo, o destino dos ácidos gordos aí libertados pode ser a sua oxidação ou serem substratos para a síntese de triacilgliceróis das próprias fibras musculares. A atividade muscular contráctil e o treino atlético estimulam a síntese da lípase lipoproteínas no tecido muscular o que explica que o exercício físico, sobretudo se feito de forma regular, provoque diminuição de concentração dos triacilgliceróis plasmáticos. 7- As apo E, presentes nas IDL e nos quilomicra remanescentes, são ligandos de recetores membranares hepáticos de dois tipos: o recetor das LDL e o LRP (LDL recetor related protein). (Ao Página 2 de 5
3 contrário das LRP que apenas se ligam às apo E, o recetor das LDL também se liga às apo B100 e, por isso, para além de participar na captação dos quilomicra remanescentes e das IDL, também irá participar na captação das LDL.) À medida que as IDL e os quilomicra remanescentes vão, por ação da lípase de lipoproteínas dos tecidos adiposo e muscular, diminuindo de tamanho aumenta a sua afinidade para os recetores hepáticos. A ligação das IDL e dos quilomicra remanescentes aos recetores das LDL ou às LRP permite a sua captação (endocitose) pelo fígado. Nos lisossomas dos hepatócitos, os diversos componentes destas lipoproteínas (as apolipoproteínas, os ésteres de colesterol, os fosfolipídeos e os triacilgliceróis sobrantes) são hidrolisados. Os produtos destes processos de hidrólise são libertados para o citoplasma e, entre outros destinos possíveis, podem contribuir para um novo ciclo originando novas micelas de VLDL. 8- Parte das IDL (formadas no plasma por ação da lípase de lipoproteínas nas VLDL) não sofrem endocitose mas são, no plasma, convertidas em LDL. As LDL têm como única apolipoproteína a apo B100 (uma molécula por micela) e contêm a maior parte do colesterol plasmático. Os mecanismos de conversão das IDL em LDL são mal conhecidos, mas envolverão a transferência de apolipoproteínas (com exceção das apo B100) para as HDL e a hidrólise de fosfolipídeos e triacilgliceróis ainda presentes nas IDL pela lípase de lipoproteínas hepática. A lípase de lipoproteínas hepática é também uma ectohidrólase dos capilares (neste caso, dos capilares do fígado), mas é diferente da dos outros tecidos: para além de, em acréscimo aos triacilgliceróis, poderem catalisar a hidrólise de fosfolipídeos, só atuam em micelas lipoproteicas que já diminuíram de tamanho por ação da lípase de lipoproteínas dos tecidos adiposo ou muscular. 9- Através da ligação das apo B100 aos recetores das LDL (liga apo E e apo B100) existente na membrana celular, as LDL plasmáticas são captadas (endocitose) pelas células do organismo com especial relevância para os hepatócitos. Após a captação das LDL ocorre a hidrólise dos seus componentes nos lisossomas. A atividade dos recetores das LDL é regulada negativamente pelo conteúdo de colesterol da célula: quanto maior a quantidade de colesterol dentro duma célula menor a atividade dos recetores. As LDL também podem ser captadas por mecanismos que não envolvem os recetores das LDL: nos macrófagos dos tecidos e em algumas células endoteliais existe um outro tipo diferente de recetores chamados recetores de limpeza. Estes recetores têm uma especial afinidade para as LDL que sofreram alterações (nomeadamente oxidação) nos seus componentes. Via ligação das LDL a estes recetores, os macrófagos, nomeadamente os macrófagos situados na íntima das artérias (camada subendotelial), podem acumular colesterol no seu interior. Porque a atividade dos recetores de limpeza não é regulado pelo conteúdo de colesterol na célula os macrófagos podem encher-se de colesterol. Na íntima das artérias os macrófagos cheios de colesterol, devido ao seu aspeto quando visualizados por microscopia, designam-se por células espumosas. 10- As HDL estão envolvidas no chamado transporte reverso (dos tecidos para o fígado) do colesterol. As HDL são lipoproteínas que têm origem no fígado e intestino e que, na sua forma imatura, são pequenos discos de tipo membranar (duplo folheto lipídico) contendo fosfolipídeos, colesterol e apolipoproteínas dos tipos A, C e E. As HDL nascentes captam colesterol dos tecidos extrahepáticos (incluindo macrófagos) e, nesta captação, participa um transportador membranar denominado ATP-binding cassete-a1 (ABC-A1) e o recetor de limpeza B1. (Um outro processo pelo qual as HDL captam colesterol já foi referido: aquando da hidrólise dos triacilgliceróis dos quilomicra e das VLDL parte do colesterol passa para as HDL.) O colesterol captado pelas HDL é subsequentemente esterificado e os ésteres de colesterol vão formando o seu miolo; as HDL deixam de ser estruturas discoides para passarem a ser esféricas. A formação destes ésteres de colesterol é catalisada pela lecitina-colesterol acil transférase (LCAT), uma enzima plasmática que é ativada pela apo AI das HDL. A lecitina (fosfatidilcolina) é um glicerofosfolipídeo presente nas HDL e a LCAT catalisa a transferência do resíduo de ácido gordo da posição 2 da lecitina para o colesterol (ver Equação 4). À medida que uma dada micela de HDL vai captando colesterol dos tecidos extrahepáticos e de outras lipoproteínas, este colesterol vai sendo esterificado. Este processo catalítico, para além de, permitindo a continuação do processo de captação, manter baixo o colesterol não esterificado da periferia das micelas de HDL, também faz com que estas micelas vão aumentando de diâmetro. Equação 4 lecitina (fosfatidilcolina) + colesterol ésteres de colesterol + lisolecitina Página 3 de 5
4 11- Quando as HDL atingem maiores diâmetros acabam por verter o seu conteúdo de ésteres de colesterol no fígado. Na membrana dos hepatócitos existe um recetor para as apo AI (denominado recetor de limpeza B1) que permite a ligação das HDL; após a ligação das HDL ao recetor de limpeza B1 os ésteres de colesterol das HDL são vertidos no hepatócito. Ao contrário do que acontece no caso das LDL, a captação dos ésteres de colesterol das HDL pelos hepatócitos não é um processo endocítico: como resultado da interação entre as HDL e os recetores de limpeza B1 hepáticos regeram-se micelas de HDL discoides (desprovida de ésteres de colesterol) que se mantêm no plasma sanguíneo. Os ésteres de colesterol captados pelos hepatócitos podem sofrer hidrólise nos lisossomas e o colesterol libertado pode voltar ao plasma incorporado nas VLDL ou pode ser excretado (não transformado ou transformado em sais biliares) pelas vias biliares e, parcialmente, perder-se nas fezes. As HDL discoides que perderam o seu colesterol são recicladas: captam colesterol dos tecidos, armazenam no seu miolo o colesterol esterificado que se vai formando (ação da LCAT) e, via recetor de limpeza B1, vertem o colesterol no fígado. 12- Um outro mecanismo que também poderá contribuir para o transporte reverso do colesterol envolve a atividade da proteína de transferência de ésteres de colesterol (CETP; da expressão inglesa Cholesteryl ester transfer protein ). Esta proteína plasmática catalisa a transferência dos ésteres de colesterol das HDL para as VLDL, para os quilomicra e para as LDL ao mesmo tempo que transfere triacilgliceróis no sentido oposto (ver Equação 5). A subsequente conversão das VLDL em IDL e dos quilomicra em quilomicra remanescentes (por ação da lípase de lipoproteínas) e a subsequente captação pelo fígado das IDL e dos quilomicra remanescentes permite compreender que o colesterol dos tecidos que foi captado pelas HDL possa ser, depois de esterificado pela LCAT, vertido no fígado. Porque as LDL são predominantemente captadas no fígado também os ésteres de colesterol transferidos para as LDL podem acabar no fígado. As HDL enriquecidas em triacilgliceróis (após ação da CETP) interagem com a lípase de lipoproteínas hepática onde estes triacilgliceróis e os fosfolipídeos das HDL sofrem hidrólise; neste processo as HDL diminuem de tamanho. Equação 5 ésteres de colesterol nas HDL + triacilgliceróis nos quilomicra, VLDL e LDL triacilgliceróis nas HDL + ésteres de colesterol nos quilomicra, VLDL e LDL 13- A aterosclerose é uma doença caracterizada pela deposição de colesterol e ésteres de colesterol nos macrófagos da íntima das artérias (camada subendotelial) levando, em fases mais avançadas, ao estreitamento do lúmen (isquemia). Nesta fase, se as artérias em questão forem as coronárias, o indivíduo pode sentir dor no peito (angina) aquando do esforço muscular. Numa fase incipiente do processo (que de facto começa logo na infância) há apenas agregados de células espumosas, ou seja, macrófagos com colesterol no citoplasma. Estes agregados de células espumosas são visíveis na parede interior das artérias e designam-se por estrias gordas. A subsequente inflamação, proliferação das fibras musculares lisas e a deposição de colagénio contribuem para o processo patológico levando à formação das chamadas placas de ateroma. A eventual rotura duma dessas placas pode levar à formação de um coágulo sanguíneo com obstrução aguda da artéria. Se a artéria onde ocorreu essa obstrução for uma artéria coronária estamos numa situação designada por enfarte do miocárdio. Sabese que indivíduos com concentrações elevadas de colesterol ligado às LDL ( 130 mg/dl) têm maior probabilidade de desenvolver aterosclerose e sofrer enfarte de miocárdio precoce e outros processos isquémicos. Um aumento do colesterol ligado às HDL ( 60 mg/dl) tem, pelo contrário, um efeito protetor. São ainda mal conhecidos os mecanismos metabólicos que possam explicar estas associações epidemiologicamente bem definidas. (Na etiologia da aterosclerose podem estar envolvidos múltiplos fatores: as alterações na concentração de lipoproteínas plasmáticas (dislipidemias) são apenas fatores etiológicos entre outros de que se poderia apontar o tabagismo e a hipertensão arterial, por exemplo.) Uma das possíveis causas de aumento da concentração de colesterol associado às LDL é a deficiência de recetores de LDL por mutações no gene que os codifica. Quando há aumento das LDL ou quando há alterações oxidativas nas LDL aumenta a atividade dos recetores de limpeza dos macrófagos e, consequentemente, aumento da formação das células espumosas. O risco de aterosclerose também está aumentado quando há deficit na captação hepática de IDL e quilomicra remanescentes. Tal como as LDL, também as IDL e os quilomicra remanescentes podem ser captados pelos macrófagos da íntima das artérias e o seu aumento no plasma estimula este processo. Página 4 de 5
5 14- O aumento da concentração plasmática do colesterol ligado às HDL está associado a um risco diminuído no desenvolvimento da aterosclerose, mas as razões desta associação são mal conhecidas. É possível que a observação de aumento do colesterol ligado às HDL seja apenas um indicador de aumento do transporte reverso do colesterol e, portanto, da capacidade do organismo para retirar colesterol das células incluindo os macrófagos. No entanto, para além de participarem no transporte reverso do colesterol, as HDL também podem ter outros papéis biológicos que ajudam a explicar o seu papel antiaterogénico. As HDL teriam um papel anti-inflamatório e protetor da função do endotélio inibindo a adesão e a migração de monócitos (precursores dos macrófagos) para as lesões ateroscleróticas. Além disto teriam uma ação antioxidante impedindo a oxidação das LDL [2]. A proteína de transferência de ésteres de colesterol (CETP) participa, como referido, no transporte reverso do colesterol, mas também pode ter um papel na génese da aterosclerose. Na verdade, a atividade da proteína de transferência de ésteres de colesterol está anormalmente aumentada em dislipidemias (aterogénicas) em que há alta concentração de VLDL e diminuição da atividade da lípase de lipoproteínas. São exemplos comuns deste tipo de situações a diminuição da sensibilidade à insulina e a diabetes. Como já referido, a insulina estimula a lípase de lipoproteínas do tecido adiposo; assim, quando há diminuição da sensibilidade à insulina ou diabetes, há diminuição da atividade da lípase de lipoproteínas o que resulta em aumento da concentração plasmática dos triacilgliceróis (maioritariamente ligados às VLDL). Nestas condições, há aumento da atividade de transferência de triacilgliceróis das VLDL para as HDL e de colesterol no sentido inverso (ver Equação 5). Uma das consequências é a diminuição do colesterol das HDL mas, uma outra consequência, que ajudaria a explicar a associação entre aterosclerose e diminuição do colesterol associado às HDL, seria o aumento da concentração plasmática de IDL. Uma lentificação do processo de hidrólise dos triacilgliceróis das IDL (consequência de diminuição da síntese da lípase de lipoproteínas no tecido adiposo, mas também da competição das VLDL em excesso) provocaria aumento na concentração plasmática destas lipoproteínas de pequeno tamanho e, consequentemente, da sua capacidade para promover a aterosclerose [3]. Uma outra condição frequentemente associada é também a diminuição de tamanho das partículas de LDL. Esta diminuição resultaria da diminuição da atividade de transferência de ésteres de colesterol das HDL para as LDL. Esta é uma das atividades da proteína de transferência de ésteres de colesterol que seria inibida (inibição competitiva) na presença de altas concentrações de VLDL ricas em triacilgliceróis (ver Equação 5). Na presença de altas concentrações de VLDL, a transferência de ésteres de colesterol para as LDL seria preterida em favor das VLDL. As partículas de LDL de pequeno tamanho têm, relativamente às de maior tamanho, maior capacidade para penetrar na íntima das artérias e provocar aterosclerose [4, 5]. 1. Griffiths, A. J., Humphreys, S. M., Clark, M. L., Fielding, B. A. & Frayn, K. N. (1994) Immediate metabolic availability of dietary fat in combination with carbohydrate, Am J Clin Nutr. 59, Chapman, M. J. (2006) Therapeutic elevation of HDL-cholesterol to prevent atherosclerosis and coronary heart disease, Pharmacol Ther. 111, Frayn, K. N. (2010) Metabolic regulation. A human perspective., 3rd edn, John Willey And Sons, Oxford. 4. Chapman, J. M. & Guerin, M. (2004) CETP, a key player in atherogenic dyslipidemia of type II diabetes, International Congress Series. 1262, Chapman, M. J., Guerin, M. & Bruckert, E. (1998) Atherogenic, dense low-density lipoproteins. Pathophysiology and new therapeutic approaches, Eur Heart J. 19 Suppl A, A Página 5 de 5
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