Nuchal translucency on screening for Down syndrome. Palavras chave: Rastreamento; Medição da translucência nucal; Síndrome de Down; Ultrassonografia.

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1 Artigo de Revisão O uso da translucência nucal no rastreamento de Síndrome de Down Nuchal translucency on screening for Down syndrome Helena C S de Souza 1, Francisco Mauad Filho 1,2, Wellington P Martins 1, 2 As anomalias cromossômicas interferem negativamente no curso da gestação e no desenvolvimento fetal. Entre as anomalias cromossômicas mais freqüentes, destaca-se a trissomia do cromossomo 21 ou síndrome de Down (SD), considerada como a principal causa genética de deficiência mental. O diagnóstico pré-natal da SD pode ser realizado através da biopsia de vilo corial ou de amniocentese, entretanto, o emprego desses métodos acarreta no aumento do risco de abortos. A fim de minimizar os riscos envolvidos, é possível utilizar métodos de rastreamento para determinar o risco individual para SD. Entre as opções disponíveis, destacam-se os métodos ecográficos, tais como a espessura da translucência nucal (TN) que, em associação com outros marcadores, pode identificar cerca de 95% dos casos de SD, com índice de falso-positivo abaixo de 5%. Embora a ultrassonografia não possa ser considerada como um método diagnóstico, estudos indicam que a medida da TN pode ser utilizada como um importante marcador para o rastreamento de SD no primeiro trimestre de gestação, especialmente quando seu uso é associado a outros marcadores de risco. Palavras chave: Rastreamento; Medição da translucência nucal; Síndrome de Down; Ultrassonografia. 1- Escola de Ultrassonografia e Reciclagem Médica de Ribeirão Preto (EURP) 2- Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo (FMRP-USP) Recebido em 24/01/2010, aceito para publicação em 10/09/2010. Correspondências para Wellington P Martins. Departamento de Pesquisa da EURP - Rua Casemiro de Abreu, 660, Vila Seixas, Ribeirão Preto-SP. CEP wpmartinsltrassonografia.com.br Fone: (16) Fax: (16) Chromosomal abnormalities adversely affect the course of pregnancy and fetal development. Among the most frequent chromosomal abnormalities, the 21 trisomy, or Down syndrome (DS), is considered the main genetic cause of mental deficit. Prenatal diagnosis of DS might be performed through chorionic villus biopsy or amniocentesis, however, the use of these methods leads to increased risk of miscarriages. To minimize the risks involved, it is possible to use screening methods to determine the individual risk for SD. Among the available options, we highlight the measurement of nuchal translucency(nt) thickness by ultrassonography that, in association with other markers, can identify about 95% of DS cases with false-positive rate below 5 %. Although ultrasound should not be considered as a diagnostic tool, studies indicate that NT measurement can be used as an important marker for the screening of DS in the first trimester of pregnancy, especially when its use is associated with other risk markers. Keywords: Screening; Nuchal translucency measurement; Down syndrome; Ultrasonography. Abstract

2 123 Introdução Anomalias cromossômicas interferem negativamente no curso da gestação e no desenvolvimento fetal, sendo consideradas como as principais causas de inviabilidade fetal, morte perinatal e nascimento de crianças portadoras de deficiência mental. O diagnóstico pré-natal dessas anomalias pode ser realizado através de métodos invasivos, como a biopsia de vilo corial ou de amniocentese. No entanto, o emprego desses métodos acarreta no aumento do risco de abortos, estimado em cerca de 1%. Devido ao alto risco envolvido, os testes diagnósticos para anomalias cromossômicas são indicados apenas para gestantes pertencentes aos grupos com elevado risco para o desenvolvimento de cromossomopatias (gestante com idade superior a 35 anos e mulheres com gestações prévias de fetos com trissomias); as gestantes que não se enquadram nos critérios descritos acima podem se beneficiar de método de rastreamento de anomalias cromossômicas para determinar o risco individual 1. O rastreamento de anomalias cromossômicas fetais tem sido encorajado por diversas instituições de pesquisa e associações profissionais envolvidas na atenção à saúde de gestantes. De acordo com o American College of Obstetrician and Gynecologist (ACOG), os rastreamentos realizados no primeiro e segundo trimestre de gestação apresentam resultados efetivos e devem ser oferecidos as gestantes a fim de identificar prováveis casos de cromossomopatias 2-5. Entre os principais critérios utilizados no rastreamento de casos de anomalias cromossômicas, destacam-se os marcadores ecográficos, tais como: translucência nucal (TN), ducto venoso, osso nasal; além de marcadores bioquímicos, como: α- fetoproteína, hcg total, fração livre de -hcg e PAPP- A. Estes marcadores podem ser utilizados para identificar grupos de maior risco de ocorrência de trissomias, em especial, da trissomia do cromossomo 21, também conhecida com síndrome de Down (SD) 3, 5. Embora a ultrassonografia não possa ser utilizada como um método diagnóstico para identificar casos de aneuploidia, estudos indicam que a medida da TN pode ser utilizada como um importante indicador para o rastreamento de anomalias cromossômicas em fetos no primeiro trimestre de gestação. Existem fortes evidências de que o aumento da espessura da TN entre a 10ª e 14ª semanas de gestação está associado à ocorrência de trissomia do cromossomo 21 entre outras aneuploidias Tecnicamente, a TN pode ser definida como o acúmulo de fluido entre o periósteo da coluna cervical e a pele fetal, sem septos em seu interior, visualizado entre a 10ª e 14ª semanas de gestação através de imagens translúcidas visíveis ao ultra-som. Sua origem morfológica e etiológica, entretanto, permanecem incertas, podendo estar associada à maior perfusões de fluido durante o desenvolvimento cerebral ou devido a ajustes hemodinâmicos durante o desenvolvimento cardiovascular 11, 12. Assim, a medida da TN pode ser considerada como uma importante ferramenta para detecção de alterações cromossômicas, entretanto, sua eficiência no rastreamento de possíveis casos de SD e outras aneuploidia depende da precisão do equipamento de ultrassom, da habilidade e motivação do examinador e da associação com outros indicadores de risco 6, Histórico da Síndrome de Down A trissomia do cromossomo 21 ou Síndrome de Down (SD) pode ser considerada como a mais freqüente causa genética de casos de deficiência mental. A primeira descrição da SD historicamente é atribuída ao pesquisador Édouard Onésimus Séguin ( ) que, em 1846, publicou um estudo em que registrava a presença de características físicas comuns em portadores de um tipo de deficiência mental freqüente em uma determinada região da Europa. Em 1866, John H. Langdon Down, influenciado pelas teorias genéticas mendelianas, publicou um estudo no qual classificou pacientes com deficiência mental com base em características étnicas (Etíope, Malaios, Americanos e Mongóis); de acordo com esse estudo, Down detalhou e classificou o conjunto de características físicas, inicialmente descritas por Séguim, como cretinismo do tipo mongol. Embora os estudos realizados por Down já tenham sugerido o envolvimento de fatores genéticos na ocorrência desse tipo de deficiência mental, foi apenas em 1932 que P. J. Waardenburg postulou que o chamado cretinismo do tipo mongol era causado por uma anomalia cromossômica. Desde então diversos pesquisadores contribuíram com estudos para identificar o tipo de anomalia cromossômica envolvida, até que em 1959, os estudos realizados por Lejeune et al. elucidaram o envolvimento de fatores genéticos na ocorrência dessa deficiência mental, provando que a alteração cromossômica consistia na trissomia do cromossomo 21, e sua expressão fenotípica passou a ser identificada como Síndrome de Down 16. Rastreamento De acordo com Gekas, Bujold et. al. 17, as principais metodologias de rastreamento eficazes na

3 124 identificação de casos de SD podem ser classificadas em: 1) Testes integrados: consistem na avaliação conjunta de indicadores de risco no primeiro trimestre (TN e PAPP-A) e no 2 trimestre (α-fetoproteína, hcg total, fração livre de -hcg e inibina-a), neste caso, a análise final é realizada, de forma conjunta, no segundo trimestre, ao final dos testes. 2) Rastreamento seqüenciais: consiste na avaliação de indicadores de risco no primeiro trimestre (TN e PAPP-A) e encaminhamento para testes diagnósticos no segundo trimestre, apenas para os casos classificados como positivo para o risco de SD. 3) Rastreamento contingenciais: consiste na avaliação de indicadores de risco no primeiro trimestre (TN e PAPP-A), categorizando as gestantes em baixo risco, risco intermediário e alto risco, de acordo com esse método, as gestantes classificadas com baixo não devem continuar com a pesquisa de anomalias cromossômicas, gestantes classificadas com risco intermediário devem realizar testes no segundo trimestre, para avaliação integrada dos dados, e para as gestantes com alto risco para SD são oferecidos os testes diagnósticos. 4) Triplo teste: consiste na avaliação de marcadores bioquímicos no segundo trimestre. Entre os diferentes tipos de métodos diagnósticos, o método considerado com melhor desempenho e melhor custo-efetividade para rastreamento populacional de casos de SD é o rastreamento do tipo contingencial 17. Ultrassonografia Estudos mostram que imagens ultrassonográficas são capazes de identificar expressões fenotípicas características da SD, tais como: espessura da TN, hipoplasia nasal, atresia duodenal, encurtamento femural, cardiopatias, especialmente alterações no septo atrioventricular, entre outras. Szabo e Gellen (1990) foram os primeiros pesquisadores a associarem o acúmulo de fluido na nuca de fetos como um potencial marcador para a ocorrência de SD. Posteriormente, Nicolaides, Azar et al., (1992) avaliaram a medida da TN em fetos de 10 a 14 semanas de gestação e verificaram que a medida de TN a 3 mm no primeiro trimestre de gestação estava associada à anomalias cromossômicas fetais, podendo ser utilizada como marcador ultrassonográfico de tais anomalias 1, 2, 18. Associação de marcadores A idade materna é um importante preditor de risco para SD. Estudos indicam que a associação da medida da TN com idade materna superior a 35 anos melhora a eficiência dos rastreamento de casos de SD, uma vez que a associação desses dois marcadores apresenta elevada sensibilidade para casos positivos 2, 6, 19, 20. A aplicação de outros marcadores, em associação com a TN, mostrou-se também importantes na determinação do risco fetal de SD. A ausência do osso nasal e as concentrações de marcadores bioquímicos fetais e maternos podem contribuir para melhorar a acurácia do rastreamento para SD 6, Estudos indicam que existe uma forte correlação entre a ausência do osso nasal e a presença de SD no período entre 11 semanas e 13 semanas e 6 dias de gestação. Imagens ultrassonográficas fetais em três dimensões (3D) mostram que a estrutura óssea do nariz fetal é composta por dois ossos que, nesta fase do desenvolvimento fetal, não estão completamente fechados, formando um espaço que pode ser medido. A medida desse espaço superior ou igual a 0,6 mm corresponde à ausência do osso nasal 22. De acordo com esses achados, a ausência de osso nasal, em associação à medida de TN e concentrações séricas maternas livres de -hcg e PAPP-A podem identificar mais de 95% dos casos de SD, com índices de falsopositivo abaixo de 5%. Entanto, os pesquisadores alertam que as imagens em 3D foram fundamentais para a análise do resultado e que imagens obtidas em 2 dimensões (2D) não demonstraram a mesma eficiência 20, 22. Um estudo prospectivo 23 com gestantes avaliou o risco de SD entre a 11 a e 14ª semanas gestacionais mostrou que o rastreamento foi mais efetivo quando combinou dados de idade materna, TN fetal e níveis séricos de -hcg e PAPP-A. De acordo com os dados observados, os níveis maternos de - hcg encontrados em gestantes com fetos afetados pela SD foram, em média, duas vezes maiores do que a dosagem encontrada em gestantes de fetos sem alterações; os dados observados também indicaram que a dosagem de PAPP-A mostrou-se elevada em gestantes com fetos com SD, especialmente quando dosados entre a 10-13ª semanas de gestação, indicando que estes marcadores são úteis no rastreamento de SD, quando associado á medida de TN. Esses dados são semelhantes aos encontrados por outros grupos ao avaliarem o uso de marcadores bioquímicos em associação a TN em mulheres com gestações gemelares 23, 24. Independente dos indicadores utilizados observase que o controle da qualidade na avaliação de medidas de TN tem se mostrado imprescindível, em virtude do impacto do resultado do rastreamento sobre o desfecho da gestação 6, 7, 9, 25.

4 125 Figura 1. Critérios de qualidade da medida da translucência nucal estudados por Herman, Controle de qualidade da medida da TN A fim de assegurar a qualidade das imagens e contribuir para análises criteriosas, desde 1997, o Royal College of Obstetricians and Gynaecologists (RCOG) recomenda o uso de controles de qualidade na medida de TN. Seguindo essa orientação, o Fetal Medicine Foundation (FMF) estabeleceu valores de referência para avaliar a qualidade das medidas de TN que consiste na análise de 10 imagens selecionadas pelo operador, comparadas com um padrão de referência médio de medidas de TN e CCN. Os critérios definidos pela FMF para a análise da qualidade das imagens são: corte sagital, ampliação da imagem, posição da cabeça, posição do caliper na espessura máxima da transluscência subcutânea e via de acesso (abdominal/transvaginal) 6, 15. Em 1998, Herman et al. 19 utilizaram o padrão de referência proposto pelo FMF e desenvolveram um método de avaliação de medidas de TN no primeiro trimestre de gestação. Este método consiste em atribuir valores para determinar a qualidade das imagens de TN de acordo com os seguintes critérios: tipo de corte (oblíquo:0, médio-sagital:2); localização do caliper (deslocado:0, adequado:2), borda da pele (exclusivamente da nuca:0, nuca e dorso:2); tamanho da imagem (insatisfatório:0, satisfatório:1); amnio (não visível:0, visível:1) e posição da cabeça (fletido/hiperextendido: 0, reto: 1). A qualidade da

5 126 imagem, medida através da somatória dos valores atribuídos a cada critério, foi classificada em 4 grupos: excelente (8-9), razoável (4-7), intermediário (2-3) e inaceitável (0-1). A Figura 1 apresenta a coleção de imagens utilizadas para avaliar cada critério e a respectiva pontuação atribuída 19. Mais recentemente, em 2007, um estudo avaliou oito parâmetros de qualidade na medida da TN e concluiu que os aspectos que, qauando realizados de forma adequada eram melhores na predição de SD: visualização da imagem em corte sagital, visualização da pele e posição da cabeça 15. Os oito critérios estudados foram: corte sagital, posição do caliper, distinção entre o líquido amniótico e a pele fetal, posição da cabeça, ampliação da imagem, acesso ortogonal ao plano cutâneo, imagem ultrassonográfica padronizada e medida do CCN. Figura 2. Imagens da medida da translucência nucal com diferentes aumentos: (a) 60%; (b) 100%; (c) 200%. Adaptado de Edwards, Além das metodologias para calcular a qualidade da medida da TN, a análise de critérios individuais também pode contribuir para a melhoria da qualidade do rastreamento. Com relação ao tamanho da imagem, observa-se que a medida da TN é significativamente afetada pelo tamanho da imagem, interferindo na interpretação dos resultados de casos tidos como positivos; estes estudos observaram que imagens com maior dimensão apresentavam medida de TN significativamente menor. A Figura 2 ilustra as medidas de TN em imagens nas dimensões, 60%, 100% e 200%, respectivamente 13, 14. Entretanto, há necessidade de interpretação cautelosa de medidas de TN em imagens com diferentes dimensões 13. Havendo a necessidade de se padronizar o tamanho da imagem analisada e da medida mínima de TN para avaliar o risco de SD 6, 13. É também importante ressaltar que o treinamento formal de examinadores, certificados pela FMF, e a motivação do examinador em aderir rigorosamente à técnica de medida e avaliação da TN são prérequisitos essenciais para o eficiente rastreamento de aneuploidia 6, 10, 13, 24. Em um estudo foi avaliada a qualidade metodológica de um rastreamento realizado na população de Flandes, na Bélgica 24, e verificaram que o resultado obtido subestimou o risco de aneuploidia fetal. De acordo com esses pesquisadores houve uma série de falhas metodológicas no delineamento do rastreamento, entre os quais se destacam: treinamento incompleto dos examinadores no programa desenvolvido pela FMF falta de padronização do tipo de imagem e do equipamento utilizado, grande número de examinadores e falta de padronização no tipo de abordagem utilizada pelo profissional de saúde na interação com a gestante 24. Considerações Finais O uso de métodos de rastreamento de anomalias cromossômicas pode ser considerado como uma importante ferramenta na detecção de potenciais casos de trissomias no primeiro trimestre de gestação, em especial a trissomia do cromossomo 21, conhecida como Síndrome de Down. Neste contexto, o uso da medida de transluscência nucal (TN), em associação com a medida do comprimento cabeça-nádega (CCN), idade materna e concentrações séricas de biomarcadores maternos, contribui para a seleção de gestantes pertencentes ao grupo de maior risco para desenvolvimento de Síndrome de Down, resguardando os indivíduos com baixo risco dos potenciais prejuízos decorrentes de rastreamentos mais invasivos. Cabe ressaltar a importância da formação de examinadores plenamente capacitados para operar equipamentos e aplicar, de forma criteriosa, as técnicas de avaliação da TN,

6 127 estabelecendo relações com outros parâmetros, a fim de fornecer informações cada vez mais precisas. Referências 1. Nicolaides KH. Screening for chromosomal defects. Ultrasound Obstet Gynecol 2003; 21(4): Nicolaides KH, Azar G, Byrne D, Mansur C, Marks K. Fetal nuchal translucency: ultrasound screening for chromosomal defects in first trimester of pregnancy. BMJ 1992; 304(6831): Nicolaides KH, Brizot ML, Snijders RJ. Fetal nuchal translucency: ultrasound screening for fetal trisomy in the first trimester of pregnancy. Br J Obstet Gynaecol 1994; 101(9): ACOG. ACOG Committee Opinion #296: first-trimester screening for fetal aneuploidy. Obstet Gynecol 2004; 104(1): Driscoll DA, Morgan MA, Schulkin J. Screening for Down syndrome: changing practice of obstetricians. Am J Obstet Gynecol 2009; 200(4): 459 e Brizot ML, Carvalho MH, Liao AW, Reis NS, Armbruster-Moraes E, Zugaib M. First-trimester screening for chromosomal abnormalities by fetal nuchal translucency in a Brazilian population. Ultrasound Obstet Gynecol 2001; 18(6): Souka AP, Krampl E, Bakalis S, Heath V, Nicolaides KH. Outcome of pregnancy in chromosomally normal fetuses with increased nuchal translucency in the first trimester. Ultrasound Obstet Gynecol 2001; 18(1): Bromley B, Lieberman E, Shipp TD, Benacerraf BR. The genetic sonogram: a method of risk assessment for Down syndrome in the second trimester. J Ultrasound Med 2002; 21(10): ; quiz Piazze J, Anceschi MM, Cerekja A, La Torre R, Pala A, Papa A, et al. Nuchal translucency as a predictor of adverse pregnancy outcome. Int J Gynaecol Obstet 2007; 98(1): Wright D, Kagan KO, Molina FS, Gazzoni A, Nicolaides KH. A mixture model of nuchal translucency thickness in screening for chromosomal defects. Ultrasound Obstet Gynecol 2008; 31(4): Moscoso G. Fetal nuchal translucency: a need to understand the physiological basis. Ultrasound Obstet Gynecol 1995; 5(1): de Graaf IM, Muller MA, van Zuylen-Vie AA, Bleker OP, Bilardo CM. The influence of fetal position on nuchal translucency thickness. Ultrasound Obstet Gynecol 2000; 15(6): Edwards A, Mulvey S, Wallace EM. The effect of image size on nuchal translucency measurement. Prenat Diagn 2003; 23(4): Teoh M, Meagher SE, Choong S, Shekleton P, Wallace EM. The effect of image size on screen-positive rates for nuchal translucency screening. BJOG 2006; 113(4): Fries N, Althuser M, Fontanges M, Talmant C, Jouk PS, Tindel M, et al. Quality control of an image-scoring method for nuchal translucency ultrasonography. Am J Obstet Gynecol 2007; 196(3): 272 e Neri G, Opitz JM. Down syndrome: comments and reflections on the 50th anniversary of Lejeune's discovery. Am J Med Genet A 2009; 149A(12): Gekas J, Gagne G, Bujold E, Douillard D, Forest JC, Reinharz D, et al. Comparison of different strategies in prenatal screening for Down's syndrome: cost effectiveness analysis of computer simulation. BMJ 2009; 338(b Szabo J, Gellen J. Nuchal fluid accumulation in trisomy-21 detected by vaginosonography in first trimester. Lancet 1990; 336(8723): Herman A, Maymon R, Dreazen E, Caspi E, Bukovsky I, Weinraub Z. Nuchal translucency audit: a novel image-scoring method. Ultrasound Obstet Gynecol 1998; 12(6): Snijders RJ, Noble P, Sebire N, Souka A, Nicolaides KH. UK multicentre project on assessment of risk of trisomy 21 by maternal age and fetal nuchal-translucency thickness at weeks of gestation. Fetal Medicine Foundation First Trimester Screening Group. Lancet 1998; 352(9125): Malone FD, Ball RH, Nyberg DA, Comstock CH, Saade GR, Berkowitz RL, et al. First-trimester septated cystic hygroma: prevalence, natural history, and pediatric outcome. Obstet Gynecol 2005; 106(2): Peralta CF, Falcon O, Wegrzyn P, Faro C, Nicolaides KH. Assessment of the gap between the fetal nasal bones at 11 to weeks of gestation by three-dimensional ultrasound. Ultrasound Obstet Gynecol 2005; 25(5): Bindra R, Heath V, Liao A, Spencer K, Nicolaides KH. One-stop clinic for assessment of risk for trisomy 21 at weeks: a prospective study of pregnancies. Ultrasound Obstet Gynecol 2002; 20(3): Gyselaers WJ, Vereecken AJ, Van Herck EJ, Straetmans DP, de Jonge ET, Ombelet WU, et al. Audit on nuchal translucency thickness measurements in Flanders, Belgium: a plea for methodological standardization. Ultrasound Obstet Gynecol 2004; 24(5): Senat MV, De Keersmaecker B, Audibert F, Montcharmont G, Frydman R, Ville Y. Pregnancy outcome in fetuses with increased nuchal translucency and normal karyotype. Prenat Diagn 2002; 22(5):

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