Avaliação da Espessura Macular e da Camada das Fibras Nervosas da Retina na Ambliopia por Tomografia de Coerência Óptica

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1 Oftalmologia - Vol. 36: pp Artigo Original Avaliação da Espessura Macular e da Camada das Fibras Nervosas da Retina na Ambliopia por Tomografia de Coerência Óptica Lígia Ribeiro 1, Eduardo Saraiva 1, Marisa Oliveira 2, Rosário Varandas 3, Luís Agrelos 4 1 Interno do Internato Complementar de Oftalmologia CHVNGaia/Espinho; 2 Ortoptista do CHVNGaia/Espinho; 3 Assistente Graduada de Oftalmologia do CHVNGaia/Espinho; 4 Director do Serviço de Oftalmologia do CHVNGaia/Espinho; Serviço Oftalmologia, Centro Hospitalar Vila Nova de Gaia/Espinho EPE Dr. Lígia Ribeiro Serviço de Oftalmologia, Centro Hospitalar Vila Nova de Gaia/Espinho Rua Conceição Fernandes Vila Nova de Gaia, Portugal ligiamfr@gmail.com Trabalho apresentado: Poster: 36 th Annual Meeting of the European Paediatric Ophthalmological Society, Outubro 2010, Bad Nauheim, Alemanha Comunicação oral: 53º Congresso Português de Oftalmologia, Dezembro 2010, Vilamoura Os autores afirmam que não têm qualquer conflito de interesse com o tema abordado no artigo ou qualquer equipamento mencionado. Declaram que o artigo é original e que não foi previamente publicado, nem aguarda publicação noutra revista. Transferem a partir da presente data todos os direitos de autor em caso de publicação na revista da Sociedade Portuguesa de Oftalmologia. RESUMO Objectivos: (1) Determinar se a camada das fibras nervosas da retina (CFNR), a espessura macular (EM) ou o volume foveal (VF) em doentes com ambliopia unilateral de diferentes etiologias diferem entre o olho amblíope e o olho adelfo. (2) Testar a hipótese de CFNR, EM ou VF de olhos com ambliopia estabelecida ser diferente de olhos com ambliopia potencialmente reversível. (3) Revisão da literatura. Métodos: Doentes com diagnóstico de ambliopia unilateral por estrabismo, anisometropia ou ambos foram prospectivamente incluídos no estudo e divididos em 2 grupos: ambliopia estabelecida e ambliopia em tratamento.foi realizado exame oftalmológico completo incluindo melhor acuidade visual corrigida, avaliação do alinhamento e da motilidade oculares e tomografia de coerência óptica (StratusOCT) após dilatação para obtenção de mapas de espessura macular e camada de fibras nervosas da retina em ambos os olhos. Resultados: Vinte e um doentes (42 olhos) foram observados (10 sexo masculino, 11 sexo feminino) com uma idade média de 14,85 ± 12,6 anos (5-45 anos). A espessura foveal mínima média foi 7% menor nos olhos adelfos do que nos ambliopes (169 μm vs 156 μm, p=0.005). Olhos amblíopes também apresentaram mácula central (região diâmetro 1 mm) mais espessa, no entanto esta diferença não foi estatisticamente significativa. Conclusões: Descreveram-se na literatura alterações histopatológias no núcleo geniculado lateral e córtex visual mas permanece incerto se a retina também está afectada na ambliopia. Estudos que observaram modificações retinianas na ambliopia permanecem inconclusivos e controversos. No presente estudo obtivemos uma espessura foveal mínima significativamente maior no olho amblíope relativamente ao olho normal. Palavras-chave Ambliopia, OCT, Espessura macular, Espessura camada fibras nervosas retina. Vol Nº 1 - Janeiro-Março

2 Lígia Ribeiro, Eduardo Saraiva, Marisa Oliveira, Rosário Varandas, Luís Agrelos ABSTRACT Macula and Nerve Fiber Layer Thickness in Amblyopia: An optical coherence tomography study Purpose: (1) To determine whether retinal nerve fiber layer (RNFL), macular thickness (MT) and foveal volume (FV) in patients with unilateral amblyopia of different etiologies differ between the amblyopic and sound eye. (2) To test the hypothesis that RNFL, MT or FV from eyes with established amblyopia differ from those with potentially reversible amblyopia. (3) Review of the literature. Methods: Patients were prospectively recruited with the diagnosis of unilateral strabismic amblyopia, anisometropic amblyopia, or both. They were divided in two groups: well-established amblyopia and under-treatment amblyopia. A detailed eye examination was conducted, including refractive error, determination of best-corrected visual acuity, ocular motility and alignment evaluation and optical coherence tomography (StratusOCT) through dilated pupils to obtain maps of macular and RNFL thicknesses of sound and amblyopic eyes. Results: Twenty-one patients (42 eyes) were examined (10 male, 11 female), the mean age was 14,85 ± 12,6 years (range 5-45). Mean foveal minimum thickness was 7% lower in the sound eyes than in the amblyopic eyes (169 μm vs 156 μm, p=0.005). Amblyopic eyes also had slightly thicker central macula (1mm diameter region), although these differences were not statistically significant. Conclusions: Histopathologic changes in the lateral geniculate nucleus and visual cortex have been reported but it remains unclear whether the retina is also affected in amblyopia. Studies that have observed the presence of retinal modifications in amblyopic eyes remain inconclusive and controversial. In our study foveal minimum thickness was significantly greater in the amblyopic than in the normal eyes. Key-words Amblyopia, OCT, Macular thickness, Retinal nerve fiber layer thickness. Introdução Ambliopia define-se como uma acuidade visual diminuída com ínicio em indivíduos visualmente imaturos, tipicamente com idade inferior a 7 anos, não atribuível a anomalias estruturais. Com uma incidência de cerca de 3%, a ambliopia é classificada de acordo com a causa responsável pelo comprometimento da visão: refractiva, estrabismo e/ou de privação. A origem fisiológica do defeito tem sido extensivamente investigada usando modelos animais. Respostas neuronais anormais formam encontradas no córtex visual primário (correspondendo ao córtex estriado,área 17 de Brodmann), onde ocorre convergência binocular excitatória. Estruturas de processamento monocular e mais distais como a retina e o núcleo geniculado lateral (NGL) eram consideradas funcionalmente normais, apesar de terem sido observadas alterações histológicas no NGL. Recentemente Hess e colaboradores 1 usando imagens de ressonância magnética funcional em indivíduos com ambliopia de diferentes etiologias, demonstraram défices funcionais ao nível talâmico, no NGL. Estes resultados vieram reequacionar o modelo que baseava a ambliopia numa disfunção puramente cortical. Estudos que observaram a presença de modificaçõe retinianas em olhos amblíopes permanecem inconclusivos e controversos Alguns autores sugeriram que a ambliopia pode afectar a maturação pós-natal da retina, incluindo a normal redução das células ganglionares retinianas, o que levaria a um aumento mensurável da espessura da camada de fibras nervosas da retina (CFNR) nos olhos afectados 2. No entanto, apesar de nalgumas séries se ter observado um aumento da espessura da CFNR 2, outros não obtiveram diferenças significativas 3. O objectivo do presente trabalho é determinar, através de imagens de tomografia de coerência óptica (OCT), se a camada das fibras nervosas da retina (CFNR), a espessura macular (EM) ou o volume foveal (VF) em doentes com ambliopia unilateral de várias etiologias diferem entre o olho amblíope e o olho adelfo. Testar a hipótese destes parâmetros em olhos com ambliopia estabelecida serem diferentes de olhos com ambliopia potencialmente reversível. E finalmente, fazer uma breve revisão bibliográfica dos estudos mais recentes que utilizaram OCT para avaliar alterações retinianas na ambliopia. 52 Revista da Sociedade Portuguesa de Oftalmologia

3 Avaliação da Espessura Macular e da Camada das Fibras Nervosas da Retina na Ambliopia por Tomografia de Coerência Óptica Material e Métodos Foram prospectivamente incluídos 21 doentes observados em consulta de oftalmologia pediátrica e estrabismo com ambliopia unilateral (diferença de melhor acuidade visual corrigida entre os dois olhos 2 linhas na escala de Snellen). Doentes com estrabismo manifesto no cover test ou história de cirurgia de estrabismo foram classificados como ambliopias por estrabismo. Anisometropia foi definida como uma diferença > 2D esfera ou > 1.5D cilindro entre os dois olhos. Posteriormente foram dividos em 2 grupos: ambliopia estabelecida e ambliopia considerada potencialmente reversível (crianças com idade inferior a 9 anos em tratamento). Realizou-se exame oftalmológico completo incluindo melhor acuidade visual corrigida, avaliação do alinhamento e da motilidade oculares e tomografia de coerência óptica (StratusOCT TM, Carl Zeiss Meditec, Dublin, CA) após dilatação para obtenção de mapas de espessura macular e camada de fibras nervosas da retina em ambos os olhos (figura 1). Foram apenas incluídos exames com boa qualidade de imagem (Sinal Strength 7). Indivíduos com doença ocular orgânica, história ou evidência de cirurgia intraocular, catarata, glaucoma, tratamento laser, doenças retinianas ou do nervo óptico, bem como crianças não colaborantes na realização de OCT foram excluídas. Erros refractivos elevados, definidos como equivalente esférico > ±6 D ou astigmatismo > ±3.5 D foram considerados critérios de exclusão. A análise estatística foi realizada usando SPSS (Statistical Package for Social Sciences TM ) para Windows TM versão 17.0, os valores médios dos diferente parâmetros foram comparados usando o teste t-student (valores de p< 0,05 foram considerados estatisticamente significativos). Resultados Esta série de 21 doentes (42 olhos) com ambliopia unilateral consistiu em 10 indivíduos do sexo masculino e 11 do sexo feminino, cujas idades variaram entre os 5 e os 45 anos, média de 14,85 (± 12,6) anos. O olho amblíope era o esquerdo em 52,4%. Onze doentes (52,4%) apresentavam ambliopia por estrabismo, 7 (33,3%) ambliopia por anisometropia e os restantes 3 (14,3%) considerados de causa mista. A acuidade visual média no olho amblíope foi 0,30 ± 0,19 (0,05 0,65) comparada com uma acuidade visual média de 0,9 ± 0,11 (0,7 1,0) do olho contralateral. Onze doentes (52,4%) foram classificados como tendo uma ambliopia com potencial de recuperação. A espessura foveal mínima média foi 7% menor nos olhos adelfos do que nos ambliopes (169 μm vs 156 μm, p=0,005). Olhos amblíopes também apresentaram mácula central (região diâmetro 1 mm) mais espessa, no entanto esta diferença não foi estatisticamente significativa (p=0,167). A diferença na espessura da CFNR peripapilar e o volume foveal entre olhos amblíopes e adelfos foi insignificante (tabela 1). Comparando separadamente os grupos por etiologia da ambliopia, apenas no grupo do estrabismo a diferença da espessura foveal se manteve estatisticamente significativa (p=0,010) (tabela 2). Fig. 1 Análise da CFNR peripapilar e Macular de uma doente do sexo feminino, 9 anos de idade, com ambliopia anisometrópica (acuidades visuais 0.2 OD e 0.8 OE). Vol Nº 1 - Janeiro-Março

4 Lígia Ribeiro, Eduardo Saraiva, Marisa Oliveira, Rosário Varandas, Luís Agrelos Tabela 1 Diferenças nos valores médios dos parâmetros de OCT entre olhos amblíopes e olhos adelfos Parâmetros do OCT Olho Amblíope Olho adelfo Diferença Espessura macular (μm) n=21 Foveal 168,7±18,8 156,2± 20,3 12,5 0,005* Mácula Central 202,2± 17,5 199,0± 18,0 3,19 0,167 Volume macular total (mm 3 ) n= 21 7,23± 0,33 7,18± 0,29 0,05 0,263 Espessura CFNR (μm) n=18 115,6± 12,7 113,3± 11,3 2,29 0,395 DP = desvio padrão CFNR = camada das fibras nervosas da retina * p<0,05 estatisticamente significativo pelo Student s t-test Tabela 2 Diferenças nos valores médios dos parâmetros de OCT entre olhos amblíopes e olhos adelfos por etiologia da ambliopia Parâmetros de OCT Ambliopia estrabismo Olho adelfo n=11 Dif Ambliopia refractiva Olho adelfo n=7 Dif Espessura macular (μm) Foveal 167,0±22,2 151,1±20,0 15,9 0,010* 171,7±12,6 159,4±12,1 12,3 0,182 Mácula Central 197,2±15,0 194,0±16,6 0,15 0, ,6±15,6 202,1±8,1 8,4 0,097 Volume macular total (mm 3 ) 7,22±0,33 7,23±0,33-0,01 0,800 7,21±0,35 7,04±,0,18 0,17 0,147 Espessura CFNR (μm) 112,4±13,4 110,4±12,6 2,00 0, ,2±13,7 112,9±7,1 8,32 0,131 DP = Desvio padrão Dif = Diferença CFNR= camada das fibras nervosas da retina * p<0,05 estatisticamente significativo pelo Student s t-test Tabela 3 Diferenças nos valores médios dos parâmetros de OCT entre olhos com ambliopia estabelecida e olhos com ambliopia potencialmente reversível Parâmetros do OCT Ambliopia estabelecida (n=10) Ambliopia potencialmente reversível (n=11) Diferença Espessura macular (μm) Foveal 175,4±13,4 162,6± 21,5 12,8 0,123 Mácula Central 209,5± 18,6 195,5± 14,2 13,9 0,067 Volume macular total (mm 3 ) 7,23± 0,38 7,22± 0,28 0,01 0,936 Espessura CFNR (μm) 114,2± 10,6 117,3± 15,5-3,02 0,395 DP = desvio padrão CFNR = camada das fibras nervosas da retina * p<0,05 estatisticamente significativo pelo Student s t-test Não houve diferença estatisticamente significativa nos valores médios de todos os parâmetros de OCT estudados entre olhos com amblíopia estabelecida e ambliopia potencialmente reversível (P>0,05) (tabela 3). Discussão O processo ambliogénico parece ocorrer a vários níveis da via visual. Défices funcionais envolvendo as células do córtex visual primário e núcleo geniculado lateral que recebem aferências do olho ambliogénico têm sido descritas. No entanto, o envolvimento retiniano secundário permanece controverso. A tomografia de coerência óptica é um teste não invasivo, de não contacto no qual a espessura da camada das fibras nervosas da retina peripapilares e da região macular podem ser medidas. O StratusOCT TM integra uma base de dados normativa, no entanto, inclui apenas indivíduos com 54 Revista da Sociedade Portuguesa de Oftalmologia

5 Avaliação da Espessura Macular e da Camada das Fibras Nervosas da Retina na Ambliopia por Tomografia de Coerência Óptica Tabela 4 Estudos publicados sobre espessura da camada das fibras nervosas da retina, espessura macular e volume macular com OCT Ano / Autores N Idade (anos) Resultados 2010 Liu et al Olhos amblíopes vs olhos normais: EM 226,9±11,4 vs 176,7±14,8 p<0,001* (dif 50,2) EF 201,5±17,9 vs 153,8±17,6 p<0,001* (dif 47,7) 2009 Dickmann et al Repka et al (3185 grupo Huynh et al 7 control) (42 grupo Kee et al 9 controlo) 2005 Yoon et al Altintas et al Yen et al ,2 (5 56) 9,2 (7 12) 2 grupos: 6 e 12 anos 8 (4 12) 7,7 (5 12) 10,4 (5 18) 26 (6 75) Olhos amblíopes vs olhos adelfos (grupo estrabismo): EM 267±14 vs 253±14 p=0,005* (dif 14) VF 2,57±0,16 vs 2,43±0,16 p=0,001* (dif 0,14) CFNR 93±13 vs 92±14 p=0,21 (dif 1) Não foram observadas diferenças no grupo anisometropia. Não houve correlação entre acuidade visual e parâmetros OCT. Olhos amblíopes vs olhos adelfos: CFNR 111,4±10,4 vs 109,6±11,4 p=0,13 (dif 1,8 μm) EF 5 μm maior no olho amblíope do que olho adelfo p< 0,05*; diferença mais acentuada no gupo com 6 anos (6,9 μm) do que no de 12 anos (4,2 μm). Diferenças na EF e EM maiores em crianças amblíopes não tratados (9,2 μm) do que tratadas (0,3 μm) mas sem significado estatístico p>0,05. Sem diferença na CFNR. Olhos amblíopes vs grupo controlo: EM 199,1 vs 193,1 p>0,05 (dif 12,1) EF 170,7 vs 158,6 p=0,01* (dif 6,0) VM 6,81 vs 6,90 p>0,05 (dif -0,09) Olhos amblíopes vs grupo controlo: EF 158,8± vs 157,4 p=0,551 (dif 1,4) CFNR 108,8V11,3 vs 107,2±16,2 p=0,615 (dif 1,6) Olhos com ambliopia por anisometropia vs estrabismo: EF 146,5±26,2 vs 173,1±34,1 p=0,046* (dif -68,6) CFNR 112,9±10,8 vs 92,8±25,2 p=0,034* (dif 20,1) Olhos com ambliopia por anisometropia vs olhos adelfos: EM 252,5±13,7 vs 249,7±13,3 p>0,05 (dif 2,8) CFNR 115,2±9,7 vs 109,6±8,4 p=0,019* (dif 5,6) Olhos amblíopes vs olhos adelfos: CFNR 106,9±20,2 vs 104,3±17,8 p=0,52 (dif 2,6) EF 199,9±18,8 vs 181,4±40,3 p=0,53 (dif 18,5) VM 7,01±0,41 vs 6,97±0,47 p=0,96 (dif 0,04) EM 221,3±24,7 vs 201,6±30,5 p=0,69 (dif 19,7) Olhos amblíopes vs olhos adelfos: CFNR total 136,6±16,5 vs 128,9±19,9 p=0,003* (dif 7,7) CFNR grupo estrabismo 131,5±12,6 vs 128,3±21,5 p=0,085 (dif 3,2) CFNR grupo anisometropia 142,2±18,6 vs 129,7±18,5 p<0,001* (dif 13,5) EM: Espessura Macula central 1mm (μm); EF: Espessura foveal (μm); CFNR:Espessura camada fibras nervosas retina (μm); VM: Volume Macular (mm 3 ); Dif=diferença * p estatisticamente significativo idade igual ou superior a 18 anos. Estudo anteriores com OCT na ambliopia reportaram resultados variados (tabela 4). Trabalhos publicados sobre a CFNR peripapilares relatam invariavelmente um aumento da espessura em olhos amblíopes, mas apenas significativo em dois estudos 2,4. Yen e col. 2 encontraram uma CFNR mais espessa (7,7 μm) em olhos amblíopes comparados com os olhos contralaterais; quando analisada por etiologias, esta diferença só se manteve significativa no grupo com ambliopia por anisometropia. Numa série de 31 indivíduos com ambliopia por anisometropia a espessura da CFNR foi 5,6 μm maior nos olhos amblíopes comparativamente com os olhos adelfos 4. No nosso estudo e, em concordância com alguns dos estudos publicados, a CFNR peripapilar foi cerca de 2 μm mais espessa nos olhos amblíopes, sendo esta diferença mais acentuada na ambliopia por anisometropia (8 μm) isoladamente, no entanto não é significativa. Uma teoria biológica interessante para explicar as Vol Nº 1 - Janeiro-Março

6 Lígia Ribeiro, Eduardo Saraiva, Marisa Oliveira, Rosário Varandas, Luís Agrelos diferenças observadas na CFNR em olhos com e sem ambliopia foi proposta por Yen e col. 2. Segundo estes autores a normal apoptose das células ganglionares retinianas está comprometida na ambliopia, o que previsivelmente causaria um aumento da espessura da CFNR. Alterações que afectariam também a normal maturação da área macular, incluindo o movimento das fibras de Henle para longe da fovéola resultando numa aumento da espessura foveal. Uma série consituída por 15 crianças chinesas com ambliopia que não atingiram acuidade visual normal (20/20) após tratamento, mostrou uma região macular (50,2 μm) e foveal (47,7 μm) mais espessas do que olhos normais 5. Dickmann e col. 6 obtiveram um volume foveal e uma espessura macular significativamente maiores no olho amblíope relativamente ao olho adelfo apenas no grupo com ambliopia por estrabismo, enquanto não houve diferença na espessura da CFNR em qualquer dos grupos. Um estudo de base populacional (The Sydney Childhood Eye Study) 7 encontrou uma espessura foveal aumentada em olhos amblíopes quando comparados com um grupo controlo composto por 3815 crianças sem ambliopia. A diferença na espessura foveal e macular entre olhos amblíopes e olhos contralaterais foi maior em crianças que não receberam qualquer tratamento para a ambliopia comparativamente com crianças tratadas. Não houve diferença na espessura da CFNR peripapilares no mesmo estudo. Altintas e col. 3 compararam a espessura da CFNR peripapilares, espessuras foveal e macular e volume macular entre o olho amblíope e o olho adelfo de 14 doentes, apesar de todos os parâmetros serem marginalmente superiores no olho amblíope nenhum obteve significado estatístico. Os nossos dados sugerem que os olho amblíopes têm espessura foveal aumentada comparativamente aos olhos com acuidade visual normal, apoiando a teoria proposta por Yen. Os valores de espessura foveal obtidos para a nossa amostra foi camparável aos resultados de Huynh e col. 7, mas menores do que os reportados por Liu 5. Quando analisamos separadamente por etiologia, a espessura foveal do grupo da ambliopia por estrabismo foi o único parâmetro que se apresentou significativamente aumentado no olho amblíope. Obtivemos espessuras semelhantes entre olhos com ambliopia estabelecida e potencialmente reversível. Estes resultados devem ser vistos com precaução devido ao pequeno número de indivíduos. Os achados inconsistentes entre estudos podem em parte ser explicados pela utilização de diferentes modelos de OCT, amostras relativamente pequenas e heterogéneas e a falta de um grupo controlo de base populacional. O nosso estudo tem algumas limitações, nomeadamente ser um estudo transversal com uma amostra de tamanho reduzido e pouco homogénea, o que limitou a análise de subgrupos e a capacidade de indentificar correlações. Devido à falta de uma base de dados pediátrica para comparação, usamos o olho adelfo de cada paciente como controlo. Os valores que obtivemos nos vários parâmetros estudados são semelhantes aos apresentados pelo grupo de Sydney, o único com dados de base populacional. Em conclusão, este estudo explorou medidas objectivas da retina na ambliopia e encontrou uma região foveal mais espessa quando comparada com olho contralateral, usando tomografia de coerência óptica. Não houve diferenças na espessura da CFNR peripapilares. São necessários estudos prospectivos em larga escala para avaliar o efeito da espessura foveal na acuidade visual das crianças, e mais importante, se crianças com espessura foveal aumentada apresentam pior prognóstico visual, bem como o efeito de um tratamento precoce/agressivo sobre estes parâmetros. bibliografia 1. Hess R, Thompson B et al. Deficient responses from the lateral geniculate nucleus in humans with amblyopia. Eur J Neurosci 2009; 29: Yen M, Cheng C, Wang A. Retinal nerve fiber layer thickness in unilateral amblyopia. Invest Ophthalmol Vis Sci 2004; 45: Altintas O, Yüksel N, Ozkan B, Caglar Y. Thickness of the retinal fiber layer, macular thickness, and macular volume in patients with strabismic amblyopia. J Pediatr Ophthalmol Strabismus 2005; 42 (4): Yoon S, Park W, Baek S, Kong S. Thickness of macular retinal layer and peripapillary retinal nerve fiber layer in patients with hyperopic anisometropic amblyopia.koreanj Ophthalmol 2005; 19: Liu H, Zhong L. et al. Macular abnormality observed by Optical Coherence Tomography in children with Amblyopia failing to achieve normal visual acuity after long-term treatment. J Pediatr Ophthalmol Strabismus 2010; 47 (1): Dickmann A, Petroni S. Et al. Unilateral amblyopia: An optical coherence tomography study. JAAPOS 2009; 13: Repka M, Kraker R. et al. Retinal Nerve Fiber Layer Thickness in Amblyopic Eyes. J Ophthalmol 2009; 148: Kee SY, Lee SY, Lee YC. Thickness of the fovea and retinal nerve fiber layer in amblyopic and normal eyes in children. Korean J Ophthalmol 2006; 20(3): Huynh S, Sawarawickrama C, Wang X, Rochtchina E, Wong T, Gole G, Rose K, Mitchell P. Macular and nerve fiber layer thickness in amblyopia. The Sydney childhood eye study. Ophthalmol 2009; 116: Repka M, Goldenberg-cohen N, Edwards A. Retinal nerve fiber layer thickness in amblyopic eyes. Am J Ophthalmol 2006; 142: Revista da Sociedade Portuguesa de Oftalmologia

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