Oxidação dos ácidos gordos
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- Armando Caldeira Peres
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1 Oxidação dos ácidos gordos 1- Durante o jejum a velocidade de hidrólise dos triacilgliceróis do tecido adiposo excede a velocidade de síntese sendo o glicerol e os ácidos gordos libertados para o plasma sanguíneo. Estes ácidos gordos não estão esterificados e por isso dizem-se livres. A maior parte dos ácidos gordos libertados no tecido adiposo dizem-se de cadeia longa (porque contêm entre 10 e 18 carbonos) e são insolúveis em meio aquoso mas não formam agregados no sangue porque se ligam (ligação não covalente) à proteína mais abundante no plasma: a albumina. Nos capilares dos tecidos, os ácidos gordos desligam-se da albumina e penetram nas células. Dentro das células, por acção catalítica de sintétases de acil-coa, os ácidos gordos são activados, ou seja, dão origem a acis-coa: ácido gordo + CoA + ATP acil-coa + AMP + PPi. 2- Quer na dieta quer nas reservas lipídicas do organismo a maioria dos ácidos gordos contém entre 14 e 18 carbonos: são de cadeia longa. O catabolismo dos ácidos gordos ocorre na matriz mitocondrial e, no caso dos ácidos gordos de cadeia longa, o passo limitante da velocidade do processo é o transporte de acil-coa através da membrana mitocondrial interna. Este processo de transporte é complexo e envolve a acção de uma transférase da membrana mitocondrial externa (carnitina palmitoil-transférase I: equação 1) que catalisa a transferência do acilo do acil-coa para a carnitina, um transportador da membrana mitocondrial interna que é um antiporter (troca acil-carnitina que entra por carnitina que sai; equação 2) e uma outra transférase (localizada na membrana interna da mitocôndria mas cujo centro activo está voltado para a matriz) que reverte o processo catalisado pela primeira transférase permitindo a formação de acil-coa na matriz (carnitina palmitoil-transférase II: equação 3). O somatório das equações 1-3 é a equação 4. carnitina (fora) + acil-coa (fora) acil-carnitina (fora) + CoA (fora) (1) acil-carnitina (fora) + carnitina (dentro) acil-carnitina (dentro) + carnitina (fora) (2) acil-carnitina (dentro) + CoA (dentro) carnitina (dentro) + acil-coa (dentro) (3) acil-coa (fora da mitocôndria) acil-coa (dentro da mitocôndria) (4) 3- No interior da mitocôndria o acil-coa vai ser oxidado num processo designado de oxidação em β: ocorrem ciclos sucessivos em que o carbono β (o carbono 3) do acilo é oxidado; em cada ciclo liberta-se uma unidade de acetil-coa (2C) sendo o acil-coa encurtado em 2 carbonos. Em cada ciclo ocorrem quatro passos: o primeiro e o terceiro são catalisados por desidrogénases, o segundo por uma líase (hidrátase) e o último por uma transférase (tiólase). As equações 5-8 descrevem as acções catalíticas das enzimas envolvidas no processo: acil-coa + FAD 2 -trans-enoil-coa 1 + FADH 2 (5) 2 -trans-enoil-coa + H 2 O L-β-hidroxi-acil-CoA (6) L-β-hidroxi-acil-CoA + NAD + β-ceto-acil-coa + NADH (7) β-ceto-acil-coa + CoA acetil-coa + acil-coa (8) O 1º passo é catalisado por uma desidrogénase que tem como grupo prostético o FAD (a desidrogénase de acil-coa; equação 5) formando-se um acil-coa insaturado (com uma dupla ligação entre os carbonos 2 e 3). No 2º passo, uma hidrátase catalisa a hidratação do acil-coa insaturado formando-se um acil-coa hidroxilado no carbono 3 (equação 6). No 3º passo, uma outra desidrogénase (neste caso dependente do NAD +, a desidrogénase do β-hidroxi-acil trans-enoil-coa: enoil é um resíduo de um ácido gordo insaturado; 2 significa que a dupla ligação está no carbono 2 (entre o 2 e o 3); trans significa que é o isómero trans e não o cis. Página 1 de 6
2 CoA; equação 7) catalisa a formação de um acil-coa com um grupo cetónico no carbono 3: um β-ceto-acil-coa. As acções catalíticas da desidrogénase de acil-coa e da desidrogénase do β- hidroxi-acil-coa implicam, respectivamente, a redução do FAD e do NAD +. Por último, o derivado oxidado no carbono β (β-ceto-acil-coa) formado pela acção catalítica da desidrogénase do β-hidroxi-acil-coa sofre tiólise (o CoA funciona como aceitador numa reacção de transferência de acilo; equação 8) formando-se um acetil-coa e um acil-coa em que o resíduo acilo está encurtado em dois carbonos relativamente ao acil-coa donde se partiu. O acil-coa gerado pode depois voltar a ser oxidado pelas mesmas enzimas ocorrendo vários ciclos de encurtamento. Quando se forma o derivado β-ceto-acil-coa com 4 carbonos (o acetoacetil-coa) a acção da tiólase gera duas unidades de acetil-coa. De facto, para cada um dos passos do processo existem diferentes isoenzimas que se diferenciam funcionalmente por terem maior ou menor actividade dependendo do tamanho da cadeia do resíduo acilo dos acis- CoA que se vão formando sucessivamente. Quer quando estas isoenzimas estão localizadas na membrana interna da mitocôndria quer quando estão na matriz os centros activos estão sempre voltados para a matriz. 4- Ao contrário do que pode acontecer com a oxidação da glicose (que pode ser anaeróbia), a oxidação dos ácidos gordos só pode ocorrer na presença de O 2 que, por acção catalítica dos complexos da cadeia respiratória, oxida o FADH 2 e o NADH regenerando o FAD e o NAD + indispensáveis ao processo. Os electrões do FADH 2 da desidrogénase de acil-coa são transferidos para a coenzima Q (ubiquinona) através da acção sequenciada de duas oxiredútases que (tal como a desidrogénase de acil-coa) também têm FAD como grupo prostético: essas enzimas são a flavoproteína de transferência de electrões (ETF; electron transfer flavoprotein) e a oxiredútase da ETF-ubiquinona. Assim, a oxidação dos acis-coa a 2 - trans-enoil-coa só pode prosseguir em novos ciclos catalíticos porque o FADH 2 formado é reoxidado transferindo dois electrões para a ubiquinona (Q) que se reduz a ubiquinol (QH2). Por sua vez, a reoxidação do ubiquinol implica a subsequente acção catalítica dos complexos III e IV da cadeia respiratória. A reoxidação do NADH que se forma aquando da acção catalítica da desidrogénase do β-hidroxi-acil-coa depende da actividade dos complexos I, III e IV da cadeia respiratória. As unidades de acetil-coa geradas durante a oxidação em β são oxidadas a CO 2 pelas enzimas do ciclo de Krebs que é, tal como a oxidação em β, um processo estritamente aeróbio. 5- O palmitato (CH 3 -(CH 2 ) 14 -COOH) pode ser usado como exemplo do acoplamento existente entre a oxidação dos ácidos gordos e a síntese de ATP. O palmitato contém 16 carbonos e porque não contém duplas ligações diz-se saturado. A oxidação completa de um mole de palmitato pode ser descrita pelo somatório (equação 15) das equações que exprimem a activação do palmitato (equação 9), a hidrólise do PPi (equação 10), a oxidação do palmitil- CoA a 8 unidades de acetil-coa (equação 11), a oxidação do acetil-coa no ciclo de Krebs (equação 12), a oxidação do FADH 2 e do NADH pelo O 2 (que é indissociável da síntese de ATP; equação 13) e a reacção de conversão do AMP em ADP (cínase do adenilato) (equação 14): palmitato + CoA + ATP palmitil-coa + AMP + PPi (9) PPi + H 2 O 2 Pi (10) palmitil-coa + 7 FAD + 7 NAD CoA + 7 H 2 O 8 acetil-coa + 7 FADH NADH (11) 8 acetil-coa + 16 H 2 O + 8 ADP + 8 Pi + 24 NAD FAD 8 ATP + 24 NADH + 8 FADH CO CoA(12) Página 2 de 6
3 31 NADH + 15 FADH O ADP Pi 31 NAD FAD + 46 H 2 O ATP H 2 O (13) 2 ATP + AMP 2 ADP (14) CH 3 -(CH 2 ) 14 -COOH + 23 O ADP Pi 16 CO H 2 O ATP H 2 O (15) A equação 11 mostra que na formação de 8 unidades de acetil-coa (2C) a partir de um ácido gordo com 16 carbonos ocorrem 7 ciclos de encurtamento. A equação 15 (somatório das equações 9-14) mostra claramente que as enzimas envolvidas no processo de oxidação do palmitato permitem o acoplamento de um processo exergónico (a oxidação do palmitato) com um processo endergónico (a síntese de ATP) e que a energia libertada no primeiro faz com que o segundo possa ocorrer. 6- A velocidade da oxidação dos nutrientes depende da velocidade de hidrólise do ATP. Nos músculos esqueléticos o aumento da velocidade de hidrólise do ATP provoca (via cínase do adenilato: 2 ADP AMP + ATP) aumento na concentração de AMP que em última análise vai provocar aumento na velocidade da oxidação em β. O passo regulador da velocidade da oxidação em β é o transporte dos acis-coa para dentro da mitocôndria sendo que a enzima marca passo do processo é a carnitina-palmitoil-transférase I. Esta enzima é inibida pelo malonil- CoA que se forma no citoplasma por acção catalítica da carboxílase de acetil-coa (acetil- CoA + CO 2 + ATP malonil-coa + ADP + Pi). A carboxílase de acetil-coa é inibida quando fosforilada por acção da cínase activada pelo AMP (AMPK). A AMPK é activada por fosforilação catalisada por outra cínase de proteínas e a AMPK é melhor substrato dessa cínase quando está ligada ao AMP; por outro lado o AMP é activador alostérico da AMPK fosforilada. Quando a actividade de contracção muscular aumenta, aumenta a concentração de AMP que activa a AMPK que catalisa a forforilação e consequente inactivação da carboxílase de acetil-coa. Esta inactivação provoca diminuição na concentração citoplasmática de malonil-coa. A diminuição da concentração de malonil-coa desinibe a carnitina-palmitoiltransférase I. A activação (=desinibição) desta enzima permite a entrada dos acis-coa para a mitocôndria e, consequentemente, a oxidação em β fica estimulada [1]. 7- Para uma determinada velocidade de hidrólise de ATP existe uma velocidade de oxidação de nutrientes (glicose e ácidos gordos) que permite manter a velocidade de síntese de ATP igual à velocidade de hidrólise. Embora o aumento do trabalho muscular provoque aumentos quer na velocidade de oxidação da glicose quer na dos ácidos gordos, independentemente da velocidade com que um órgão está a hidrolisar ATP existe uma relação inversa entre a velocidade de oxidação de glicídeos (glicose plasmática + glicogénio intracelular) e a 2 Na equação 13, para o cálculo do número de ATPs formados admitimos que à oxidação de um mole de NADH corresponde a formação de 2,5 moles de ATP e que à oxidação de um mole de FADH 2 correspondem 1,5 moles de ATP. Página 3 de 6
4 velocidade de oxidação de ácidos gordos. No músculo, a hiperglicemia, a insulina e altos níveis de glicogénio provocam aumento na velocidade de oxidação dos glicídeos e diminuição na de oxidação dos ácidos gordos. De forma reversa o aumento da oxidação dos ácidos gordos durante o jejum também diminui a oxidação da glicose. 8- Após uma refeição que contenha glicídeos o músculo oxida preferencialmente glicídeos. A insulina (elevada) mobiliza vesículas intra-citoplasmáticas que contêm GLUT4 para a membrana celular aumentando a velocidade de entrada da glicose e favorecendo a sua oxidação. Para esta estimulação da oxidação da glicose também contribui a acção estimulante da insulina na fosfátase da desidrogénase do piruvato cuja acção é desfosforilar a desidrogénase do piruvato e, consequentemente, acelerar a conversão de piruvato em acetil- CoA. A diminuição da velocidade de oxidação de ácidos gordos quando a insulina plasmática e a glicemia estão elevados (ou/e o glicogénio muscular está elevado) envolve o aumento da actividade da carboxílase de acetil-coa, o consequente aumento da concentração intracelular de malonil-coa e a consequente inibição da carnitina-palmitoil-transférase I. A carboxílase de acetil-coa é activada pela insulina e inibida por fosforilação dependente da AMPK mas também tem regulação alostérica: é activada pelo citrato e inibida pelos acis-coa [2-5]. Crê-se actualmente que a inibição da oxidação de ácidos gordos no músculo quando a insulina plasmática, a glicemia e os níveis de glicogénio estão elevados seja mediada, pelo menos parcialmente, pela diminuição da concentração de acis-coa citoplasmáticos [2-5]. A insulina diminui a lipólise no tecido adiposo provocando diminuição na concentração plasmática de ácidos gordos livres; consequentemente, quando a insulina está aumentada a concentração plasmática dos ácidos gordos livres está diminuída e diminuída a sua entrada para dentro das células o que diminui a formação de acis-coa. 9- Pelo contrário, no estado de jejum, a descida da insulina estimula a lipólise no tecido adiposo com aumento na concentração plasmática dos ácidos gordos livres e aumento dos acis-coa citoplasmáticos. Este aumento da concentração dos acis-coa aumenta a velocidade de oxidação dos ácidos gordos por pelo menos dois mecanismos: (1) mais acis-coa significa mais substrato para a carnitina-palmitoil-transférase I mas (2) também inibição (alostérica) da carboxílase do acetil-coa e, consequentemente, inibição da formação de malonil-coa e desinibição da carnitina-palmitoil-transférase I. A diminuição da oxidação de glicose quando um músculo está a oxidar ácidos gordos pode ser um simples consequência do estado nutricional: no jejum há baixa de insulina. Contudo para além disto o aumento dos ácidos gordos no plasma por si só também tem um outro efeito que é diminuir a sensibilidade do tecido muscular à insulina e deste modo diminuir a entrada de glicose para o músculo e a sua oxidação [6]. 10- Quando, em jejum, se faz exercício físico de baixa intensidade os ácidos gordos são os principais combustíveis do músculo. No entanto, mesmo em jejum, quando a intensidade do exercício é elevada os combustíveis mais importantes passam a ser a glicose e o glicogénio intramuscular. Nesta mudança pode ter importância a mobilização (independente da insulina) de GLUT4 para a membrana sarcoplasmática, a estimulação da cínase da frutose-6-p pelo AMP e a estimulação da glicogenólise pelo AMP (activação alostérica da fosforílase muscular) e pelo Ca 2+ (via activação da cínase da fosforílase). De forma recíproca este aumento da oxidação dos glicídeos acompanha-se de diminuição da oxidação de ácidos gordos. Um dos mecanismos que estará na base desta diminuição é a activação da glicólise anaeróbia (formação de ácido láctico a partir de glicose) e a consequente descida do ph intracelular que inibe a carnitina-palmitoil-transférase I e portanto a oxidação dos ácidos gordos [7]. Página 4 de 6
5 11- A oxidação dos ácidos gordos de cadeia impar (muito mais raros que os de cadeia par) geram no processo oxidativo (para além de acetil-coa) propionil-coa (CH 3 CH 2 CO-SCoA): quando, após um certo número de ciclos oxidativos que libertam acetil-coa, a tiólase actua no pentanoil-coa liberta-se acetil-coa e propionil-coa. O propionil-coa é carboxilado (carboxílase do propionil-coa: propionil-coa + CO 2 + ATP metil-malonil-coa + ADP + Pi) a metil-malonil-coa que através da acção de isomérases se converte em succinil-coa, um intermediário do ciclo de Krebs. A oxidação completa do succinil-coa a CO 2 requer a sua prévia conversão em acetil-coa. Uma via pelo qual os intermediários do ciclo de Krebs podem ser convertidos em acetil-coa envolve a acção da carboxicínase do fosfoenolpiruvato, da cínase do piruvato e da desidrogénase do piruvato (succinil-coa succinato fumarato malato oxalacetato fosfoenolpiruvato piruvato acetil-coa). Uma outra via possível envolve intervenção da enzima málica e da desidrogénase do piruvato (succinil- CoA succinato fumarato malato piruvato acetil-coa). Nos órgãos que contém as enzimas da gliconeogénese o succinil-coa pode converter-se em glicose. 12- Os ácidos gordos insaturados naturais (como o oleico (18:1,9) e o palmitoleico (16:1;9)) contêm, pelo menos, uma dupla ligação e as duplas ligações dos ácidos gordos insaturados naturais têm sempre uma configuração cis. Quando a dupla ligação se encontra num carbono impar forma-se, em dado passo do processo oxidativo, o 3 -cis-enoil-coa que não é substrato nem da desidrogénase de acil-coa nem da hidrátase. A acção da hidrátase só é possível após a acção de uma isomérase que converte o 3 -cis-enoil-coa em 2 -trans-enoil-coa. O 2 - trans-enoil-coa é, por acção sequenciada da hidrátase, da desidrogénase do β-hidroxi-acil- CoA e da tiólase, encurtado em dois carbonos. É de notar que um ácido gordo insaturado está mais oxidado que o seu homólogo com igual números de carbonos e que o número de ATPs que se pode obter aquando da sua oxidação é menor (cerca de 1,5 ATPs menos). 13- Alguns ácidos gordos naturais (como o linoleico (18:2;9,12) e o α-linolénico (18:3;9,12,15)) contêm duplas ligações em carbonos par. Neste caso, depois de se terem libertado 4 acetis- CoA, forma-se o 4 -cis-enoil-coa; este é oxidado pela desidrogénase de acil-coa formandose 4 -cis- 2 -trans-dienoil-coa que não é substrato da hidrátase. A acção da hidrátase só é possível após a acção de uma redútase dependente do NADPH (NADPH + 4 -cis- 2 -transdienoil-coa NADP trans-enoil-coa) e de uma isomérase ( 3 -trans-enoil-coa 2 - trans-enoil-coa) que, por acção sequenciada, convertem o 4 -cis- 2 -trans-dienoil-coa em 2 -trans-enoil-coa. O 2 -trans-enoil-coa é o substrato da hidrátase e a oxidação em β já pode prosseguir. 14- Os ácidos gordos ditos de cadeia muito longa (com mais de 18 carbonos) são muito menos abundantes que os de cadeia longa e são parcialmente oxidados nos peroxissomas. Nestes organelos não há cadeia respiratória e a enzima que catalisa a oxidação dos acis-coa a 2 - trans-enoil-coa é uma oxídase que têm como grupo prostético o FAD: o O 2 funciona como oxidante que se reduz a peróxido de hidrogénio (acil-coa + O 2 2 -trans-enoil-coa + H 2 O 2 ). A catálase catalisa a dismutação do H 2 O 2 formado (2 H 2 O 2 2 H 2 O + O 2 ). Também existem nos peroxissomas as outras enzimas da oxidação β capazes de formar unidades de acetil-coa e de encurtar os acis-coa num número par de carbonos. Admite-se que o NADH formado durante a acção da desidrogénase do β-hidroxi-acil-coa dos peroxissomas seja oxidado na mitocôndria mas desconhecem-se os mecanismos envolvidos na transferência dos equivalentes redutores entre os peroxissomas e as mitocôndrias [8]. Nos peroxissomas também não há ciclo de Krebs: os mecanismos envolvidos no transporte das unidades de acetil-coa e dos acis-coa encurtados em unidades de 2 carbonos para a mitocôndria são ainda controversos [8]. Página 5 de 6
6 15- Alguns (raros) ácidos gordos da dieta, como o ácido fitânico, contêm um grupo metilo no carbono β o que impede a acção catalítica da desidrogénase de acil-coa. A oxidação em β do ácido fitânico (ou melhor, do derivado activado fitanoil-coa) só é possível após a oxidação do carbono α seguida de descarboxilação do carbono 1 (o carbono carboxílico). Estas reacções, que ocorrem nos peroxissomas [8], para além de encurtarem numa unidade o número de carbonos do ácido fitânico, transformam o carbono que contém o metilo no carbono 2 (era o carbono β e passou a ser o α). O ácido pristânico, assim originado, depois de activado a pristanil-coa já é substrato da desidrogénase de acil-coa e a oxidação em β já pode processar-se. 16- Em grau variável, alguns ácidos gordos podem ser oxidados no carbono ω (ómega, o último). O processo ocorre no retículo endoplasmático do fígado e rim envolvendo uma oxigénase de função mista contendo o citocromo P450 (que promove a formação de um grupo hidroxilo no carbono ω) e duas desidrogénases que oxidam, sucessivamente, esse grupo hidroxilo a aldeído e a carboxilo. Este processo leva à formação de ácidos dicarboxílicos que são maioritariamente excretados na urina. 1. Hardie, D. G., Hawley, S. A. & Scott, J. W. (2006) AMP-activated protein kinase--development of the energy sensor concept, J Physiol. 574, Rasmussen, B. B., Holmback, U. C., Volpi, E., Morio-Liondore, B., Paddon-Jones, D. & Wolfe, R. R. (2002) Malonyl coenzyme A and the regulation of functional carnitine palmitoyltransferase-1 activity and fat oxidation in human skeletal muscle, J Clin Invest. 110, Chien, D., Dean, D., Saha, A. K., Flatt, J. P. & Ruderman, N. B. (2000) Malonyl-CoA content and fatty acid oxidation in rat muscle and liver in vivo, Am J Physiol Endocrinol Metab. 279, E Kiens, B. (2006) Skeletal muscle lipid metabolism in exercise and insulin resistance, Physiol Rev. 86, Bavenholm, P. N., Pigon, J., Saha, A. K., Ruderman, N. B. & Efendic, S. (2000) Fatty acid oxidation and the regulation of malonyl-coa in human muscle, Diabetes. 49, Roden, M. (2004) How free fatty acids inhibit glucose utilization in human skeletal muscle, News Physiol Sci. 19, Jeukendrup, A. E. (2002) Regulation of fat metabolism in skeletal muscle, Ann N Y Acad Sci. 967, Wanders, R. J. (2004) Peroxisomes, lipid metabolism, and peroxisomal disorders, Mol Genet Metab. 83, Página 6 de 6
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