IDENTIFICAÇÃO DA ENTOMOFAUNA CO-HABITANTE EM NINHOS DE TÉRMITAS DO GÊNERO CORNITERMES EM CAMPINAS, SÃO PAULO

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1 Anais do XVIII Encontro de Iniciação Científica ISSN Anais do III Encontro de Iniciação em Desenvolvimento Tecnológico e Inovação ISSN e 25 de setembro de 2013 IDENTIFICAÇÃO DA ENTOMOFAUNA CO-HABITANTE EM NINHOS DE TÉRMITAS DO GÊNERO CORNITERMES EM CAMPINAS, SÃO PAULO Mahyara Christina Godinho Senci Faculdade de Ciências Biológicas Centro de Ciências da Vida mahyara.cgs@puccampinas.edu.br Luciane Kern Junqueira Grupo de Pesquisa Ecologia, Biologia Molecular e Filogenia de Cupins e Formigas Faculdade de Ciências Biológicas Centro de Ciências da Vida lkjunque@puc-campinas.edu.br Resumo: Existem diversas interações reconhecidas entre cupins e os organismos co-habitantes que compartilham um mesmo ninho, que podem variar de comensalismo, inquilinismo e mutualismo. O presente trabalho teve por objetivo identificar e descrever as comunidades de cupins que cohabitam os ninhos de Cornitermes. Para tanto, em uma área de 1 ha, em Campinas, São Paulo, foram geroreferenciados e coletados 113 ninhos de cupins (sendo obtidas 3 amostras de cada ninho: porção superior, médio e inferior), totalizando 339 amostras. As amostras foram transferidas para o Laboratório de Ecologia da PUC-Campinas e triadas. Os cupins coletados foram acondicionados em álcool 80% e identificados de acordo com as chaves dicotômicas disponíveis para o grupo na literatura. Dos 113 ninhos amostrados em 41,59% foram encontradas outras espécies de cupins que não Cornitermes cumulans; em 37,16% só foi encontrada a espécie C cumulans; em 14,15% foram encontrados indivíduos de C. cumulans com algum inquilino e para 7,0% não foi registrada a presença de cupins. Palavras-chave: Cupim, Isoptera, Inquilino. Área do Conhecimento: Ciências Biológicas Ecologia aplicada CNPq. 1. INTRODUÇÃO Pertencentes a Ordem Isoptera (do grego iso=igual e ptera=asa), os cupins são insetos sociais que vivem em ninhos [1]. Com aproximadamente 2800 espécies já identificadas no mundo, os cupins são mais comumente encontrados na região tropical e subtropical. O Brasil conta com 300 espécies catalogadas até o presente momento [2]. Esses invertebrados são dominantes no ecossistema terrestre tropical, encontrados de florestas úmidas a savanas. A classificação dos termiteiros se dá de acordo com a sua posição quanto ao solo, podendo ser subterrâneos, epígeos (porção sobressalente acima do solo) e arborícolas (dentro ou sobre árvores) [3]. Uma espécie comum no estado de São Paulo e construtora de ninhos epígeos é Cornitermes cumulans. No cerrado, os montículos atingem tamanhos consideráveis e são muito abundantes [4]. A construção do ninho varia de acordo com as espécies, as características do solo, a alimentação, a altitude e a vegetação [5]. Os termiteiros são constituídos de barro e matéria orgânica derivada da alimentação dos cupins (fezes), criando-se um cimentado juntamente com a saliva desses insetos ou apenas a saliva sem excrementos [6,2]. No interior desses ninhos são construídas galerias, túneis e a temperatura dos mesmos é mantida devido à arquitetura e constituição, pois os cupins são sensíveis a altas [3]. Em cupinzeiros antigos e/ou abandonados é possível encontrar outros habitantes não cupins ou até mesmo cupins de outra espécie que não a construtora do ninho [2]. Alguns termitófilos vivem com os donos do cupinzeiro de forma mutualística e outros são apenas inquilinos, usando o termiteiro sem interagir com seus construtores [2]. Um cupinzeiro pode ser classificado como mono ou poliespecífico, dependendo do numero de espécies que habitam [7]. É possível encontrar mais de uma espécie em um mesmo ninho [6,8], podendo chegar a mais de 10 inquilinos, quase sempre menores que os construtores do cupinzeiro [9]. Espécies como Cornitermes cumulans são importantes para a ecologia local, abrigando em seus ninhos um número considerável de cohabitantes, cupins e/ou não cupins. 2.OBJETIVO O presente trabalho tem por objetivo conhecer e descrever as comunidades de cupins que cohabitam ninhos de Cornitermes cumulans. 3. MATERIAL E MÉTODOS 3.1. Área de estudo As coletas foram realizadas em uma área localizada em Campinas, São Paulo, próxima ao aeroporto de Viracopos (Figura 1), em um terreno do tipo pastagem, propriedade particular, descampado, com poucas árvores e com presença cavalos e bovinos.

2 Figura 1. Área utilizada para coleta dos ninhos de Cornitermes cumulans, localizada lateralmente a Rod. Santos Dumont, próximo ao aeroporto de Viracopos, em Campinas, São Paulo (Fonte: Google Earth) Coletas Em campo foi delimitada uma área de 100 m² com as estacas, sendo que cada ponto foi georeferenciado com GPS (Global Position Satélite). Todos os ninhos que se encontravam no interior da área foram numerados, georeferenciados, medidos e fotografados (Quadro 1 e Figura 2). Quadro 1. Datas, número de ninhos coletados e georeferenciamento dos quatro pontos que delimitaram a área de coleta em Campinas, São Paulo. Ponto Data das coletas Número dos Ninhos coletados 1 09/01/ /01/ /01/ Georeferenciamento da área de coleta 23 02'870"S '260"W 23 02'803"S '590"W 23 02'117"S '388"W 6/01/ '125"S 29/01/ '039"W Total 20 dias m² Figura 2: Registro fotográfico de três ninhos coletados (ninhos 43, 44 e 45) contendo número, data e georeferenciamento, em Campinas, São Paulo (Foto: Mahyara Senci). foram autorizadas junto ao IBAMA através da licença ICMBIO/SISBIO nº , de Luciane Kern Junqueira Triagem O material coletado em campo foi triado no Laboratório de Ecologia da Pontifícia Universidade Católicas de Campinas. O conteúdo referente a cada ninho/porção foi despejado separadamente em uma bandeja e, com pincéis e pinças, os insetos presentes foram recolhidos e colocados em uma placa de petri e depois armazenados em vidro do tipo tampa batoque, ambos com álcool 80%. O frasco foi identificado externamente com uma etiqueta contendo o número do ninho e a porção a que se referiu a amostra (superior, média ou inferior) e, internamente, foram colocadas etiquetas de papel vegetal com informações do local, data, coletor, porção e número. Todos os frascos foram armazenados no congelador para posterior identificação dos insetos Planilha Todo o material armazenado em frascos (que estava no congelador) foi retirado e, em placa de petri, sob estereomicroscópio, foi novamente analisado. Como cada porção dos ninhos correspondia aos insetos que estavam armazenados em um único vidro, os insetos foram novamente triados em placa de petri e separados de acordo com a morfologia. O banco de dados (em planilha Excel), foi organizado e armazenado em formato digital, com todos os dados obtidos e observações realizadas Identificação Para a identificação taxonômica foram utilizadas as chaves dicotômicas disponíveis na literatura: [10], [11], [9], [12] e [13]. As identificações foram confirmadas no laboratório de Termitologia do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo. 4. RESULTADO E DISCUSSÃO Foram coletados 113 ninhos na área estudada. Todos os cupins identificados pertencem à família Termitidae, muito diversa no Brasil e América do Sul [9]. Em 41,59% dos ninhos foram encontradas outras espécies de cupins que não Cornitermes cumulans; em 37,16% só foi encontrada a espécie C. cumulans; em 14,15% foram encontrados indivíduos de C. cumulans com algum inquilino e para 7,0% não foi registrada a presença de cupins (Figura 3). Cada ninho foi medido e teve a altura (em relação à linha do solo) e o valor total da circunferência das porções superior, médio e inferior registradas. A seguir todos os ninhos foram quebrados em três porções diferentes e os fragmentos recolhidos e acondicionados separadamente em sacos plásticos, numerados e transportados para o Laboratório de Ecologia da PUC-Campinas. Todas as coletas

3 FREQUÊNCIA (%) Outras espécies de cupins Apenas Cornitermes cumulans C. cumulans com inquilino cupim Sem cupim a b Figura 3. Frequência (%) de ninhos de Cornitermes cumulans com ou sem inquilinos em área de pastagem em Campinas, São Paulo. Nos 16 ninhos de C. cumulans com inquilinos, a subfamília Apicotermitinae foi a mais observada, sendo encontrada em 60% dos murundus. Outros oito gêneros de cupins inquilinos foram identificados (Figura 4 e 5). Os apicotermitíneos foram encontrados cohabitando ninhos de C. cumulans, como únicos inquilinos ou até mesmo dividindo com outras duas espécies inquilinas. Alguns autores relatam a presença de indivíduos da subfamília Apicotermitinae em ninhos de diversos construtores, até mesmo de C. cumulans, convivendo com outros inquilinos além do próprio hospedeiro [14]. e c d f Apicotermitinae 6% 13% 60% Velocitermes sp. Apicotermitinae e Embiratermes sp. Spinitermes sp. e Silvestritermes euamignathus Labiotermes longilabius, Velocitermes sp. e Apicotermitinae Orthognathotermes e Apicotermotinae Figura 4: Cupins inquilinos de Cornitermes cumulans encontrados em uma área de pastagem em Campinas, São Paulo g Figura 5: Espécies de cupins encontradas coabitando ninhos epígeos em área de pastagem em Campinas, São Paulo: a) Cornitermes cumulans; b) Embiratermes sp.; c) Spinitermes sp.; d) Silvestritermes euamignathus; e) Velocitermes sp.; f) Labiotermes longilabius; g) Orthognathotermes mirim; h) Cyrilliotermes sp. (Fotos: Mahyara Senci). Cupins do gênero Embiratermes sp. também foram encontrados, mas em apenas um ninho de C. cumulans, convivendo com outros inquilinos Apicotermitinae. Espécies desse gênero já foram relatadas co-habitando ninhos de Cornitermes sp. e de Labiotermes sp., bem como convivendo com os demais inquilinos [15] O gênero Embiratermes é comum no Brasil, com exceção da região Sul e alimenta-se de matéria orgânica em decomposição [9]. Spinitermes é um gênero costumeiramente encontrado na América do Sul, ocorrendo da h

4 Amazônia até o Sudeste, em diversos tipos de habitat, no solo ou dentro de ninhos de outras espécies, alimentando-se de matéria orgânica em decomposição [15,9]. Esse gênero muitas vezes vive como inquilino em murundus de Cornitermes [15,6]. No presente trabalho, Spinitermes sp. foi encontrado com outro inquilino da espécie Silvestritermes euamignathus, ambos em um ninho de C. cumulans. Os indivíduos da espécie Silvestritermes euamignathus são construtores de ninhos epígeos e/ou subterrâneos [14,9], mas também são encontrados co-habitando ninhos de outros cupins [6]. Essa espécie é comum no cerrado e alimenta-se de madeira podre e de matéria orgânica em decomposição [9]. Cupins do gênero Velocitermes sp. foram encontrados em três ninhos de C. cumulans, mas apenas em um montículo estavam com outros dois inquilinos (Apicotermitinae e Labiotermes longilabius). Ocorrem no cerrado do Brasil Central e Sudeste, até mesmo em savanas Amazônicas; se alimentam de gramíneas que forrageiam durante a noite ou dia; são também construtores de ninhos subterrâneos ou epígeos muito baixos; os soldados podem ser trimórficos [9]. Indivíduos de Labiotermes longilabius foram registrados no murundu de C. cumulans, juntamente com Apicotermitinae e Velocitermes sp.. Esses cupins são endêmicos da América do Sul e podem viver no cerrado e em florestas úmidas [15,9]. Alimentam-se de madeira em decomposição e geralmente constroem o ninho nos espaços que se formam na madeira destruída [6]. Também ingerem solo e algumas espécies possuem ninhos totalmente subterrâneos [15,9]. Essa espécie também pode ser encontrada ocupando o ninho de outros cupins [15,6]. Outra espécie encontrada co-habitando ninho de C. cumulans foi Orthognathotermes mirim. É uma espécie neotropical endêmica, com ampla distribuição no território brasileiro e pode ocorrer em montículos construídos por outras espécies [9,12]. Sugere-se que se alimentem do húmus das galerias subterrâneas [15,14]. Nesse gênero não existe a presença do nasuto, nem da glândula frontal, mas pode-se notar uma mandíbula muito desenvolvida, bem como o ocelo acima das antenas [11,12]. O ninho, quando epígeo, é pequeno e coberto por grama [14] (Figura 6). No ninho coletado também foi notada a presença de Apicotermitinae. Figura 6. Registro fotográfico de ninhos de Orthognathotermes mirim em campo tipo pastagem em Campinas, São Paulo (Foto: Mahyara Senci). O ultimo gênero observado vivendo no ninho de C. cumulans, juntamente com a subfamília Apicotermitinae foi Cyrilliotermes sp. O gênero Cyrilliotermes ocorre na América do Sul, na Amazônia e no Cerrado, vivendo no solo ou em ninhos de outros cupins e alimentando-se de húmus [9]. Espécies abundantes tais como C. cumulans, apresentam grande variedade de coexistência em seus ninhos [16,17] (Figura 7). Nesta pesquisa, as porções dos ninhos foram delimitadas, pois pouco se sabe sobre o local em que os termitófilos e os inquilinos cupins se encontram tem relação com sua interação com os hospedeiros ocorrem. Nos ninhos amostrados pode-se notar que, dependendo da porção do ninho encontrava-se a espécie de cupim inquilina, bem como formigas, estando a primeira geralmente nas porções superiores e a ultima nas porções mais inferiores e próximas a parede externa do ninho. Já foi relatado que nem sempre os inquilinos são encontrados no ninho inteiro, podendo apenas ocupar uma pequena porção do murundu [16]. Figura 7. Ninhos de C. cumulans coletados em terreno do tipo pastagem em Campinas, São Paulo (Foto: Mahyara Senci). Durante o período de coleta em campo foi possível observar aspectos de interação entre os cupins e entre os cupins e termitófilos. Em vários ninhos foi grande a presença de aranhas, que mantinham galerias tomadas de teia, mas sem nenhum resto de cupim preso. Besouros, baratas, lesmas e minhocas

5 também foram encontrados em alguns ninhos coletados. AGRADECIMENTOS Gratificação a Pontifícia Universidade Católica de Campinas pela bolsa concedida e ao laboratório de Termitologia do Museu da Universidade de São Paulo pela prestação servida, conferindo as amostras coletadas. REFERÊNCIAS [1] BRUSCA, R. C.;BRUSCA G. J. (2007). Filo Arthropoda: Os Hexapodas (Insetos e Formas Aparentadas). Invertebrados. 2.ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. [2] CONSTANTINO, R.; ACIOLI, A.N.S. (2006). Termite Diversity in Brazil, In MOREIRA, F.M.S,SIQUEIRA, J.O, BRUSSAARD, L. (org.). Soil Biodiversity in Amazonian and other Brazilian Ecosystems. Wallingford: CABI publishing. p [3] FERREIRA, E. V. O.; MARTINS, V.; JUNIOR, A. V. I.; GIASSONU, E.; NASCIMENTO, P. C. (2011). Ação dos térmitas no solo. Ciência Rural, Santa Maria, v.41, n.5, p [4] MARICONI, F. A. M.; GALAN, V. B.; ROCHA, M. T.; MAULE, R. F.; PASSOS, H. R.; SILVA, R. A. A. (1994). Ensaios de combate ao cupim de monte Cornitermes cumulans (Kollar: 1832) (Isoptera: Termitidae). Sci. Agric., Piracicaba, 51(3): [5] BANDEIRA, A. G. (1985). Cupinzeiros como fonte de nutrientes em solos pobres da Amazônia. Museu Paraense, v.2, n.1, p [6] BANDEIRA, A. G.; MACAMBIRA, M. L. J. (1988). Térmitas de Carajás, estado do Pará, Brasil: Composição faunística, distribuição e hábito alimentar. Ser. Zool., museu do Pará, v.4, n.2. [7] DIEHL, E.; JUNQUEIRA, L. K.; BERTI-FILHO, E. (2005). Ant and termite mound coinhabitants in thewetlands of santo antonio da patrulha, rio grande do sul, Brazil. Braz. J. Biol., 65(3): [8] PRINGLE, R. M.; DOAK, D. F.; BRODY, A. K.; JOCQUÉ, R.; PALMER, T. M. (2010). Spatialpatternenhancesecosystemfunctioning in na AfricanSavanna. PlosBiology. v.8, n.5, p [9] CONSTANTINO, R. (1999). Chave ilustrada para identificação dos gêneros de cupins (insecta: isoptera) que ocorrem no Brasil. São Paulo: Papéis avulsos de zoologia, v.40, n.25, p [10] EMERSON, A. E. (1952). The Neotropical Genera Procornitermes and Cornitermes (Isoptera, Termitidae). Bulletin of the American Museum of Natural History, New York, USA, v. 99, n. 8. [11] CONTANTINO, R. (1995). Revision of the Neotropical Termite Genus Syntermes Holmgren (Isoptera: Termitidae). The University of Kansas Science Bulletin, Kansas, USA, v. 55, n. 13, p [12] ROCHA, M. M.; CANCELLO, E. M. (2009). Revision of the Neotropical termite genus Orthognathotermes Holmgren (Isoptera: Termitidae: Termitinae). Zootaxa, São Paulo- Sp, p [13] ROCHA, M. M.; CANCELLO, E. M.; CUEZZO, C. (2011). A new genus and species of mandibulate nasute térmite (Isoptera, Termitidae, Syntermitinae) from Brazil. Zookeys, [s.i.], p [14] NEGRET, H. R. C.; REDFORD, K. H. (1982). The biology of nine termite species (Isoptera: Termitidae) from the cerrado of central Brazil. Psyche. v. 89, p [15] MATHEWS, A. G. A. (1977). Studies on Termites from the Mato Grosso State, Brazil. Rio de Janeiro, RJ: Academia Brasileira de Ciências. [16] ROSA, C. S. (2008). Interações entre cupins (Insecta: Isoptera) e termitófilos. Minas Gerais: Universidade Federal de Viçosa. [17] OSTER, G. F.; WILSON, E. O. (1978). Caste and ecology in the social insects. New Jersey: Princeton University Press.