Identificação Molecular de uma Mutação no Gene XLRS1 numa Família Portuguesa com Retinosquisis Juvenil X-Recessiva
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- Rafaela Fortunato Neiva
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1 Identificação Acta Oftalmológica Molecular 13; 37-42, de uma 2003 Mutação no Gene XLRS1 numa Família Portuguesa com Retinosquisis Juvenil X-Recessiva 37 Identificação Molecular de uma Mutação no Gene XLRS1 numa Família Portuguesa com Retinosquisis Juvenil X-Recessiva Carla Teixeira 1, Amândio Rocha-Sousa 2, Elisete Brandão 3, F. Falcão-Reis 4 Retinosquisis juvenil é uma degenerescência vitreo-retiniana em que existe clivagem das camadas superficiais da retina com hereditariedade ligada ao cromossoma X. O gene da doença (XLRS1) foi identificado em 1997 e já estão descritas várias mutações. Os autores descrevem os casos clínicos de dois irmãos, de 15 e 9 anos de idade, com esquisis retiniana periférica e perda de visão, submetidos a cirurgia por descolamento de retina há alguns anos. Para além do exame clínico foram efectuados: retinografia, angiografia, electrorretinograma e potenciais evocados visuais (ERG e PEVP segundo protocolo ISCEV), tomografia óptica coerente (OCT) e estudo genético molecular. Ambos apresentam alterações fundoscópicas sugestivas desta distrofia vitreo-retiniana. Apenas no irmão mais novo foi observada, posteriormente, esquisis foveal na fundoscopia. O ERG apresenta, em ambos os casos, uma diminuição da relação onda b/a (<1) e relativa manutenção da amplitude da onda a (ERG com padrão electronegativo). Face à apresentação clínica e à presença de um ERG electronegativo a hipótese diagnóstica mais provável foi retinosquisis ligada ao cromossoma X. No estudo molecular foi identificada uma mutação no exão 6 do gene XLRS (608C>T). Nas distrofias vitreo-retinianas observa-se uma sobreposição clínica e fundoscópica, desempenhando o ERG um papel crucial para o estabelecimento do diagnóstico. É importante complementar o exame oftalmológico com exames electrofisiológicos e estudo genético, em indivíduos do sexo masculino com patologia vítreo-retiniana hereditária de etiologia desconhecida e estabelecer o diagnóstico precoce da doença. Palavras-chave ERG electronegativo, retinosquisis juvenil X-recessiva, doenças vitreo-retinianas hereditárias, Consórcio Retinosquisis (mutações no exão 6) INTRODUÇÃO Retinosquisis juvenil é uma distrofia vitreo-retiniana bilateral pouco frequente, que foi descrita por Haas, em ,2 É uma doença recessiva, ligada ao braço curto do cromossoma X (Xp22). O gene XLRS1 expressa-se apenas na retina e, quase exclusivamente, em indivíduos do sexo masculino (existe um caso descrito de uma doente do sexo feminino com história familiar de consanguinidade). 3 Histopatologicamente, verifica-se existir uma clivagem na camada de fibras nervosas com o aparecimento de pequenos cistos que podem coalescer e romper e, frequentemente, com atrofia da 1 Interna Complementar do Serviço de Oftalmologia do H. S. João Porto 2 Assistente Hospitalar do Serviço de Oftalmologia do H. S. João P orto Assistente Convidado de Fisiologia a 40% da Faculdade de Medicina do Porto 3 Assistente Hospitalar Graduada do Serviço de Oftalmologia do H. S. João P orto 4 Director do Serviço de Oftalmologia do H. S. João e Professor da Faculdade de Medicina do Porto referida camada. Inicialmente pensava-se que esta alteração era provocada por um defeito nas células de Müller 3,4,5, mas os estudos mais recentes apoiam a hipótese de se tratar de um defeito primário dos fotorreceptores e células bipolares (que são as células que expressam a retinosquisina). 6,7 O diagnóstico é, geralmente, feito na idade escolar (idade média - 7 anos). 3,4 As manifestações clínicas da doença podem variar, incluindo: hipovisão, estrabismo, nistagmo, retinosquisis periférica (em 50% dos doentes), esquisis foveal (em 100% dos casos), véus vítreos e alterações pigmentares, em cobre martelado, da retina periférica. Descrevemos os casos clínicos de dois irmãos com apresentação atípica da doença e cujo diagnóstico foi realizado pelo electrorretinograma e, posteriormente, confirmado pelo estudo genético. CASOS CLÍNICOS Apresentamos o caso de dois irmãos sem história familiar de doença ocular (Fig. 1).
2 38 de silicone OD e indentação circular profiláctica OE. Os resultados do estudo electrofisiológico revelaram normalidade no electroculograma (EOG) índice de Arden: OD 2,00 e OE 2,33; e um padrão electronegativo no ERG (Fig. 3). Foi estabelecido o diagnóstico de retinosquisis juvenil associada ao cromossoma X. Actualmente, apresenta acuidade visual OD 20/80 com + 8,00 e OE 20/80 com + 2,00. Caso 1 RMGV, sexo masculino, 15 anos de idade. Aos 8 anos foi enviado ao serviço de urgência por diminuição da acuidade visual bilateral (OD < 20/400 com + 5,00 + 1,25 x 180º, OE 20/100 com + 5,50), com agravamento OD após traumatismo. Apresentava endotropia OE, nistagmo rotatório e descolamento de retina no OD e foi submetido a cirurgia com colocação de uma indentação circular. Após a cirurgia, o traçado do electrorretinograma (ERG) realizado com eléctrodos palpebrais mostrava ausência de ambas as ondas (a e b). Aos 3 meses a retina mantinha-se reaplicada, apresentava véus vítreos e retinosquisis periférica. Mediante o quadro clínico foram avaliados os pais (sem alterações na fundoscopia) e o irmão mais novo (descrito em seguida). Após uma perda de seguimento de 5 anos, regressou à consulta. Apresentava acuidade visual OD 20/70 com + 2,00 + 2,50 x 180º, OE 20/ ,00 + 0,50 x 140º e alterações fundoscópica compatíveis com uma distrofia vítreo-retiniana: retinosquisis inferotemporal OD, véus vítreos, alterações pigmentares marcadas da mácula ODE, periferia em cobre martelado, sem esquisis macular (Fig. 2). Fig. 1 Árvore genealógica dos doentes. Carla Teixeira, Amândio Rocha-Sousa, Elisete Brandão, F. Falcão-Reis POTENCIAIS OSCILATÓRIOS (OD e OE) Fig. 3 ERG caso 1 com demonstração do ERG electronegativo (seta). Caso 2 Fig. 2 Aspectos fundoscópicos caso 1. Foi observada a avó e um tio materno (sem alterações relevantes), solicitada uma angiografia fluoresceínica (que não revelou alterações) e o estudo electrofisiológico. Entretanto recorreu ao serviço de urgência por novo descolamento OD. Foi submetido a vitrectomia e tamponamento com óleo NRGV, sexo masculino, 9 anos de idade. Avaliado na consulta de Genética Ocular aos 3 anos de idade: apresentava alterações pigmentares maculares e periféricas em ODE e retinosquisis periférica no OD. Após 5 anos (perda de seguimento) foi reavaliado: apresentava endotropia OE, nistagmo, retinosquisis periférica OE e suspeita (não confirma-
3 Identificação Molecular de uma Mutação no Gene XLRS1 numa Família Portuguesa com Retinosquisis Juvenil X-Recessiva 39 da) de esquisis foveal OD. O estudo electrofisiológico revelou: PEV pattern normal OD e anormal OE e ERG flash sem aparente padrão electronegativo ODE. Entretanto recorreu ao serviço de urgência por diminuição da acuidade visual OE, após traumatismo: hemovítreo e descolamento de retina. Foi submetido a indentação circular OE. Um ano após a cirurgia, a acuidade visual era OD 20/50 com + 2,00 + 0,75 x 180º, OE 20/80 com + 3,50 + 0,50 x 70º), o segmento anterior era normal e no fundo ocular apresentava véus vítreos e retinosquisis periférica em ODE, sem esquisis foveal. Após a conclusão do pós-operatório e de se ter estabelecido o diagnóstico de retinosquisis juvenil X-recessiva (por electrofisiologia) no irmão, foi efectuado um estudo electrofisiológico que revelou um padrão electronegativo no ERG (Fig. 4) sendo o EOG normal (índice de Arden: OD 2,31 e OE 1,80). Cerca de 6 meses depois, a criança apresentava acuidade visual OD 20/60 com + 2,00 + 1,50 x 180º e OE 20/400 com + 4,50 + 0,50 x 130º e, na fundoscopia, retinosquisis inferotemporal OE, véus vítreos, esquisis foveal OD e alterações pigmentares maculares OE (Fig. 5). A tomografia óptica coerente realizada posteriormente demonstrou o plano de clivagem da esquisis foveal (Fig. 6). Fig. 5 Aspectos fundoscópicos caso 2. POTENCIAIS OSCILATÓRIOS (OD e OE) Fig. 4 ERG caso 2 com demonstração do ERG electronegativo (seta). Fig. 6 OCT caso 2: esquisis foveal in vivo. Foi solicitado o estudo genético destes dois irmãos para o Departamento de Patologia e Genética Médica do Hospital de Addenbrooke, na Universidade de Cambridge (Drª Dorothy Trump): foi identificado, pelo método de amplificação por PCR (polymerase chain reaction), uma mutação no exão 6 do gene XLRS (608C>T). Esta mutação é responsável pela substituição de uma prolina por uma leucina no codão 203 da retinosquisina.
4 40 Carla Teixeira, Amândio Rocha-Sousa, Elisete Brandão, F. Falcão-Reis DISCUSSÃO A prevalência da retinosquisis juvenil X-recessiva varia entre 1/5000 e 1/ ,9 Desde a primeira descrição clínica em 1898, vários autores relataram casos fenotipicamente diferentes. Embora seja uma doença congénita, os sintomas (défice visual, estrabismo e nistagmo) aparecem por volta dos 4 a 8 anos de idade. No caso 1, a primeira avaliação oftalmológica foi aos 8 anos de idade por agravamento súbito da acuidade visual provocado por uma complicação da doença (descolamento de retina). No caso do irmão mais novo os sinais e sintomas da doença foram detectados mais precocemente (3 anos de idade). A sintomatologia anteriormente apresentada pelas crianças (baixa visão, nistagmo e estrabismo) não foi valorizada pelos pais. A diminuição da acuidade visual pode ser acentuada (20/50 a 20/100), variando entre percepção luminosa e 20/25. A deterioração visual progride durante as duas primeiras décadas de vida. Após a puberdade, a doença progride mais lentamente ou mantém-se estacionária, até à 5ª ou 6ª décadas. Pelos 40 a 50 anos, verifica-se um défice visual adicional atribuível a degenerescência macular. 8 Nos nossos doentes verificou-se uma deterioração visual precoce. Os erros refractivos, o estrabismo e as complicações da doença contribuíram para a manutenção de uma acuidade visual relativamente baixa: no irmão mais velho, OD 20/80 com +8,00 (silicone intra-ocular) e OE 20/80 com +2,00 (endotropia OE); no mais novo, OD 20/60 com ,50 x 180º e OE 20/400 com +4,50 +0,50 x 130º (endotropia OE). As alterações maculares parecem estar presentes em todos os doentes: nos jovens, a mácula apresenta uma formação cística estrelada típica (esquisis foveal); nos mais velhos predominam as alterações atróficas não-específicas. A esquisis foveal pode ser difícil de detectar, o que leva ao não- -diagnóstico de alguns casos. Além disso, esta manifestação fundoscópica pode surgir noutras patologias (síndrome de Goldmann-Favre, distrofia cone-bastonete). 10 O plano de clivagem pode ser avaliado pela tomografia óptica coerente (OCT), permitindo imagens da esquisis foveal in vivo (Fig. 6), mesmo que não seja evidente na fundoscopia (a retinosquisis aparece na imagem de OCT como uma separação da retina neurossensorial com uma camada interna descolada e uma camada externa, com moderada reflectividade, sobre o epitélio pigmentado da retina, com maior reflectividade; assim sendo a margem da camada interna é maldefinida e existe tecido colunar a ligar ambas as camadas da esquisis). 11,12 A avaliação macular nos nossos doentes, só tardiamente, revelou a presença de esquisis foveal, confirmada pelas imagens da tomografia óptica. Algumas das características periféricas da doença são: véus vítreos, embainhamento perivascular, exsudados subretinianos, linhas de demarcação pigmentadas e retinosquisis periférica inferotemporal (50%). Os nossos doentes apresentavam retinosquisis inferotemporal, véus vítreos, linhas de demarcação e alterações pigmentares em cobre martelado. As complicações mais importantes que surgem nos doentes são os descolamentos de retina (10-20%) e os hemovítreos (5-20%). Os nossos doentes apresentaram estas complicações, precocemente. Optou-se pelo tratamento cirúrgico dos descolamentos de retina: no caso 1 o descolamento foi inicialmente tratado com a colocação de uma indentação circular mas foi necessário proceder a vitrectomia e tamponamento com óleo de silicone para correcção do novo descolamento, também se decidiu fazer uma cirurgia profiláctica do olho contralateral colocando uma indentação circular; no caso 2 o descolamento de retina foi tratado com sucesso com uma indentação circular. O tratamento destas complicações é controverso: a tentativa de aplanar a retinosquisis periférica com fotocoagulação laser leva a um aumento da incidência de descolamentos de retina; a indentação escleral dos descolamentos periféricos apresenta resultados variáveis; a vitrectomia com tamponamento interno parece ser a técnica com melhores resultados. 10 É uma doença bilateral e a sua progressão pode variar entre doentes e até no mesmo doente. O fenótipo da retinosquisis juvenil é específico mas apresenta um espectro amplo que pode ser, clinicamente, confuso. Uma apresentação atípica de retinosquisis juvenil pode dificultar o diagnóstico, especialmente se não existe história familiar da doença. Um cuidadoso estudo electrofisiológico pode ser essencial para o estabelecer, como aconteceu nos dois casos descritos. O electrorretinograma (ERG Quadro 1) é muito importante no diagnóstico da doença. Os achados electrorretinográficos sugeriam que o defeito primário se situava a nível das células de Müller (as principais células gliais da retina) 8, mas este conceito está em revisão mediante novos achados histológicos (pensa-se que a onda b pode ser gerada directamente pela despolarização das células bipolares e pelas alterações dos gradientes eléctricos de K + nas células de Müller). 6,7 O ERG escotópico é mais frequentemente afectado que o ERG fotópico: a onda a apresenta uma amplitude normal ou quase-normal, e a amplitude da onda b está muito reduzida (ERG com padrão electronegativo). Mas o ERG pode estar normal (existe um caso descrito na literatura de um jovem de 13 anos com diagnóstico genético da doença que apresenta uma preservação da onda b no ERG). 13 Nos nossos casos,
5 Identificação Molecular de uma Mutação no Gene XLRS1 numa Família Portuguesa com Retinosquisis Juvenil X-Recessiva 41 Potenciais Oscilatórios Quadro I ERG Flash normal (protocolo ISCEV). X-linked juvenile retinosquisis is an hereditary vitreoretinal degeneration which has histologically a separation of superficial retinal layers. XLRS gene was identified in 1997 and it has many mutations described in the literature. The authors describe the clinical cases of two male brothers (15 and 9 years-old) with peripheral retinal schisis and loss of vision that had been submitted to retinal detachment surgery, some years ago. Their clinical examination included general ophthalmic examination, colour fundus photography, fluorescein angiogram, full field electroretinogram (ISCEV standard), optical coherence tomography (OCT) and pattern visual evoked potential (ISCEV standard). Both patients presented funduscopic manifestations of a vitreoretinal degeneration. They have been referred to clinics because peripheral schisis and retinal detachment. The electroretinogram showed a negative pattern. Foveal schisis was observed later in the younger brother. Molecular study confirmed the diagnosis, it was identified a mutation in exon 6 (608C>T). Juvenile retinoschisis shows a wide variability in the phenotype between patients. Electroretinogram findings provide an useful clinical exam to estabo aparecimento de um ERG electronegativo (onda a com amplitude normal e onda b muito diminuída) levou ao diagnóstico de suspeição da doença. Os potenciais oscilatórios, gerados pelos interneurónios da retina interna podem estar reduzidos. O electroculograma (EOG) é normal (ocasionalmente pode ser subnormal nos doentes com extenso envolvimento do epitélio pigmentado da retina). 2 Identificado em 1997, o gene da retinosquisis juvenil (gene XLRS1) localiza-se no braço curto do cromossoma X (Xp22.2) e expressa-se apenas nas células retinianas. 14 Tem 6 exões (Fig. 7) e localiza-se entre os marcadores DXS418 e DXS999. Uma mutação neste gene leva a um defeito estrutural dos fotorreceptores e das células bipolares que é responsável por alterações císticas e atróficas na camada de fibras nervosas. O gene XLRS1 expressa-se nos fotorreceptores da retina externa e nas células bipolares da retina interna sob a forma de um complexo proteico oligomérico dissulfurado com 224 aminoácidos (a retinosquisina). Este complexo, pertencente a um ERG Flicker Fig. 7 Mutações no gene XLRS1 (referência 7). grupo de proteínas com um domínio discóide característico, associa-se à superfície das células referidas, funcionando como uma proteína de adesão celular que mantém a integridade da retina central e periférica. 15,16,17 Já foram descritas várias mutações no gene XLRS1. 9,18-22 Nos dois casos apresentados foi identificada uma mutação no exão 6 do gene XLRS (608C>T transição de uma citosina por uma timina na posição 608 do DNA), responsável pela substituição de uma prolina por uma leucina no codão 203 (Pro203Leu) da retinosquisina. Esta troca de aminoácidos afecta profundamente a função da proteína. 9,21 Como a aparência fundoscópica da retinosquisis juvenil X-recessiva é variável, é importante complementar o exame oftalmológico com o ERG, em doentes do sexo masculino com défice visual. A combinação do ERG e da genética molecular torna o diagnóstico possível, mais precocemente, no curso da doença. A possibilidade de identificar as portadoras por genética molecular pode ser muito importante, pois as mulheres atingem a idade de procriar antes da detecção das alterações electrorretinográficas. O aconselhamento genético às famílias é melhorado com o desenvolvimento de testes mais rápidos e credíveis. SUMMARY
6 42 Carla Teixeira, Amândio Rocha-Sousa, Elisete Brandão, F. Falcão-Reis lish the diagnosis. It is important to complement the ophthalmologic examination with electroretinogram and a molecular study in males with visual an inherited vitreoretinal disease disturbance of unknown aetiology, to determine earlier diagnosis in the course of the disease. Key words Negative ERG, X-linked juvenil retinosquisis, hereditary vitreoretinal disease, Retinoschisis Consortium (exon 6 mutations) BIBLIOGRAFIA 1. Schubert HD, Tasman W. Vitreoretinal dystrophies. In Duane s Ophthalmology on CD-ROM edition. Philadelphia: Lippincott-Raven Publishers, Castro-Correia J et al. Retinosquisis juvenil. In: Sociedade Portuguesa de Oftalmologia, eds. Clínica das doenças hereditárias da mácula, retina e coroideia. Porto: SPO, 1996: Edwards AO, Robertson JE. Hereditary vitreoretinal degenerations. In: Ryan, ed. Retina. St. Louis: CV Mosby, 2000: George ND, Yates JR, Bradshaw K, Moore AT: Infantile presentation of X linked retinoschisis. Br J Ophthalmol 79: , Castro-Correia J et al. Electrofisiologia ocular. In: Sociedade Portuguesa de Oftalmologia, eds. Clínica das doenças hereditárias da mácula, retina e coroideia. Porto: SPO, 1996: Grayson C, Reid SN, Ellis JA, Rutherford A, Sowden JC, Yates JR, Farber DB, Trump D. Retinoschisin, the X-linked retinosquisis protein, is a secreted photoreceptor protein, and is expressed and released by Weri-Rb1 cells. Hum Mol Genet 9: , Molday LL, Hicks D, Sauer CG, Weber BH, Molday RS. Expression of X-linked retnoschisis protein RS1 in photoreceptor and bipolar cells. Invest Ophthalmol Vis Sci 42: , Eksandh LC, Ponjavic V, Ayyagari R, Bingham EL, Hiriyanna KT, Andrèasson S, Ehinger B, Sieving PA. Phenotypic expression of juvenile X-linked retinoschisis in swedish families with different mutations in the XLRS1 gene. Arch Ophthalmol 118: , The Retinoschisis Consortium. Functional implications of the spectrum of mutations found in 234 cases with X-linked juvenile retinoschisis (XLRS). Hum Mol Genet 7: , George ND, Yates JR, Bradshaw K, Moore AT. Clinical features in affected males with X-linked retinoschisis. Arch Ophthalmol 114: , Stanga PE, Chong NH, Reck AC, Hardcastle AJ, Holder GE. Optical coherence tomography and electrophysiology in X-linked juvenile retinoschisis associated with a novel mutation in the XLRS1 gene. Retina 21: 78-80, Ip M, Garza-Karren C, Duker JS, Reichel E, Swartz JC, Amirikia A, Puliafito CA. Differentiation of degenerative retinoschisis from retinal detachment using optical coherence tomography. Ophthalmology 106: , Sieving PA, Bingham EL, Kemp J, Richards J, Hiriyanna K. Juvenile X-linked retinoschisis from XLRS1 Arg213Trp mutation with preservation of the electroretinogram scotopic b-wave. Am J Ophthalmol 128: , Sauer CG, Gehrig A, Warneke-Wittstock R, Marquardt A, Ewing CC, Gibson A, Lorenz B, Weber BH. Positional cloning of the gene associated with X-linked juvenile retinoschisis. Nat Genet 17: , Vogel WF. Discoidin domain receptors: structural relations and functional implications. FASEB J, 13: S77-S82, Weber BH, Schrewe H, Molday LL, Gehrig A, White K, Seeliger M, Jaissle GB, Friedburg C, Tamm E, Molday RS. Inactivation of the murine X-linked juvenile retinoschisis in retinal cell layer organization and synaptic structure. Proc Natl Acad Sci 99: , Curat CA, Eck M, Dervillez X, Vogel WF. Mapping of epitopes in discoidin domain receptor 1 critical for collagen binding. J Biol Chem 49: , Park JH, Ott SH, Wang X, Appukuttan B, Patel R, Boemel GB, Stout JT. Clinical phenotype associated with the Arg 141 Nis mutation in the X-linked retinochisis gene. Arch Ophthalmol 118: 127-9, Huopaniemi L, Rantala A, Forsius H, Somer M, Chapelle A, Alitalo T. Three widespread founder mutations contribute to high incidence of X-linked juvenile retinoschisis in Finland. E J Human Genet 7: , Nakamura M, Ito S, Terasaki H, Miyake Y. Japanese X-linked juvenil retinoschisis: conflict of phenotype and genotype with novel mutations in XLRS1 gene. Arch Ophthalmol 119: , Gehrig A, Webwe BH, Lorenz B, Andrassi M. First molecular evidence for a de novo mutation in RS1 (XLRS1) associated with X-linked juvenil retinoschisis. J Med Genet 36: 932-4, Hamel CP, Griffoin JM, Bazalgette C, Lasquellec L, Duval PA, Bareil C, Beaufrère L, Bonnet S, Eliaou C et al. Génétique moléculaire des rétnipathies pigmentaires: identification de mutations des gènes CHM, RDS, RHO, RPE65, USH2A et XLRS1. J Fr Ophthalmol 23: , 2000.
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