UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE EWERTON CALIXTO DA SILVA

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1 UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE EWERTON CALIXTO DA SILVA VARIAÇÃO SAZONAL E MUDANÇAS AMBIENTAIS AFETANDO A ABUNDÂNCIA DO TERCEIRO NÍVEL TRÓFICO EM UM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA EM PARNAMIRIM/RN Natal/RN 2015

2 EWERTON CALIXTO DA SILVA VARIAÇÃO SAZONAL E MUDANÇAS AMBIENTAIS AFETANDO A ABUNDÂNCIA DO TERCEIRO NÍVEL TRÓFICO EM UM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA EM PARNAMIRIM/RN Trabalho de Conclusão de Curso apresentada à Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para obtenção do título de graduação em Ecologia. Orientadora: Prof. Dra. Adriana Monteiro de Almeida. Natal/RN 2015

3 EWERTON CALIXTO DA SILVA VARIAÇÃO SAZONAL E MUDANÇAS AMBIENTAIS AFETANDO A ABUNDÂNCIA DO TERCEIRO NÍVEL TRÓFICO EM UM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA EM PARNAMIRIM/RN Trabalho de Conclusão de Curso apresentada à Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para obtenção do título de graduação em Ecologia. Orientadora: Prof. Dra. Adriana Monteiro de Almeida. Aprovado em / / Orientadora Prof. Dra. Adriana Monteiro de Almeida Universidade Federal do Rio Grande do Norte 1 Examinador Prof. Dr. Gilberto Corso Universidade Federal do Rio Grande do Norte 2 Examinador M. a Vanessa Rodrigues de Morais Universidade Federal do Rio Grande do Norte

4 AGRADECIMENTOS Primeiramente gostaria de agradecer a minha família, principalmente à minha avó por sempre acreditar e me lembrar que sou capaz de fazer o que eu quiser, ao meu tio Naldo por sempre me aconselhar. Também gostaria de agradecer a EMPARN por possibilitar que tivéssemos permissão para acessar o local de estudo, à minha orientadora Adriana Monteiro por ter me orientado da melhor forma possível e pela paciência e aos professores da disciplina de seminários, Liana, Rosemberg e Marília que sempre se mostraram solícitos para responder as duvidas fora ou em sala de aula. Gostaria também de agradecer as minhas amigas Rebeca e Anne por terem me ajudado com relação a algumas dúvidas pertinentes a minha monografia e por sempre estarem disponíveis para conversarem. E aos amigos que participaram junto comigo do projeto, Rebeca, Williane, Tiara, Fernando e Raphael e ao Victor por mesmo não pertencendo ao projeto, ter nos ajudado bastante ao participar das coletas. Muito obrigado a todos vocês, de coração!

5 RESUMO A sazonalidade é capaz de agir na abundância de insetos. É observada uma oscilação na abundância de herbívoros em locais com sazonalidade bem marcada, com uma baixa abundância no período seco e uma abundância elevada no período chuvoso. Não há trabalhos envolvendo sazonalidade e diferenças dentre os ambiente na Mata do Jiqui, sendo esse trabalho importante, pois serve de arcabouço para futuros trabalhos. Em um fragmento de Mata Atlântica, buscamos verificar e analisar de que forma os parasitóides estão interagindo com os herbívoros e plantas hospedeiras, como eles respondem frente à sazonalidade e aos diferentes ambientes mensalmente durante seis anos de estudo ( ). O ambiente foi dividido em três áreas diferentes com características distintas: borda da mata (BM), centro da mata (CM) e margem do rio (MR). Foram dispostos transectos de 100m por 2m de largura e em cada transecto, as lagartas associadas as suas plantas hospedeiras eram capturadas e levadas ao laboratório para a obtenção de adultos. A partir da confecção de um gráfico ombrotérmico foram identificados os meses secos e chuvosos no período de estudo. No ambiente estudado houve uma maior abundância de amostras de lepidóptera e consequentemente de seus parasitóides no ambiente de borda da mata, quando comparado com o centro da mata e a margem do rio. As análises mostraram que não houve diferença significativa das Ordens Hymenoptera e Diptera dentre os ambientes, com exceção das superfamílias Chalcidoidea e Ichneumonidea que tiveram as suas abundâncias maiores que o esperado no ambiente de borda e centro da mata respectivamente. Em relação à sazonalidade também não houve diferença significativa entre as Ordens durante a época seca e chuvosa. É importante que outros estudos sejam realizados em áreas de Mata Atlântica de maior porte para que seja possível observar se o mesmo padrão acontece. Palavras-chave: Herbivoria. Parasitóide. Sazonalidade.

6 ABSTRACT Seasonality is able to act in the abundance of insects. In general, herbivorous insects present a variation in abundance in seasonal places, with higher abundance in the wet season and less abundance in the dry season. There are not studies about seasonality and environmental differences in this area, so other studies can use it for information. In a fragment in the Atlantic Forest, we investigated, to check and analyze how the parasitoids are interacting with their herbivorous insects, host plants, seasonality and the different habitats types for a six years period ( ). The study area was divided in three different habitats: forest edge (FE), forest center (FC) and riverside (RS), because each habitat has different characteristics. Transects were placed with 100m x 2m wide. In each transect the caterpillars associated with their host plant were captured and then the samples were coded. It was created an ombrothermic diagram to discover the dry and wet seasons. Forest edge (FE) obtained most Lepidoptera and parasitoids samples. Analysis showed no significant difference between Hymenoptera and Diptera Orders among the different habitats, except the superfamily Chalcidoidea, their abundance were higher than expected at Forest edge (FE). In relation to the seasonality the analysis also showed no significant difference between Hymenoptera and Diptera Orders in the dry and wet seasons. It is important that others studies be conducted in larger Atlantic Forest areas to investigate if this same pattern happens. Key-words: Herbivory. Parasitoid. Seasonality.

7 Introdução O que são parasitóides? Parasitóide é um artrópode que se instala em outros insetos, denominados hospedeiros, permanecendo e se alimentado do mesmo até completar o seu ciclo de desenvolvimento. Em seguida ocorre a morte do hospedeiro, necessitando de apenas um único hospedeiro para finalizar o seu desenvolvimento (GODFRAY, 1994). Esses insetos podem depositar um ou mais ovos no interior do seu hospedeiro (DEBACH & ROSEN, 1991). Parasitóides estão presentes principalmente em duas Ordens distintas, Diptera e Hymenoptera, englobando aproximadamente 10% das espécies de insetos (HASSEL, 1978). Em alguns casos, os inimigos naturais para conseguirem encontrar os seus hospedeiros, necessitam de sinais que são originados a partir da planta hospedeira do herbívoro (DE MORAES et al., 2000). Um tipo de pista seria a liberação de compostos voláteis, que são provenientes do metabolismo secundário das plantas, sendo usados na maior parte para a própria defesa (PRICE, 1980). Um exemplo é a espécie de vespas parasitas especialistas Cardiochiles nigriceps que encontravam plantas com o seu hospedeiro Heliothis virescens, utilizando o odor exalado por elas (DE MORAES et al., 1998). Esses insetos favorecem mesmo que indiretamente as plantas, pois eles provocam a morte dos insetos herbívoros que as consomem, e com isso, diminuem o impacto negativo que eles têm sob as mesmas. (CHATTOPADHAYAY et al., 2001), por isso apresentam uma grande importância econômica, sendo utilizados no controle biológico de pragas, apresentando um grande impacto em ecossistemas agrícolas e naturais, pois diminuem a densidade de seus hospedeiros (GODFRAY, 1994). Outro fator importante para a utilização de inimigos naturais no controle biológico é que eles são mais baratos que o uso de pesticidas (ROSEN & DEBACH, 1991). O uso intensivo de insumos químicos ocasiona diversos problemas, pois atinge de forma negativa a saúde das plantas, animais sejam eles selvagens ou domésticos e até mesmo a saúde humana (ROSEN & DEBACH, 1991). 7

8 Interações em ambientes sazonais A sazonalidade é capaz de atuar no funcionamento e abundância dos insetos (VASCONCELLOS et al., 2010), podendo fazer com que os organismos tanto vegetais quanto animais sejam afetados por essa mudança de condições meteorológicas (TAUBER et al., 1986). A alternância entre períodos secos e chuvosos é considerada um dos fatores mais importantes em várias regiões (WOLDA, 1988). A América Central é um ambiente tropical que possui sazonalidade bem marcada (JANZEN & SCHOENER 1968; WOLDA 1978) e estudos têm mostrado que insetos que vivem em ambientes tropicais com forte sazonalidade entre as estações seca e chuvosa, mostram mudanças importantes em suas abundâncias, havendo forte diminuição em períodos de seca pronunciada (WOLDA, 1978). O inverso acontece na estação chuvosa, na qual a abundância das populações de insetos tropicais é maior, pois nesse período há maior quantidade de recursos para os herbívoros (CORNELISSEN & FERNANDES, 2001). Nesta estação há uma maior produção de folhas, que estarão mais jovens e com um teor nutricional melhor, possibilitando que os herbívoros cresçam e se reproduzam (JANZEN & SCHOENER 1968; WOLDA 1978, 1988). Por outro lado, em regiões onde não há mudanças nas estações (sazonalidade marcada), a abundância dos insetos geralmente varia pouco (HEBERT, 1980). Wolda (1978) para esclarecer como ocorrem as mudanças na abundância dos insetos tropicais, sugeriu duas hipóteses. A primeira sugere que a abundância dos insetos está associada às variações que acontecem na abundância dos recursos alimentares. A segunda hipótese sugere que em áreas onde não há muita variação climática, as populações poderão ter uma menor flutuação (estabilidade climática). Um exemplo de ambiente altamente sazonal é o Cerrado brasileiro, com estações seca e chuvosa bem definidas (MORAIS et al., 1999). Neste ambiente foi mostrado que a oscilação entre as estações seca e chuvosa interfere na abundância de alimento para os insetos, pois esta mudança afeta o desenvolvimento das plantas (PINHEIRO et al., 2002) que são na maior parte, decíduas. No presente estudo um fragmento de Mata Atlântica no nordeste brasileiro foi amostrado ao longo de vários anos para a obtenção de Lepidoptera folívoros e suas plantas hospedeiras, assim como seus parasitóides. A Mata do Jiqui apresenta diferentes ambientes com características distintas. A parte mais baixa da mata é cortada pelo rio Pitimbu e possui um solo mais úmido em relação as 8

9 outras áreas, enquanto que na parte mais elevada a vegetação é mais esparsa, é mais seca no período seco e é menos tolerável à falta d água, por causa das suas condições climáticas (LIMA, 2009). Essas diferenças entre os ambientes podem afetar a abundancia de indivíduos em cada local da mata, principalmente quando as mudanças sazonais são consideradas (LIMA, 2009). 9

10 Objetivo Geral: Verificar como os parasitóides respondem frente à sazonalidade e aos diferentes ambientes em um fragmento de Mata Atlântica mais conhecido como Mata do Jiqui no município de Parnamirim RN. Objetivo específico: Descobrir quais ordens, subordens e superfamílias de insetos parasitóides estão ocorrendo com mais frequência em cada ambiente de estudo e em qual período (seco ou chuvoso) houve uma maior concentração desses insetos. Perguntas (1): A sazonalidade está influenciando a abundância dos insetos parasitóides? (2): Os parasitóides apresentam preferência por um dos ambientes da área de estudo? Hipóteses H0: A sazonalidade não influencia a abundância dos parasitóides. H1: A abundância dos insetos parasitóides sofre influencia da sazonalidade. H0: Os parasitóides não apresentam preferência por nenhum dos ambientes estudados. H1: Os insetos parasitóides possuem preferência por um dos ambientes do local de estudo. 10

11 Matérial e Métodos Área de estudo O presente trabalho foi realizado na Mata do Jiqui localizada no município de Parnamirim no estado do Rio Grande do Norte ( S e W). Esta área é de propriedade da EMPARN (Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte) apresentando um perímetro de 9,2 KM e uma área com aproximadamente 79 ha (Figura 1). É principalmente formada por remanescentes de Mata Atlântica e possui um potencial hídrico importante (FARIAS, 2009). De acordo com a classificação de Köppen o clima local é do tipo As (CESTARO, 2002). Aproximadamente 30% dos indivíduos lenhosos adotam a estratégia caducifólia no fim da estação seca, definindo a Mata do Jiqui como sendo uma floresta estacional semidecidual (CESTARO & SOARES, 2008). Obtenção dos dados Campo As coletas foram realizadas mensalmente com início no dia 13 de fevereiro de 2008 até o dia 16 de julho de Nos meses de maio de 2008, julho e agosto de 2009, janeiro de 2010, novembro de 2012, janeiro de 2013, janeiro de 2014, não houve coleta devido a problemas logísticos. Para a avaliação da presença de lagartas em plantas hospedeiras, o fragmento foi subdividido em três ambientes diferentes: Borda da mata (BM), centro da mata (CM) e margem do rio (MR) (Figura 2). A borda da mata (BM) fica próxima a uma plantação experimental de coqueiros, onde os efeitos abióticos como luz solar e chuva são mais fortes havendo uma grande quantidade de plantas pioneiras com predominância de espécies arbustivas (NOBRE, 2012). O centro da mata (CM) está localizado no interior da mata onde o ambiente é mais ameno e possui uma menor incidência solar em relação à borda da mata, possui uma umidade mais elevada e árvores de grande porte. A margem do rio (MR) é uma área de mata ciliar que percorre toda a extensão do Rio Pitimbu. A divisão desse ambiente se fez necessária, pois devido à influência de fatores bióticos e abióticos (umidade, vento e incidência solar), cada ambiente demonstra características diferentes (NOBRE, 2012, BRITO, não publicado). 11

12 Foram dispostos transectos contínuos em cada local, com 500m de comprimento por 2m de largura divididos em seções de 25m. Mensalmente a cada coleta eram sorteadas quatro parcelas com seções de 25m dentro de cada transecto, somando 100m de comprimento por 2m de largura em cada ambiente. Em cada transecto todas as plantas com presença de lagartas eram amostradas. Todas as lagartas eram recolhidas juntamente com material da planta hospedeira para criação em laboratório. Todas as plantas amostradas foram coletadas para confecção de uma exsicata com o código de coleta para posterior identificação. As amostras recebiam códigos e eram levadas ao Laboratório de Ecologia e Conservação da Biodiversidade (LECOB) na UFRN. Laboratório As lagartas foram acondicionadas em potes individuais, tendo os seus potes limpos e sendo alimentadas com as suas plantas hospedeiras a cada 48 horas no máximo. Ao atingir a fase adulta, os lepidópteros eram montados na caixa entomológica e identificados. O material vegetal foi prensado e levado ao Herbário da UFRN. A ausência de flor e fruto em algumas amostras impediu que algumas amostras vegetais fossem identificadas. As plantas hospedeiras e os insetos foram identificados em nível de gênero ou espécie na medida do possível. Espécimes com dificuldade de identificação em binômios latinos foram identificados em OTUs (do inglês Operational Taxonomic Units), procedimento comum em estudos de comunidades de insetos com muitos grupos diferentes. No surgimento de um parasitóide, ele era codificado e acondicionado em álcool 70%, e era mantido em refrigeração para a sua posterior identificação. Primeiramente os parasitóides foram divididos em duas Ordens: Hymenoptera e Diptera. Depois os parasitóides himenópteros foram identificados em nível de superfamília e os dípteros em subordens. Os parasitóides himenópteros que não pertencem a nenhuma das duas superfamílias foram chamados de Outros, enquanto que os parasitóides que não foram possíveis de serem identificados em nenhuma Ordem foram chamados de Indet (indeterminado). Por fim todos os dados foram armazenados no banco de dados do projeto. 12

13 Gráfico Ombrotérmico Para melhor analisar o clima local e verificar os meses considerados de seca ou chuva, foi feito um gráfico ombrotérmico no qual foram utilizados os dados climatológicos (precipitação (mm) e temperatura ( C)) obtidos na estação climatológica da UFRN, a aproximadamente 21,5 Km de distância da área de estudo (Figura 3). A partir dos dados, foram considerados meses de seca os meses de fevereiro (2008), setembro a dezembro (2008), outubro a dezembro (2009), setembro a novembro (2010) e setembro a dezembro (2011), setembro a dezembro (2012), janeiro e março (2013) outubro a dezembro (2013). Foram considerados como sendo os meses secos, aqueles que apresentaram precipitação menor que o dobro da temperatura (P < 2 x T). 13

14 Figura 1: Imagem aérea da Mata do Jiqui, Parnamirim/RN. Em amarelo, as áreas onde as coletas foram realizadas nos três ambientes distintos: borda, centro e margem do rio (transectos de 500m). Imagem obtida através do sistema SIGGA_WEB do IDEMA (RN): Borda da mata Centro da mata Margem do rio Figura 2: Aspectos dos três ambientes amostrados na Mata do Jiqui. 14

15 Figura 3: Gráfico ombrotérmico caracterizando as estações secas na área de estudo (Mata do Jiqui) no período de janeiro de 2008 a julho de Linha tracejada azul representa precipitação total mensal (mm) e a linha contínua vermelha representa a temperatura média mensal ( C). 15

16 Análise dos dados Foi criado um banco de dados com informações de coleta, espécies vegetais e número de indivíduos de Lepidoptera coletadas e parasitóides emergidos das amostras. Para verificar a relação entre os resultados observados e os resultados esperados foi realizado o teste de Qui-quadrado. As análises estatísticas foram feitas no programa R (R Development Core Team, 2011). Essas análises foram realizadas para verificar se a ocorrência é dependente ou não da localização (borda, centro e rio) ou da estação (seca ou chuvosa), sendo utilizado o nível de significância de p > 0,05. 16

17 Resultados Lepidópteros e suas plantas hospedeiras De fevereiro de 2008 a julho de 2014 foram obtidas um total de 703 amostras de lagartas em suas plantas hospedeiras (Figura 4). A maioria das amostras estão na borda da mata (357 amostras) (Figura 5), seguido pela margem do rio (188 amostras) (Figura 6) e por último o centro da mata (158 amostras) (Figura 7). A maior parte das amostras foi coletada nos meses de fevereiro de 2008, outubro de 2009, junho de 2010 e fevereiro de Das plantas coletadas 461 foram identificadas em 25 famílias botânicas e 336 amostras foram identificadas em 48 gêneros. As famílias botânicas mais abundantes foram Fabaceae (86), Dileniaceae (75), Myrtaceae (52), Rubiaceae (51), Malpighiaceae (47) e Sapindaceae (35). As espécies que apresentaram o maior número de amostras foram Doliocarpus sp. (44 amostras), Eugenia hirta O. Berg (32), Cordiera myrciifolia (K. Schum.) C.H. Perss. & Delprete (2004) (31), Bauhinia cheilantha (Bong.) Steud (1840) e Stigmaphyllon paralias A. juss, ambos com (24) e por último Senna macranthera (DC. ex Collad.) H.S. Irwin & Barneby (1982) (23). As amostras vegetais foram identificadas em 30 espécies botânicas, como especificado na lista abaixo: Lista de espécies vegetais presentes na Mata do Jiqui Chiococca alba Inga cylindrica Eugenia hirta Curatella americana Campomanesia dichotoma Opuleia leiocarpa Guettarda angelica Oxalis divaricata Eugenia luschnathiana Bauhinia cheilantha Chamaecrista ensiformis Senna machanthera Tetracera breyniana Maytenus erytroxylon Myrcia multiflora Pavonia cancellata Byrsonima gardneriana Cordiera myrciifolia Margaritopsis carrascoana Campomanesia guaviroba Chiococca nitida Vismia cayennensis Tapirira guianensis Solanum paludosum Tetracera cf. oblongata DC. Helicteres heptandra Stigmaphyllon paralias Jacaranda cf. puberula Ouratea hexasperma Erythroxylum passerinum Com relação aos lepidópteros, ao todo foram coletados 1101 imaturos, deste total 395 atingiram a fase adulta. Dentre os adultos 234 foram identificados em nível de espécie ou OTUs e 125 amostras em nível de família. As famílias mais abundantes foram Pyralidae com 37 amostras, Hesperiidae (17 amostras) e Geometridae (11 amostras). 17

18 O ambiente com maior número de indivíduos foi a borda da mata com 624 indivíduos, seguido pela margem do rio com 241 indivíduos e centro da mata com 236 indivíduos. Parasitóides Durante os seis anos de estudo foram obtidos ao todo parasitóides das 90 amostras (12,8% do total) totalizando 102 indivíduos. Cada amostra variou entre um e três indivíduos. Dos 102 adultos emergidos, 54 foram identificados na Ordem Hymenoptera e 24 na Ordem Diptera. Dentre os adultos obtidos, 24 não puderam ser identificados, pois devido ao longo tempo em solução esses indivíduos foram danificados, dificultando assim, a sua identificação. Os parasitóides himenópteros foram separados em duas superfamílias Chalcidoidea e Ichneumonoidea. A superfamília Chalcidoidea com 15 amostras foi a mais abundante já a superfamília Ichneumonoidea apresentou 12 amostras. Dezoito amostras estão distribuídas entre outras famílias de Hymenoptera. Dentre os dípteros, estes foram divididos nas subordens Brachycera e Nematocera. Com relação à Ordem Diptera a subordem que exibiu um maior número de amostras foi Brachycera com 12 amostras, enquanto que Nematocera foi obtida de 10 amostras. Das 90 amostras de parasitóides, nove amostras foram de lepidópteras presentes em plantas da espécie Senna macranthera, seguida por Eugenia hirta O. Berg com sete amostras e Stigmaphyllon paralias A. juss com cinco amostras. Com relação às famílias de Lepidoptera, as mais parasitadas foram Pyralidae com cinco indivíduos e Hesperiidae com três indivíduos. Distribuição dentre os ambientes amostrados Com relação à distribuição dos indivíduos, foi observado que entre os três ambientes o que possuiu uma maior quantidade de amostras de parasitóides foi o ambiente de borda da mata (BM) com 63 amostras. O segundo ambiente que apresentou maior quantidade de amostras foi o centro da mata (CM) com 15 amostras e por último a margem do rio (MR) com 12 amostras (Tabela 1; Figura 8). Não houve diferença significativa na ocorrência de Hymenoptera e Diptera nos três ambientes (χ 2 = 0, 737; gl = 2; p = 0, 947; n = 90; tab. 1). Dentre os Hymenoptera, a superfamília Chalcidoidea foi a que mais se destacou em BM com 14 amostras, seguida pela superfamília Ichneumonoidea com cinco amostras. Outras famílias agrupadas ( outros ) foram obtidas de 13 amostras. 18

19 Porém isso muda nos outros dois ambientes. No centro da mata (CM) a superfamília Ichneumonoidea foi obtida de cinco amostras, a superfamília Chalcidoidea uma amostra, enquanto Outros possuem duas amostras. Já na margem do rio (MR) foi observado que Ichneumonoidea apresenta duas amostras e Chalcidoidea nenhuma amostra, enquanto que Outros possuem três amostras. Houve diferença significativa para a superfamília Chalcidoidea no ambiente de borda enquanto que a diferença significativa para Ichneumonoidea ocorreu no centro da mata (χ 2 = 10, 3516; p = 0, 0349; tab. 1, tab. 2). Em relação aos dípteros, a borda da mata (BM) foi a que apresentou uma maior quantidade de amostras, com 15 amostras, seguido pela margem do rio (MR) com quatro amostras e centro da mata (CM) com três amostras, sendo a maior parte dessas amostras pertencentes às subordens Brachycera e Nematocera com respectivamente oito e sete amostras. No entanto isso se inverte em CM, onde Nematocera possui duas amostras e Brachycera uma amostra e em MR Brachycera apresenta três amostras e Nematocera apenas uma amostra (χ 2 = 1, 228; p = 0, 541; Tab. 1). No que diz respeito aos parasitóides indeterminados, 16 amostras estavam presentes no ambiente de borda (BM), quatro amostras foram obtidas no centro da mata (CM) e apenas três emergiram de lepidópteros que foram encontrados na margem do rio (MR) (Tab. 1). Sazonalidade Foi verificado que durante a estação chuvosa houve uma maior frequência de lepidópteros associados as suas plantas hospedeiras com 470 (66,9%) amostras, enquanto que no período seco foram coletadas 233 (33,1%) amostras. Em relação aos parasitóides, eles também foram coletados em sua maioria no período chuvoso com 70 amostras coletadas, na qual a sua maior parte foi de himenópteros com 34 amostras, seguido por díptero e indefinidos ambos com 18 amostras. Essa mesma sequência se repetiu no período seco, nestes meses foram coletadas 20 amostras, sendo a maior quantidade de himenópteros com 11 amostras, seguido por díptero com quatro amostras e indefinidos com cinco amostras. Não houve diferença significativa na ocorrência de Hymenoptera e Diptera entre os períodos seco e chuvoso (Figura 9); (χ 2 = 0, 339; p 0, 844; tab. 1). Dentre os Hymenopteros parasitóides, a superfamília que apresentou maior abundância no período chuvoso foi a Chalcidoidea com 12 amostras, seguida por Ichneumonoidea com nove amostras e Outros com 13 amostras. No período seco Chalcidoidea e Ichneumonoidea obtiveram três amostras cada e Outros com cinco amostras (χ 2 = 0, 271; p = 0, 873; tab. 1). 19

20 Já dentre as subordens de Diptera, ambas apresentaram nove amostras nos meses chuvosos. Já Brachycera e Nematocera apresentaram respectivamente três e uma amostras nos meses secos (χ 2 = 0, 825; p = 0, 364; tab. 1). 20

21 Tabela 1: Número de amostras de parasitóides dentre os três ambientes diferentes no local de estudo ao longo dos períodos seco (S) e chuvoso (C). Dados acumulados durante os seis anos de coleta. Borda Centro Rio Total S C S C S C Grupos Hymenoptera Chalcidoidea Ichneumonoidea Outros Total Diptera Brachycera Nematocera Total Indeterminados Total Geral Tabela 2. Ocorrência das superfamílias de Hymenoptera na Mata do Jiqui em relação aos três ambientes amostrados. Os valores na tabela são observado / esperado. Borda Centro Rio Total Chal 14 / 10,7 1 / 2,6 0 / 1,6 15/ 14,9 Ich 5 / 8,5 5 / 2,1 2 / 1,3 12/11,9 Outros 13 / 12,8 2 / 3,2 3 / 2 18/18 Total

22 Figura 4: Número de amostras mensais (lagartas associadas as suas plantas hospedeiras) (barras vermelhas) coletadas entre os anos de 2008 a 2014 em relação à precipitação (mm) (linha tracejada azul). 22

23 F Figura 5: Número de amostras mensais (barras amarelas) coletadas entre os anos de 2008 a 2014 na borda da mata em relação à precipitação total mensal (mm) (linha tracejada azul). Figura 6: Número de amostras mensais (barras verdes) coletadas entre os anos de 2008 a 2014 na margem do rio em relação à precipitação total mensal (mm) (linha tracejada azul). Figura 7: Número de amostras mensais (barras azuis) coletadas entre os anos de 2008 a 2014 no centro da mata em relação à precipitação total mensal (mm) (linha tracejada azul). 23

24 Porcentagem de amostras Número de amostras Hym Dip Indet Borda Centro Rio Ambiente Figura 8: Número de amostras de parasitóides entre os diferentes ambientes. Barra roxa indica os parasitóides da Ordem Hymenoptera, a barra vermelha indica os parasitóides da Ordem Diptera e a barra amarela os parasitóides que não foram identificados (Indet). 1 0,9 0,8 0,7 0,6 0,5 0,4 Seca Chuva 0,3 0,2 0,1 0 Hym Dip Indet Figura 9: Porcentagem de amostras de parasitóides no período seco (barra azul) e chuvoso (barra vermelha). 24

25 Discussão No ambiente estudado houve uma maior abundância de amostras de lepidóptera e consequentemente de seus parasitóides no ambiente de borda da mata, quando comparado com o centro da mata e a margem do rio. Na área de estudo, o ambiente de borda apresenta uma maior abertura de dossel possibilitando que haja uma maior incidência de luz solar em relação aos outros ambientes amostrados (BRITO, não publicado). Neste sentido, haverá renovação foliar maior nesse ambiente. Na maioria das espécies tropicais são as folhas mais jovens que sofrem mais herbivoria do que as mais velhas, pois folhas mais jovens quando comparadas com folhas maduras apresentam uma maior quantidade de nutrientes e são mais vulneráveis (COLEY & KURSAR, 1996). Os herbívoros para se alimentarem levam em conta diversos fatores, os quais podem atuar no fitness desses insetos (KURSAR et al., 2006). Um exemplo seria a idade foliar, devido à maior parte das folhas jovens apresentarem uma menor quantidade de compostos secundários e são mais fáceis para mastigar (COLEY & BARONE, 1996), pois as plantas provenientes de ambientes tropicais apresentam mais defesas químicas e físicas e possuem maior dureza, dificultando a mastigação dos insetos herbívoros (COLEY & AIDE, 1991). Nos trópicos a maior parte dos herbívoros está mais presente em folhas jovens do que maduras, pois são consideradas mais nutritivas (COLEY & BARONE, 1996), sendo essas últimas com uma qualidade alimentar baixa (KURSAR et al., 2006). Outro fator capaz de atuar na herbivoria seria a sazonalidade, pois de acordo com NOBRE (2012) os herbívoros são sensíveis à composição dos recursos alimentares e ao clima, sendo esses recursos alimentares sensíveis à sazonalidade climática. Esses vários fatores podem ter influenciado para que BM tenha apresentado maior abundância. No que se refere a CM e MR, esses dois ambientes por apresentarem uma abertura de dossel menor em relação a BM (BRITO, não publicado), possuem uma taxa de incidência solar relativamente menor tendo consequentemente, uma renovação foliar reduzida. Em relação aos parasitóides, eles foram mais frequentes também no ambiente de borda, pois a maior parte das amostras e indivíduos de lagartas de lepidoptera foi encontrada nesse ambiente. Na Mata do Jiqui observamos uma distribuição desigual ao longo do ano, com mais amostras de lagartas e parasitóides nos meses chuvosos nos três ambientes amostrados. 25

26 Nobre (2012) já havia demonstrado uma maior abundância de amostras na estação chuvosa, que pode estar relacionada com a precipitação, pois esse fenômeno pode estar promovendo uma disponibilidade maior de recursos alimentares e tornando o ambiente mais propício para os lepidópteros depositarem os seus ovos e diminuindo as chances dos imaturos desidratarem. Como a presença de insetos parasitóides depende da presença de insetos herbívoros, é esperado que haja uma relação positiva entre eles. Ambientes sazonais apresentam variação em fatores bióticos e abióticos e na Mata do Jiqui é marcado principalmente pela variação na pluviosidade (NOBRE, 2012 e fig. 3). As oscilações entre os períodos quente, frio, chuvoso e seco, podem atuar na forma como os indivíduos agem durante as diferentes estações do ano (WOLDA, 1988). Em períodos chuvosos há uma maior umidade relativa do ar, reduzindo os riscos de desidratação e dessecação, fazendo com que os herbívoros tenham um ambiente mais propício para sobreviverem e se desenvolverem (WOLDA, 1988). Além disso, a maior disponibilidade de água melhora a qualidade nutricional das folhas usadas pelos herbívoros. A qualidade e quantidade dos recursos vegetais agem como determinantes na abundância dos herbívoros associados a essas plantas (PRICE, 1992 apud SANTANA & DE SOUSA, 2009), sendo essa qualidade definida por nutrientes como nitrogênio e água, e defesas como os metabólitos secundários e dureza (KURSAR et al., 2006). Desta forma, em ambientes sazonais é esperado encontrar taxas de herbivoria maiores no período de chuva e taxas menores no período de seca (COLEY & BARONE, 1996). A baixa frequência de insetos na estação seca em comparação com a estação chuvosa, também pode ser explicada pela baixa disponibilidade de recursos. Segundo Wolda (1978), a sazonalidade de determinados insetos pode ser pressionada pela disponibilidade dos recursos, onde quaisquer alterações nas precipitações podem ser capazes de alterar a disponibilidade de alimentos, mostrando assim que há uma relação direta entre a abundância de insetos e a quantidade de água (WOLDA, 1988). Desta forma, vários elementos podem afetar de forma direta o desempenho dos insetos e até mesmo a sua mortalidade, por meio de mudanças na oviposição, crescimento, alimentação e desenvolvimento (HOPKINS & MEMMOTT, 2003). Um exemplo do padrão comentado anteriormente ocorre no Panamá, onde a maior parte dos insetos apresenta uma abundância baixa nos períodos secos (WOLDA, 1978). Em um trabalho envolvendo parasitas da subfamília Opiinae, foi observada uma tendência para que esses indivíduos parasitassem de forma mais ativa os seus hospedeiros nos períodos mais chuvosos e quentes do ano (AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2001). 26

27 Aguiar-Menezes & Menezes (2001) também observaram que o número de moscas que emergiram de parasitóides que chegaram à fase adulta, decresceu com a diminuição da precipitação pluviométrica e temperatura. Em outro estudo envolvendo Bactrocera correcta (Bezzi) (Diptera: Tephritidae) e seu parasitóide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (Hymenoptera: Braconidae), mostrou que a população desse parasitóide durante o período seco foi baixa, sendo uma causa provável, a falta de planta hospedeira e pelo habitat estar seco (KITTHAWEE, 2000). No entanto, com o aumento da umidade associada ao período chuvoso, a população de parasitóides voltou a aumentar (KITTHAWEE, 2000). Foi observado que a superfamília Chalcidoidea foi mais coletada no ambiente de borda do que o esperado enquanto que a superfamília Ichneumonoidea foi mais coletada no centro da mata do que o esperado (tab. 2), essas duas superfamílias podem não estar ocupando o mesmo habitat devido à competição interespecífica. Um levantamento prévio com a umbu-cajá (Spondias spp.) que é uma planta utilizada como hospedeira por espécies da família Tephritidae mostrou que há outras espécies de parasitóides nativos que também a utilizam como planta hospedeira, demonstrando que pode haver competição interespecífica (CARVALHO, 2005). 27

28 Conclusão Na Mata do Jiqui é observada uma maior abundância de Lepidoptera e de parasitoides no ambiente de borda nos meses de chuva após um período de seis anos de observação. Como o ambiente estudado é sazonal, apresentando uma estação seca bem marcada, é provável que a falta de recursos foliares para lagartas seja o fator influenciando a sua ausência na estação seca. 28

29 Referências AGUIAR-MENEZES, E. L. & MENEZES E. B., Parasitismo sazonal e flutuação populacional de Opiinae (Hymenoptera: Braconidae), parasitóides de espécies Anastrepha (Diptera: Tephritidae), em Seropédica, RJ. Neotropical Ecology, 30(4): , BRITO, R. M. R., NÃO PUBLICADO. Diferenças na abertura de dossel dentre os ambientes de estudo em um fragmento de Mata Atlântica no nordeste brasileiro. Monografia (Graduação em Ecologia) Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal. EM PREPARAÇÃO. COLEY, P. D. & AIDE, T. M., Comparison of Herbivory and Plant Defenses in Temperate and Tropical Broad-Leaved Forests. In: PRICE, P. W, LEWINSOHN, T. M., FERNANDES, G. W. F & BENSON, W. W. (eds), Plant Animal Interactions: Evolutionary Ecology in Tropical and Temperate Regions: John Wiley & Sons: New York p, COLEY, P. D. & BARONE J. A., Herbivory and Plant Defenses in Tropical Forests. Annual Review of Ecology and Systematics, 27: , COLEY, P. D. & KURSAR T. A., Anti-herbivore Defenses of Young Tropical Leaves: Physiological Constraints and Ecological Trade-offs. Tropical Forest Plant Ecophysiology: Chapman & Hall, p, CHATTOPADHAYAY, J., SARKAR R.; FRITZSCHE-HOBALLAH, M. E., TURLINGS, T. C. J & BERSIER, L. F., Parasitoids may determine plant fitness-a mathematical model based on experimental data. Journal of theoretical biology, 212: , CESTARO A. L., Fragmentos de Florestas Atlânticas no Rio Grande do Norte: Relações Estruturais, Florísticas e Fitogeográficas. Tese Doutorado. São Carlos, UFSCar, p 149, CARVALHO, R. DA SILVA., Avaliação das liberações inoculativas do parasitóide exótico Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (Hymenoptera: Braconidae) em pomar diversificado em Conceição do Almeida, BA. Neotropical Entomology, 34: , CESTARO A. L. & Soares J. J., The arboreal layer of a lowland semideciduous (tabuleiro) forest fragment in Rio Grande do Norte, Brazil In: The Atlantic Coastal Forest of Northeastern Brazil. (ed) Thomas, W.W., The New York Botanical Garden Press. 100: , CORNELISSEN, T., FERNANDES, G. W., Induced responses in the neotropical shrub Bauhinia brevipes Vogel: does early season herbivory function as cue to plant resistance?. Arthropod-Plant Interactions, 5: , DEBACH, P. & ROSEN, D Biological control by natural enemies. 2 nd ed. Cambridge University Press: New York, p. DE MORAES, C. M., LEWIS, W. J., PARÉ P. W., ALBORN, H. T & TUMLINSON J. H., Herbivore-infested plants selectively attract parasitoids. Nature, 393: ,

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