UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA JÚLIO DE MESQUITA FILHO

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1 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA JÚLIO DE MESQUITA FILHO Instituto de Biociências de Botucatu Pós-Graduação em Zoologia RELAÇÕES ENTRE VARIÁVEIS AMBIENTAIS E ANFÍBIOS ANUROS EM ÁREAS DE CERRADO E FLORESTA ESTACIONAL SEMIDECIDUAL FÁBIO MAFFEI Tese apresentada ao Instituto de Biociências de Botucatu da Universidade Estadual Paulista como parte dos requisitos para a obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas, área de Zoologia BOTUCATU 2014

2 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA JÚLIO DE MESQUITA FILHO Instituto de Biociências de Botucatu Pós-Graduação em Zoologia RELAÇÕES ENTRE VARIÁVEIS AMBIENTAIS E ANFÍBIOS ANUROS EM ÁREAS DE CERRADO E FLORESTA ESTACIONAL SEMIDECIDUAL FÁBIO MAFFEI Orientador: Prof. Adjunto REGINALDO JOSÉ DONATELLI Tese apresentada ao Instituto de Biociências de Botucatu da Universidade Estadual Paulista como parte dos requisitos para a obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas, área de Zoologia BOTUCATU 2014

3 FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉC. AQUIS. TRATAMENTO DA INFORM. DIVISÃO DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CAMPUS DE BOTUCATU - UNESP BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: ROSEMEIRE APARECIDA VICENTE - CRB 8/5651 Maffei, Fábio. Relações entre variáveis ambientais e anfíbios anuros em áreas de cerrado e floresta estacional semidecidual / Fábio Maffei. - Botucatu, 2014 Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Botucatu Orientador: Reginaldo José donatelli Capes: Anfíbio - Distribuição sazonal. 2. Mudanças climáticas. 3. Anuro. 4. Fauna dos cerrados. 5. Temperatura. Palavras-chave: Amphibia; Fotoperíodo; Precipitação; Sazonalidade.

4 Aprender é a única coisa de que a mente nunca se cansa, nunca tem medo e nunca se arrepende. Leonardo da Vinci... ao Prof. Dr. Jorge Jim pelo legado

5 Agradecimentos Sou grato ao Professor Jorge Jim (in memoriam) pela orientação inicial desse trabalho e por todo o conhecimento passado. Dono de uma sabedoria interdisciplinar incrível, me deixava impressionado com suas abordagens sobre inúmeros assuntos. Sua partida foi precoce, mas a colaboração ao estudo dos anfíbios já é parte da história da herpetologia brasileira. Agradeço também ao Prof. Reginaldo J. Donatelli que dez anos atrás conheci no meio do mato e jamais imaginava que um dia iria ser seu orientado. Agradeço por me acolher e aceitar essa missão! Aos membros da banca Silvio C. Almeida, Rosângela A. M. Martinez, Denise C. Rossa- Feres e Thiago S. Vasconcelos por aceitarem o convite e colaborarem com o trabalho. Pessoas que admiro e já fazem parte da minha inspiração acadêmica. Aos suplentes Michel V. Garey, Fernando R. da Silva, Vitor H. M. Prado e Elieth F. Spirandelli-Cruz por se disponibilizarem prontamente e pelas dicas sobre o trabalho. Ao parceiro desde a graduação Flávio K. Ubaid que trocou inúmeras ideias diárias sobre a tese, a pesquisa, o guia sonoro, além de participar do trabalho de campo. O mais herpetólogo de todos os passarinheiros! Ao incansável Bruno Tayar que esteve durante esses últimos anos em noites e mais noites ouvindo a sapaiada e dando risada ao mesmo tempo. Que venham inúmeros campos juntos, esperando a bonança! Ao Guilherme M. Moya que além de arrumar áreas pra coletar os dados, sempre se mostrou disponível em me ajudar. O sol do Cerrado castigou, mas cumprimos o prometido. Que a gente solucione o mistério o quanto antes! Ops! Em diversas campanhas de campo contei com grande ajuda dos colegas Roger F. Vicente, Conrado Dacax, Danilo Suricate, Caio C. Figueiredo, William P. Costa, Guilherme F. Pereira, Cybele O. Araujo, Lucas B. Arruda, Marcelo P. de Barros e Paulo S. Bernarde. Agradeço pela companhia e pelo esforço em colaborar com o trabalho. Aos funcionários da Fazenda Rio Claro e da Estação Ecológica de Santa Bárbara pela hospitalidade e apoio logístico durante os trabalhos de campo. Ao João Desejácomo pelo acesso a área de estudo em Jaú. v

6 À Duratex em nome de José L. S. Maia, Andreli C. Dalbeto, Angélica R. Coelho, João H. B. Bispo, Leila Martins e Adir Dias da Silva Jr. pela enorme colaboração no projeto Anfíbios da Fazenda Rio Claro, pelo acesso as áreas de estudo e pelos dados climáticos históricos. Ao Instituto Florestal pela permissão de estudo na Estação Ecológica Santa Bárbara junto ao projeto Efeito do fogo em populações de anfíbios e répteis na EESB (Processo SMA /2011, SISBIO Número: ). À FUNDIBIO pela parceria no projeto Anfíbios da Fazenda Rio Claro. Aos colegas que colaboraram com dicas estatísticas Jorge L. Portinho, Décio T. Corrêa- Filho, Diogo B. Provete e Marcos Vital. Valeu demais!! Ao Thiago Oliveira e Décio T. Corrêa-Filho pela disponibilização de dados da E.E. Jataí. As estações meteorológicas da UNESP Bauru (IPMet) e FATEC-Jahu pelo fornecimento dos dados. Aos funcionários do setor de Pós-graduação e do Departamento de Zoologia do IBB pelos inúmeros pedidos atendidos. Aos professores Toni Castilho, Rafael Gregati, e Maria Lúcia Fransozo pelo apoio no estágio docência. A CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) pela bolsa concedida. Aos meus familiares Alexandre, Janaína, Lucas, Zezé, Ito, Marcio e Renata pelo incentivo de sempre...e a Mel que ficou no meu colo enquanto eu escrevia. Geralmente pai, mãe e esposa ajudam, incentivam etc. Mas dessa vez além do apoio incondicional em todas as etapas, também foram pro campo. Viram sapos, cobras, corujas e zilhões de pernilongos. Sensacional!! Meus pais Hélio & Yolanda que são meus espelhos de vida. Muito do que faço é em função de vocês. O nível de preocupação que vocês têm é proporcional ao carinho que tenho pelos dois. A minha esposa Flávia que me deu todo o apoio e fez com que eu só me preocupasse com a tese. A cada dia que passa somos mais unidos e felizes. Obrigado por me ajudar até o último minuto, literalmente...e entendo a sua compaixão em salvar os sapos cujo destino era o formol. Por fim, agradeço a Deus pela proteção e pela oportunidade de chegar até esse momento!! vi

7 SUMÁRIO Resumo Geral... viii Abstract... ix Capítulo Resumo INTRODUÇÃO MATERIAL e MÉTODOS Área de estudo Coleta de dados Análise dos dados RESULTADOS e DISCUSSÃO Composição das comunidades Distribuição espaço-temporal Anurofauna do Planalto Ocidental Paulista CONSIDERAÇÕES FINAIS Capítulo Resumo INTRODUÇÃO MATERIAL e MÉTODOS Coleta de dados Variáveis ambientais Análise dos dados RESULTADOS DISCUSSÃO Fotoperíodo Temperatura Precipitação Umidade Pressão atmosférica e Vento CONSIDERAÇÕES FINAIS CONCLUSÃO REFERÊNCIAS APÊNDICES vii

8 RESUMO GERAL Anfíbios são ectotérmicos e sua temperatura corporal está associada ao ambiente em que vivem. Dependem de ambientes aquáticos ou úmidos para obterem sucesso reprodutivo e sua maior diversidade é encontrada na região Neotropical, onde o clima é propício para grande parte das espécies. Essa estreita relação com as variações ambientais é fundamental, principalmente em locais onde a sazonalidade regula as populações de anuros. As áreas de Cerrado e Floresta Estacional do Planalto Ocidental Paulista possuem essa característica, com duas estações bem definidas ao longo do ano, com um verão quente e chuvoso e um inverno frio e seco. Nesse contexto, foram verificadas (1) a composição e a sazonalidade de seis comunidades de anuros no Planalto Ocidental Paulista, (2) a similaridade dessas comunidades com a de outras localidades do Planalto Ocidental Paulista, (3) a influência de variáveis climáticas na temporada de vocalização das espécies amostradas e (4) a hipótese de que a amplitude de temperatura influencia a riqueza e abundância de anuros. Entre setembro de 2011 e maio de 2013 foram amostrados seis corpos d água nos municípios de Águas de Santa Bárbara, Agudos, Avaré, Borebi, Lençóis Paulista e Jaú. Das 68 espécies registradas no Planalto Ocidental Paulista, 39 foram amostradas no presente estudo. A atividade de vocalização foi sazonal e concentrada no verão, com maiores valores entre novembro e dezembro. Como a maioria das espécies do interior paulista, a anurofauna amostrada é típica de áreas abertas e possui alta plasticidade na ocupação ambiental. Dentre as variáveis ambientais analisadas, as mais importantes foram o fotoperíodo e a temperatura, incluindo a amplitude térmica, que na maioria das vezes mostraram-se inversamente correlacionadas à precipitação e umidade. Tanto a riqueza quanto a abundância das seis áreas amostradas apresentaram maior correlação com o fotoperíodo, seguido da temperatura. Precipitação, pressão atmosférica e umidade tiveram pouca influência sobre as espécies e o vento foi a variável menos importante para a atividade dos anuros. Entre as variáveis de temperatura, a amplitude de temperatura é um fator secundário e pouco representativo na atividade das espécies. Em áreas com sazonalidade acentuada a chuva é um componente importante que disponibiliza e renova sítios reprodutivos, além de aumentar a umidade relativa do ar. Entretanto, os resultados deste estudo indicam que a temperatura é o principal fator que regula as comunidades amostradas, visto que o fotoperíodo é uma condição que influencia diretamente no aumento da temperatura. viii

9 ABSTRACT Amphibians are ectothermic and their body temperature is associated with their environment. They depend on aquatic and humid habitats for reproductive success, and diversity is highest in the neotropical region, where the climate is suitable to most species. This close relationship with climate variations is extremely important in areas where seasonality regulates amphibian populations. The Cerrado and Mesophytic Semideciduous Forest of the São Paulo Western Plateau exhibit these characteristics, with two well defined seasons throughout the year, with a hot and rainy summer and a cold and dry winter. In this study, I examined (1) the composition and seasonality of six anuran assemblages in the São Paulo Western Plateau, (2) the similarity of these communities with those of other sites in inland São Paulo state, (3) the influence of climate variables in the calling season of species, and (4) the hypothesis that temperature amplitude influence the richness and abundance of anurans. Between September 2011 and May 2013, six water bodies were sampled in the municipalities of Águas de Santa Bárbara, Agudos, Avaré, Borebi, Lençóis Paulista, and Jaú. Of the 68 species known to occur in the São Paulo Western Plateau, 39 were recorded in the present study. Frog vocalization was seasonal and concentrated in the summer, with higher activity between November and December. Like most species of inland São Paulo state, the community of frogs sampled is typical of open areas with a high plasticity regarding habitat use. Among the environmental variables analyzed, the most important were photoperiod and temperature, including temperature amplitude, which most times was inversely correlated to precipitation and humidity. The correlation of richness as well as abundance in the six areas sampled was highest with photoperiod, followed by temperature. The influence of precipitation, atmospheric pressure, and humidity on species was low, with wind as the least important variable for frog activity. Among the variables of temperature, the temperature range is poorly representative in the activity of the species. In areas with pronounced seasonality, rainfall is an important component that make available and renew reproductive sites, in addition to increasing relative air humidity. However, the findings of this study indicate that temperature is the main factor regulating the sampled communities, since photoperiod directly increases temperature. ix

10 LEVANTAMENTO DE ANFÍBIOS EM SEIS LOCALIDADES DO CENTRO-OESTE PAULISTA E A ANUROFAUNA DO PLANALTO OCIDENTAL PAULISTA 1

11 Capítulo 1 RESUMO A região Neotropical possui a maior diversidade de anfíbios anuros do mundo e o Brasil detém a maior riqueza. A anurofauna paulista é a mais bem estudada do país com registros de 230 espécies de Cerrado e Mata Atlântica. O Planalto Ocidental Paulista ocupa praticamente 50% da área total do Estado de São Paulo e possui áreas de Cerrado e Floresta Estacional Semidecidual extremamente fragmentadas. Essas duas formações possuem duas estações bem definidas com clima quente e chuvoso no verão e frio e seco no inverno. Nesse contexto, o presente estudo (1) apresenta dados de seis comunidades de anuros de localidades da região centro-oeste paulista, (2) analisa a sazonalidade dessas comunidades, (3) compara a similaridade dessas comunidades com outras nove anurofaunas do Planalto Ocidental Paulista e (4) apresenta uma revisão sobre a anurofauna desse planalto. Entre setembro de 2011 e maio de 2013 foram realizadas visitas de campo mensais em seis corpos d água nos municípios de Águas de Santa Bárbara, Agudos, Avaré, Borebi, Lençóis Paulista e Jaú. Foram registradas 39 espécies pertencentes a cinco famílias: Bufonidae (2), Hylidae (21), Leptodactylidae (12), Microhylidae (2) e Odontophrynidae (2). Como a maioria das espécies do interior paulista, a anurofauna amostrada é típica de áreas abertas e possui alta plasticidade na ocupação ambiental. A atividade de vocalização das espécies amostradas foi sazonal e concentrada no verão com maiores abundâncias entre os meses de outubro e dezembro. A anurofauna do Planalto Ocidental Paulista é representada por 68 espécies e pode ser dividida em dois grandes grupos: comunidades de anuros de Floresta Estacional Semidecidual em contato com Cerrado lato sensu incluindo Agudos e Jaú; e outro grupo de áreas em Cerrado aberto e Floresta Estacional Semidecidual, incluindo Águas de Santa Bárbara, Avaré, Borebi e Lençóis Paulista. A riqueza do Planalto Ocidental Paulista é gradativa decrescente sentido leste-oeste. Essa variação está associada a fatores como precipitação, umidade, temperatura e a proximidade da Floresta Ombrófila na parte leste. Historicamente a anurofauna do Planalto Ocidental é menos diversa que a região da Depressão Periférica e muito menos que áreas do Planalto Atlântico. Apesar do alto nível de conhecimento que existe sobre a anurofauna paulista, algumas regiões do Planalto Ocidental paulista nunca foram inventariadas e a parte oeste desse planalto é a mais negligenciada. 2

12 1.1 INTRODUÇÃO Atualmente são conhecidas espécies de anfíbios, sendo anuros (Ordem Anura), 652 salamandras (Ordem Caudata) e 192 cecílias (Ordem Gymnophiona) (Frost 2013). A região Neotropical possui a maior diversidade de anfíbios do mundo e o Brasil detém a maior riqueza com registros de 913 anuros, cinco salamandras e 32 cecílias (Segalla et al. 2012, Brcko et al. 2013). As altas taxas de umidade e pluviosidade, além da diversidade de hábitats de algumas regiões como a Mata Atlântica, foram propícias para a evolução de modos reprodutivos que consequentemente contribuíram para a diversificação do grupo em toda a região neotropical (Duellman 1999, Silva et al. 2012). O Cerrado e a Mata Atlântica possuem ricas faunas de anfíbios com grandes taxas de endemismo. Atualmente, são conhecidos 209 anfíbios para o bioma Cerrado, com 51,7% de endemismo (Valdujo et al. 2012) e 543 para a Mata Atlântica com 88% de espécies endêmicas, o maior índice do planeta (Haddad et al. 2013). Ambos são considerados hotspots de biodiversidade caracterizados pela rica biodiversidade, grande concentração de espécies endêmicas e ameaçados no mais alto grau (Mittermeier et al. 2004). Possuem de sua formação original apenas 34% de Cerrado e 14,5% de Mata Atlântica (Machado et al. 2004, SOSMA & INPE 2013). A anurofauna paulista é a mais bem estudada do país com registros de 230 espécies (Araújo et al. 2009a; Rossa-Feres et al. 2011). As áreas com Mata Atlântica de Floresta Ombrófila possuem uma fauna de anuros extremamente rica e diversa com mais de 200 espécies, quando comparada a localidades do interior do estado com aproximadamente 70 espécies (Araújo et al. 2009a, Garcia et al. 2009). Essa grande variação está ligada diretamente ao clima e relevo dessas áreas. As regiões localizadas ao sul e sudeste do estado, próximas ao litoral, possuem um clima mais úmido e o relevo bastante acidentado, favorecendo o processo de especiação para o grupo (Haddad et al. 2013). Já as áreas do interior do estado, no domínio do Cerrado e da Mata Atlântica de Floresta Estacional, possuem menor umidade e uma estação seca bem definida. Segundo Haddad (1998), os ambientes abertos desses ecossistemas permitem poucas especializações reprodutivas aos anuros, restringindo o número de grupos filogenéticos que podem ocupar estas áreas. As áreas situadas no Planalto Atlântico Paulista possuem inúmeros inventários realizados em regiões como a Serra do Mar e Paranapiacaba (Heyer et al. 1990, Bertoluci & Rodrigues 2002, Pombal Jr. & Haddad 2005, Bertoluci et al. 2007, Moraes et al. 2007, Condez et al. 2009, Verdade 3

13 et al. 2009, Araujo et al. 2010, Forlani et al. 2010), Vale do Paraíba (Zaher et al. 2005, Serafim et al. 2008, Yamamoto & Bertoluci 2013), áreas da costa litorânea (Pombal Jr. & Gordo 2004, Cicchi et al. 2009, Bertoluci et al. 2007, Vilela et al. 2011, Zina et al. 2012) e áreas mais interioranas (Haddad & Sazima 1992, Giaretta et al. 1999, Ribeiro et al. 2005, Dixo & Verdade 2006, Garcia et al. 2012). Além de uma grande diversidade, esses estudos revelam várias espécies endêmicas e ameaçadas (Garcia et al. 2009, Rossa-Feres et al. 2011). A região da Depressão Periférica Paulista também possui diversos estudos, porém concentrados em determinadas regiões. O município de Botucatu é uma dessas regiões com um extenso levantamento iniciado na década de 70 com registros de mais de 50 espécies (Jim 1980, Spirandelli-Cruz 2004, Rossa-Feres & Jim 1994, Melo et al. 2007, Almeida 2010). É uma das anurofaunas mais bem estudadas do Brasil com um raro estudo de longa duração (Jim 2002). Outros inventários também foram realizados no município de Anhembi (Costa et al. 2013), Rio Claro (Zina et al. 2007, Toledo et al. 2003) e mais ao sul dessa formação em Angatuba (Maffei & Donatelli 2006, Araujo & Almeida-Santos 2013). A anurofauna dessa região é representada por espécies de Floresta Estacional e Cerrado, mas com registros de diversas espécies oriundas da Floresta Ombrófila como Bokermannohyla izecksohni, Physalaemus olfersii, Vitreorana uranoscopa e Proceratophrys boiei (Spirandelli-Cruz 2004). No Planalto Ocidental Paulista, a região mais bem amostrada é a Noroeste com estudos desde a década de 60 (Vizotto 1967) e extenso levantamento recente (Bernarde & Kokubum 1999, Rossa-Feres & Jim 2001, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Santos et al. 2007). Em toda a região já foram registradas 37 espécies (Provete et al. 2011). Outros diversos inventários vêm sendo realizados nas unidades de conservação estaduais: na região norte - Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus (Araujo et al. 2009b); na região oeste - Parque Estadual Morro do Diabo (Santos et al. 2009, Vasconcelos et al. 2011); na região sudoeste - Estação Ecológica de Assis (Ribeiro Jr. & Bertoluci 2009; Araujo & Almeida-Santos 2011), Estação Ecológica de Caetetús (Brassalotti et al. 2010) e Estação Ecológica de Santa Bárbara (Araujo et al. 2013a); e na região central - Estação Ecológica de Itirapina (Brasileiro et al. 2005) e Estação Ecológica de Jataí (Prado et al. 2009). A parte leste desse planalto possui levantamentos em Borebi (Maffei et al. 2011a), São Carlos (Sabbag & Zina 2011), Bauru (Rolim 2013) e Lençóis Paulista (Maffei & Ubaid 2013). Araujo et al. (2013b) também realizaram uma recente compilação dos dados da bacia do médio Paranapanema. Por serem suscetíveis a variações climáticas, a maioria dos anfíbios possuem ciclos sazonais de atividade e reprodução (Wells 2007). Na região tropical, essa variação sazonal está 4

14 intimamente ligada ao regime de chuvas e variação de temperatura (Aichinger 1987, Gottsberger & Gruber 2004). Estudos com essa abordagem no estado de São Paulo compartilham desse padrão (Jim 1980, Rossa-Feres & Jim 1994, Bertoluci & Rodrigues 2002, Toledo et al. 2003, Melo et al. 2007), principalmente em regiões do Planalto Ocidental Paulista (Bernarde & Kokubum 1999, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Santos et al e 2009, Vasconcelos et al. 2011). Esses estudos também reforçam que essas espécies que sofrem influência da sazonalidade, possuem peculiaridades no uso do habitat diminuindo a sobreposição espacial nos curtos períodos de atividade reprodutiva (Rossa-Feres & Jim 2001, Vasconcelos et al. 2011). Essa segregação espacial e temporal auxilia no isolamento pré-zigótico das espécies cujas abordagens são de extrema importância, principalmente em regiões com sazonalidade acentuada (Duellman & Trueb 1994). Nesse contexto, aqui são apresentados dados de seis comunidades de anuros da região centro-oeste do estado, verificada a sazonalidade dessas comunidades, analisada a similaridade dessas comunidades com outras anurofaunas do Planalto Ocidental Paulista e realizada uma revisão sobre a fauna de anuros do Planalto Ocidental Paulista sem influência de áreas de Floresta Ombrófila. 1.2 MATERIAL e MÉTODOS Área de estudo Foram amostrados seis pontos de coleta localizados na região centro-oeste do estado de São Paulo, sudeste brasileiro. Os corpos d água estão situados nos municípios de Águas de Santa Bárbara, Agudos, Avaré, Borebi, Jaú e Lençóis Paulista (Tabela 1; Figura 1). A maior distância entre os pontos é de 100 km no sentido sudeste-noroeste. De acordo com a classificação de Köppen, o clima da região é Cwa (tropical de altitude), que abrange toda a parte central do Estado de São Paulo (Peel et al. 2007), caracterizado por chuvas no verão (outubro a março) e seca no inverno (abril a setembro). A precipitação anual média é de 1600 mm concentrada 75% nos meses do verão. O mês mais chuvoso é janeiro com cerca de 20 dias com precipitação e média de 300 mm/mês e o mês de agosto raramente possui precipitação. A temperatura média anual é de 20 C, com máximas de 38 C em outubro e mínimas de zero grau em agosto, podendo ocorrer geadas durante o inverno. O Planalto Ocidental Paulista ocupa praticamente metade da área total do Estado de São Paulo. Inicia-se cerca de 200 km a oeste da capital e vai até os limites oeste (rio Paraná), norte 5

15 (rio Grande) e sul (rio Paranapanema) (Ross & Moroz 1997). Os pontos amostrados estão na parte leste desse planalto. Originalmente as áreas se encaixam no domínio do bioma Cerrado, porém a proximidade com formações de Mata Atlântica em seu subtipo de Floresta Estacional Semidecidual torna a região um ecótono (SOSMA & INPE 2013). Nessa zona de transição há uma mistura de elementos florísticos, formações geológicas e faixas de transição climática (IBGE 2004). Como todo o interior do estado de São Paulo, a região centro-oeste teve sua paisagem extremamente modificada devido ao uso do solo para monoculturas de diversos tipos. As áreas amostradas fazem parte desse mosaico e estão isoladas em pequenos fragmentos de matas ciliares. Os pontos ASB e BOR estão dentro de Unidades de Conservação, porém circundados de plantios de árvores exóticas. As imagens aéreas dos pontos foram tomadas no programa Google Earth. Tabela 1 - Localização dos seis pontos amostrados Área Município Local Coordenadas Altitude ASB Águas de Santa Bárbara EE Santa Bárbara 22 48'S 49 14'O 622 AGU Agudos Fazenda Monte Alegre 22 25'S 48 51'O 548 AVA Avaré Fazenda Rio Pardo II 22 50'S 48 58'O 617 BOR Borebi RPPN Olavo E. Setúbal 22 46'S 48 57'O 640 JAU Jaú Fazenda Santo Antônio 22 16'S 48 26'O 688 LPA Lençóis Paulista Fazenda Rio Claro 22 46'S 48 53'O 645 Figura 1 - Mapa Geomorfológico do Estado de São Paulo (adaptado de Ross & Moroz 1997) e a localização das áreas de estudo (1 - Águas de Santa Bárbara; 2 - Agudos; 3 - Avaré; 4 - Borebi; 5 - Lençóis Paulista; 6 - Jaú) 6

16 Ponto ASB - Águas de Santa Bárbara A amostragem foi realizada em um açude permanente de médio porte (40 x 55 m) localizado em área aberta próximo a sede da Estação Ecológica de Santa Bárbara. O açude é um represamento de um pequeno curso d água com mata ciliar preservada. A vegetação na borda é formada por gramíneas e taboas (Typha sp.). Em sua junção com a mata ciliar possui diversas árvores esparsas com solo encharcado. Parte da lâmina d água é tomada por macrófitas flutuantes (Ninphea sp.). A água tem aspecto cristalino com abundância de plantas subaquáticas. O escoamento da água é imperceptível e a variação do tamanho do espelho d água chega a 2 metros durante a estiagem. A profundidade máxima é de aproximadamente 2,5 m. O entorno da área é formado por descampados com habitações, plantio de Pinus spp. e áreas de Cerrado (Figura2). Figura 2A - Açude do ponto ASB Figura 2B - Vista aérea do ponto ASB Ponto AGU - Agudos A coleta de dados foi realizada em um açude permanente de grande porte (55 x 130 m) em um pequeno fundo de vale. A borda do corpo d água possui vegetação emergente, taboas (Typha sp.) e alface d água (Pistia sp.). A jusante, a mata é alagada e em uma das bordas a vegetação da mata ciliar possui plantios de Pinus sp. abandonado. O entorno da área é formado por plantios de eucalipto e áreas de mata tipo cerradão (Figura 3). O escoamento da água é imperceptível e a variação do tamanho do espelho d água é mínima. A profundidade máxima estimada é de 4 m. No auge das chuvas forma-se uma pequena poça (5x1m) ao lado do açude. 7

17 Figura 3A - Açude do ponto AGU Figura 3B - Vista aérea do ponto AGU Ponto AVA - Avaré O ponto amostrado está ao lado da margem esquerda do rio Palmital. O ambiente possui um pequeno canal de água semipermanente, que no período das chuvas transborda e alaga parte da mata. A profundidade máxima é de 1,5 m, mas não chega a formar um espelho d água. A área utilizada pelos anuros é de aproximadamente 60 x 100 m tipo brejo e é dividida por ambientes, apesar de próximos, bem distintos. Possui influência da matriz de mata de galeria, e conforme se distancia a área modifica pra Cerrado aberto tipo campo sujo. A mata ciliar possui árvores altas tomadas por epífitas e lianas, coqueiros, palmeiras e caraguatás. A área aberta é formada por touceiras de gramíneas e arbustos e na parte do corpo d água por chapéu-de-couro (Echinodorus sp.) e taboas (Typha sp.). A área amostrada é cortada por uma estrada vicinal com o entorno formado por plantios de Eucalyptus e fragmentos de Cerrado aberto (Figura 4). Figura 4A - Borda da mata do Ponto AVA Figura 4B - Vista aérea do ponto AVA 8

18 Ponto BOR - Borebi Os dados foram coletados em um açude permanente próximo a entrada da RPPN Reserva Natural Olavo Egydio Setúbal. A RPPN possui 615 hectares de Floresta Estacional Semidecidual e é margeada em sua porção setentrional pelo rio Claro e lateralmente por plantios de eucalipto (Figura 5). A vegetação do entorno do açude é de mata ciliar e parte da mata na borda do açude fica alagada no período chuvoso. O corpo d água (10 x 30 m) é formado pelo represamento de um córrego afluente do rio Claro e a profundidade é de aproximadamente 2 m. Ao fundo, a vegetação é de taboas, árvores caídas e vegetação emergente. A água é cristalina de troca constante e parte da lâmina d água é tomada por lentilha-d água (Lemna sp.) e salvínia (Salvinia sp.). Figura 5A - Açude do ponto BOR Figura 5B - Vista aérea do ponto BOR Ponto JAU - Jaú A área fica próxima a Rodovia Eng. Paulo Nilo Romano. O ponto de coleta é um açude de pequeno porte (25 x 30 m) formado pelo represamento de um pequeno córrego com vegetação de gramíneas nas bordas e taboas na transição do açude com a mata ciliar (Figura 6). O entorno da área é formado por plantações de cana-de-açúcar e pastagens. A profundidade máxima é de 1,5 m e o espelho d água não sofre alterações ao longo do ano. O solo exposto ao redor do açude fica encharcado no período chuvoso. Em períodos de fortes chuvas forma-se um pequeno canal de escoamento da água ao lado do açude. 9

19 Figura 6A - Açude do ponto JAU Figura 6B - Vista aérea do ponto JAU Ponto LPA - Lençóis Paulista O ponto amostrado é um açude semipermanente de pequeno porte (20 x 45 m). Durante seis meses (de março a agosto de 2012) o açude ficou seco. O corpo d água é dominado por colonião (Panicum maximum) e taboas (Typha sp.) (Figura 7). A mata ciliar possui diversas árvores com os galhos sobre o corpo d água proporcionando inúmeros poleiros. Ao fundo, o espelho d água fica visível e se une com o córrego formando ambientes de mata alagada. A água é turva, rica em matéria orgânica em decomposição e seu escoamento é mínimo. O entorno da área é formado por plantios de eucalipto. Figura 7A - Açude do ponto LPA Figura 7B - Vista aérea do ponto LPA Coleta de dados Foram realizadas 101 visitas de campo entre setembro de 2011 e maio de 2013 nas seis áreas. O período de amostragem variou entre os pontos de coleta: ASB - outubro/2011 à abril/2013 (19 meses); AGU - maio/2012 à abril/2013 (12 meses); AVA - setembro/2011 à 10

20 maio/2013 (21 meses); BOR - abril/2012 à maio/2013 (14 meses); JAU - abril/2012 à abril/2013 (13 meses); LPA - outubro/2011 à abril/2013 (19 meses). As campanhas foram realizadas mensalmente num esforço de aproximadamente 450 horas de campo sempre acompanhado de outro observador. Na estação chuvosa, além da visita mensal foram realizadas visitas adicionais quinzenais. Para o registro das espécies foram utilizados dois métodos complementares e simultâneos: busca em sítios reprodutivos (Scott Jr. & Woodward 1994) e transectos auditivos (Zimmerman 1994). A coleta de dados foi feita durante o turno de vocalização com início às 18:00 e se encerrando à meia-noite, desprezando o horário de verão. A cada hora foi percorrido o perímetro dos corpos d água e anotada a abundância de machos em atividade de vocalização. Das seis contagens realizadas em cada noite, foi considerado o registro com a maior abundância. Em meses com visitas quinzenais, a abundância mensal considerada foi a maior abundância registrada das duas visitas. Um exemplar de cada espécie foi coletado como espécime-testemunho (Licença SISBIO ) nos pontos AGU e JAU. Os indivíduos foram capturados manualmente e posteriormente foram anestesiados e sacrificados com lidocaína em pasta a 5%. Em seguida foram fixados em formalina a 10% e após três dias foram conservados em álcool 70%. O material será destinado à Coleção de Anfíbios do Departamento de Zoologia da Universidade Estadual Paulista, Campus de São José do Rio Preto, SP. A vocalização das espécies foi gravada e disponibilizada em Maffei & Ubaid (2013). A nomenclatura adotada no trabalho segue Frost (2013) Análise dos dados A abundância máxima para cada espécie foi mensurada pela maior abundância de todas as visitas. A abundância total de cada ponto foi dada pela soma da maior abundância de todas as espécies. A abundância relativa foi calculada através da porcentagem da maior abundância de cada espécie em relação a abundância total. A diversidade (Shannon-Wiener), equitabilidade (Pielou) e dominância (Berger-Parker) foram determinadas segundo Zar (2010) e calculadas através do programa Past 3.0 (Hammer et al. 2001). Uma curva do componente de dominância foi realizada a partir dos dados de abundância de cada espécie em uma escala logarítmica (log 10) decrescente (Krebs 1999). De acordo com Magurran (2004) quanto maior a inclinação da curva maior é a dominância encontrada. 11

21 A eficiência da amostragem foi avaliada por curvas de rarefação com base em 1000 randomizações, considerando o esforço de cada mês uma amostra e a maior abundância do mês. Também foi feita a estimativa da riqueza de espécies com os estimadores nãoparamétricos Bootstrap e Jackknife1 (Smith & van Belle 1984, Magurran & McGill 2011). O Bootstrap difere dos demais por utilizar dados de todas as espécies, não se restringindo a espécies raras (Santos 2003). Já o Jackknife estima a riqueza a partir do número de espécies raras e do número de amostras (Santos 2003). As curvas foram construídas utilizando o programa EstimateS 9.1 (Colwell 2013). Espécies registradas após o período de amostragem não foram consideradas nessa análise. No ponto de Lençóis Paulista o intervalo de seis meses enquanto a poça ficou seca (de março a agosto de 2012) não foi incluído. A sazonalidade das comunidades foi examinada através da análise estatística circular (Zar 2010). Foram utilizados como frequência os dados de abundância e riqueza de machos vocalizando de 12 meses durante um período simultâneo para todos os pontos (maio de 2012 a abril de 2013). Os meses foram convertidos em ângulos com intervalos de 30, sendo 0 em janeiro, sucessivamente até 330 em dezembro. Foi calculado o ângulo médio (ponto de maior concentração), o desvio padrão angular, o comprimento médio do vetor (r) que varia entre 0 (dados dispersos) e 1 (dados concentrados), e posteriormente a significância do ângulo através do teste de uniformidade de Rayleigh (z). Esse teste (p < 0,05) verifica se os dados não estão distribuídos uniformemente em torno do ciclo de distribuição circular (Zar 2010), ou seja, há sazonalidade. A análise foi realizada através do programa Oriana 4.01 (Kovach 2013). Para verificar a similaridade entre as áreas amostradas e outras comunidades de anuros do interior paulista foi utilizado o índice de similaridade de Jaccard (Magurran & McGill 2011) pelo método de média não ponderada (UPGMA) (Krebs 1999). Tal índice foi utilizado por ser um índice binário, sendo cada espécie classificada como presente ou ausente na lista final. Para a realização da análise de agrupamento (Cluster analysis) e confecção do dendrograma foi utilizado o programa Past 3.0 (Hammer et al. 2001). O coeficiente de correlação cofenético (r) verificou a representatividade da matriz de similaridade, sendo considerado com alta representatividade valores próximos de 1 (Legendre & Legendre 2012). Sabendo que uma análise desse tipo não leva em conta o esforço amostral, o objetivo aqui foi simplesmente comparar as anurofaunas de diferentes localidades do Planalto Ocidental Paulista (Figura 8; Tabela 2). Para se chegar o mais próximo de uma comunidade local, foram utilizados dados de literatura compilados por município ou região (p. ex.: região Noroeste). Táxons com sp., gr. e aff. na identificação foram retirados da listagem. Já os relacionados como cf. foram 12

22 mantidos, mas revistos com cautela em cada caso e/ou consultando os autores das listas. Para verificar a influência da distância (km) na similaridade da composição de espécies entre as 15 localidades foi utilizada uma regressão linear simples (Zar 2010), com valor de p < 0,05 através do programa Bioestat 5.3 (Ayres et al. 2007). Tabela 2 - Localidades, riqueza (N), referência bibliográfica e matriz vegetacional de comunidades de anfíbios do Planalto Ocidental Paulista (FES = Floresta Estacional Semidecidual; CE = Cerrado) Área Localidade N Referência Matriz ASB Águas de Santa Bárbara 33 Presente estudo; Araujo et al. 2013a CE AGU Agudos 23 Presente estudo; Rolim 2013 CE ASS Assis 28 Araujo & Almeida-Santos 2011 CE AVA Avaré 29 Presente estudo CE BAU Bauru 36 Rolim 2013 FES/CE BOR Borebi 34 Presente estudo; Maffei et al. 2011a FES/CE GAL Gália 34 Brassalotti et al FES ITI Itirapina 28 Brasileiro et al CE LUI Luiz Antônio 27 Prado et al. 2009; D. T. Corrêa-Filho & T. Oliveira (C. pess.) FES/CE JAU Jaú 23 Presente estudo; Moya et al FES LPA Lençóis Paulista 41 Presente estudo; Maffei & Ubaid 2013 FES/CE TEO Teodoro Sampaio 28 Santos et al FES NOR Região noroeste 36 Provete et al. 2011; Cardozo & Toledo 2013 FES/CE PED Pedregulho 26 Araujo et al. 2009b; Martins & Silva 2009; Martins & Giaretta 2013 FES/CE SCA São Carlos 21 Sabbag & Zina 2011; Carvalho et al. 2010; Ramos 2010 FES/CE Para complementar o inventário das espécies presentes no Planalto Ocidental Paulista foi consultada a base de dados virtual SpeciesLink ( Os dados das espécies depositadas em coleções científicas foram agrupados por municípios e táxons com problemas taxonômicos não foram considerados. Foram avaliadas apenas espécies presentes na Lista de anfíbios do estado de São Paulo de acordo com Rossa-Feres et al. (2011). Os dados são provenientes das coleções: Coleção de Anfíbios do Museu de Zoologia da UNICAMP, Campinas - SP (ZUEC); Coleção de Anfíbios do Departamento de Zoologia do Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas, UNESP, São José do Rio Preto - SP (DZSJRP); Coleção de Anfíbios Célio F. B. Haddad, UNESP, Rio Claro - SP (CFBH); Coleção Zoológica da UFMT- Setor Herpetologia (CZUFMT); Coleção de Anfíbios do Museu de Biologia Professor Mello Leitão, Santa Teresa - ES (MBML); Coleção de Herpetofauna do Museu de Zoologia da UEL, Londrina, PR (MZUEL); e Fonoteca Neotropical Jacques Vielliard, UNICAMP, Campinas - SP (FNJV). 13

23 Figura 8 - Mapa do Estado de São Paulo com o Planalto Ocidental Paulista em branco, localidades amostradas (quadrados) e outros inventários (círculos). A = Avaré, B = Borebi, C = Águas de Santa Bárbara, D = Lençóis Paulista, E = Agudos, F = Jaú; 1 = Teodoro Sampaio, 2 = Assis, 3 = Gália, 4 = Bauru, 5 = Itirapina, 6 = São Carlos, 7 = Luiz Antônio, 8 = Região Noroeste, 9 = Pedregulho 1.3 RESULTADOS e DISCUSSÃO Composição das comunidades A composição da anurofauna das seis áreas amostradas corresponde a 17% das espécies listadas para o Estado de São Paulo (Rossa-Feres et al. 2011). As 39 espécies registradas são pertencentes a cinco famílias: Bufonidae (2), Hylidae (21), Leptodactylidae (12), Microhylidae (2) e Odontophrynidae (2) (Tabela 3). A distribuição das espécies entre as famílias teve o predomínio da família Hylidae (55%), seguido de Leptodactylidae (31%), sendo esse o padrão mais encontrado nas anurofaunas do Cerrado (Brasileiro et al. 2005, Valdujo et al. 2011) e Mata Atlântica (Haddad & Pombal 2005, Prado & Pombal Jr. 2005). A maioria das espécies registradas é comum tanto em áreas de Cerrado, quanto de Mata Atlântica (Rossa-Feres et al. 2011). Três espécies amostradas em todos os pontos (Dendropsophus minutus, D. nanus e Physalaemus cuvieri) são provavelmente as espécies mais comuns em todo o Brasil ocorrendo em todos os biomas (Frost 2013). Outras 16 espécies também são de ampla distribuição em diversas regiões (Rhinella schneideri, Hypsiboas albopunctatus, Scinax fuscomarginatus, S. fuscovarius, Trachycephalus typhonius, Eupemphix 14

24 nattereri, Leptodactylus furnarius, L. fuscus, L. labyrinthicus, L. latrans, L. mystaceus, L. mystacinus, L. podicipinus, Physalaemus centralis, P. marmoratus, Pseudopaludicola mystacalis, Chiasmocleis albopunctata e Elachistocleis cesarii; Haddad et al. 2013, Valdujo et al. 2012, Frost 2013). Proceratophrys moratoi é a espécie cuja distribuição é a mais restrita, ocorrendo apenas no Cerrado do Estado de São Paulo e do sudoeste de Minas Gerais (Maffei et al. 2011b, Martins & Giaretta 2012). É a única espécie registrada ameaçada de extinção (Machado et al. 2008, Garcia et al. 2009). Além desta, outras duas espécies registradas são endêmicas do bioma Cerrado (Dendropsophus jimi e D. elianeae; Valdujo et al. 2012). Algumas espécies são consideradas endêmicas do bioma Mata Atlântica como Dendropsophus anceps e D. microps (Haddad et al. 2013), porém na região são encontradas com frequência em áreas de Cerrado aberto (D. anceps; Maffei et al. 2011a) e matas de galeria de Cerrado (D. microps; Maffei et al. 2009). Essas duas espécies, junto com Sphaenorhynchus caramaschii e Hypsiboas prasinus estão no limite oeste de suas distribuições no Estado de São Paulo (Maffei et al. 2011c). Isso mostra que a ocorrência marginal nessas áreas de Cerrado é secundária. Dendropsophus sanborni, Hypsiboas prasinus, H. caingua, Sphaenorhynchus caramaschii e Phyllomedusa tetraploidea são espécies com distribuições para o sul do continente, estando na região em seu limite norte de ocorrência (Toledo et al. 2007, Souza-Filho & Lima 2012, Fisch & Port 2013, Frost 2013, Haddad et al. 2013). O ponto de maior riqueza foi AVA com 29 espécies, seguido de JAU com 20 espécies, ASB e AGU com 19 espécies, LPA (17 espécies) e BOR (15 espécies). A riqueza encontrada no ponto AVA (n = 29) supera a riqueza de boa parte dos inventários do interior do estado (p. ex.: Brasileiro et al. 2005, Zina et al. 2007, Santos et al. 2009, Araujo & Almeida-Santos 2011). Um estudo realizado próximo a essa área, registrou também em um único corpo d água 27 espécies (Maffei et al. 2011a). Ambas as áreas revelam que ambientes abertos, típicos de Cerrado, possuem forte influência na composição das comunidades, com riquezas bem maiores que áreas de fitofisionomias florestais. Os demais pontos possuem riquezas bem menores, porém considerando unicamente o corpo d água estão dentro dos padrões de comunidades de áreas de Floresta Estacional e da porção sul do Cerrado (Rossa-Feres & Jim 2001, Vasconcelos & Rossa- Feres 2005, Melo et al. 2007, Santos et al. 2007, Vasconcelos et al. 2011) que pode variar entre 5 e 20 espécies num único ponto de amostragem. 15

25 Tabela 3: Espécies amostradas em seis corpos d água do Planalto Ocidental Paulista (AM: Abundância máxima; Abundância relativa - %). Família/Espécie ASB AGU AVA BOR JAU LPA AM AR AM AR AM AR AM AR AM AR AM AR Bufonidae Rhinella ornata 2 0,7 1 0,1 5 1,9 Rhinella schneideri 3 0,6 1 0,4 1 0,4 1 0,7 Hylidae Dendropsophus anceps * 0,7 20 5,6 Dendropsophus elianeae 30 6,2 Dendropsophus jimi 10 2,1 15 2,2 Dendropsophus microps 20 3 Dendropsophus minutus 15 3,1 5* 1, , ,9 Dendropsophus nanus , , ,8 Dendropsophus sanborni 50 7,5 Hypsiboas albopunctatus ,4 15 2,2 10 3, Hypsiboas caingua ,4 1 0,1 15 5, ,5 Hypsiboas faber 5 0, ,9 Hypsiboas lundii 3 0,6 5 1,8 5 0,7 10 3,7 2 1,4 1 0,3 Hypsiboas prasinus 4 0,6 Itapotihyla langsdorffii 2 0,3 1* 0,4 2 0,6 Phyllomedusa tetraploidea 1* 0,2 1 0,4 10 1,5 2* 0, ,1 Scinax berthae 30 4, ,2 3** 0,8 Scinax fuscomarginatus , Scinax fuscovarius 10 2,1 8 2,9 2 0,3 1 0,7 5 1,4 Scinax similis 10 2,1 1 0,7 Scinax squalirostris 10 1,5 Sphaenorhynchus caramaschii 50 7, ,7 30 8,3 Trachycephalus typhonius 1 0,7 Leptodactylidae Eupemphix nattereri 1 0,2 2 0,7 3** 2,1 Leptodactylus furnarius 2 0,4 10 7,0 Leptodactylus fuscus 3 0,6 5 1,8 2 0,3 5 3,5 5 1,4 Leptodactylus labyrinthicus 1 0,2 1 0,4 2 0,3 3 2,1 Leptodactylus latrans 1 0,1 1 0,7 Leptodactylus mystaceus 10 3,6 10 1,5 1 0, ,9 Leptodactylus mystacinus 5 1,8 3 0,4 1 0,7 10 2,8 Leptodactylus podicipinus 60 21, Physalaemus centralis 30 6,2 2 0,7 15 2,2 Physalaemus cuvieri 50 10, ,1 50 7,5 10 3, ,5 15 4,2 Physalaemus marmoratus 1* 0,4 2 1,4 Pseudopaludicula mystacalis 1 0,1 2 0,6 Microhylidae Chiasmocleis albopunctata 2* 0,7 1* 0,3 Elachistocleis cesarii 3 0,6 2 0,3 5 3,5 Odontophrynidae Odontophrynus americanus 1** 0,3 Proceratophrys moratoi 1 0,1 Riqueza Abundância total Diversidade (H ) Equitabilidade (J ) Dominância 41% 36% 29% 18% 20% 27% Espécies exclusivas *espécie registrada fora do ponto amostrado **espécie registrada após o período de estudo 16

26 Nenhuma das curvas de rarefação e riqueza estimada atingiu uma assíntota (Apêndice 1). Esse resultado indica que não foram amostradas todas as espécies. O ponto JAU foi o único que teve tendência a estabilização e os demais mantiveram a curva em ascendência. Em todas as áreas foram estimadas no mínimo uma espécie a mais (Figura 9). Palmer (1990) considera o Jackknife um bom estimador para estudos em comunidades em geral, apesar de levar em questão espécies encontradas somente em uma amostra (uniques). Entretanto, utilizar o método de Bootstrap foi uma alternativa já que em toda a amostragem foram registrados 33 uniques (AGU = 6; ASB = 4; AVA = 9; BOR = 5; JAU = 4; LPA = 5). Anfíbios são animais que se agregam para reprodução que ocorre em uma pequena escala ao longo do ano. Nesse contexto, o conceito de espécie rara (uniques) é subjetivo. Muitos desses casos são espécies registradas uma única vez talvez por serem de reprodução explosiva que dura cerca de poucos dias (Wells 1977). Outro fato é que a sazonalidade também tem influência na não estabilização das curvas. Apesar de ser uma randomização, esse tipo de análise considera que cada amostra tem a mesma chance de registrar tal espécie. Porém, nas amostras do período seco as chances são bem reduzidas. Se uma área teve o início da amostragem no começo do período chuvoso, provavelmente a curva terá maior estabilização. Se a amostragem iniciou-se no período seco, o grande acréscimo de espécies na chegada do período chuvoso, também implica na estabilização da curva. Nesse sentido, boa parte das estimativas de riqueza com comunidades de anfíbios anuros demonstram curvas em ascendência (Moraes et al. 2007, Ribeiro Jr. & Bertoluci 2007, Morais et al. 2011, Valdujo et al. 2011, Costa et al. 2013, Waldez et al. 2013) 40 observado Bootstrap Jackknife Riqueza ASB AGU AVA BOR JAU LPA Figura 9 - Valores de riqueza observada e estimada de acordo com os métodos Bootstrap e Jackknife1. Os traços acima das barras correspondem ao desvio-padrão. 17

27 Os resultados do estimador Bootstrap são os mais próximos da realidade, considerando registros anteriores dos corpos d água amostrados. O ponto ASB foi amostrado na estação chuvosa de 2008/2009 e teve o registro de nove espécies (Araujo et al. 2013a). Essas espécies foram novamente amostradas, exceto Leptodactylus mystacinus. O ponto AGU foi amostrado em 2005 e teve o registro de 13 espécies (Rolim et al. 2006). No presente estudo foram amostradas 19 espécies incluindo as de 2005, exceto Hypsiboas faber. Os pontos de BOR, LPA e AVA foram amostrados em 2008 e 2009 (Maffei 2010). No ponto BOR, as espécies Hypsiboas prasinus, Scinax fuscomarginatus, S. fuscovarius, Eupemphix nattereri e Leptodactylus mystacinus não foram encontradas no presente estudo. Entretanto, a espécie Scinax berthae foi adicionada. No ponto LPA a espécie Elachistocleis cesarii não foi registrada, porém outras seis espécies foram incluídas (Hypsiboas lundii, Itapotihyla langsdorffii, Scinax berthae, Sphaenorhynchus caramaschii, Leptodactylus fuscus e L. mystaceus). Na amostragem do ponto AVA, Eupemphix nattereri não foi registrado e Rhinella ornata, Hypsiboas prasinus, Leptodactylus latrans, Physalaemus centralis, Pseudopaludicola mystacalis e Proceratophrys moratoi entraram pra listagem. O ponto JAU nunca havia sido amostrado. Analisando as comunidades, vemos que espécies abundantes e comuns foram presentes nos diferentes períodos (p. ex.: Dendropsophus minutus, Dendropsophus nanus, Phyllomedusa tetraploidea, Hypsiboas albopunctatus, Hypsiboas caingua e Physalaemus cuvieri). As espécies que entram e saem da listagem são aquelas de períodos de reprodução mais curtos como Rhinella ornata, Chiasmocleis albopunctata, Elachistocleis cesarii e Odontophrynus americanus. O ponto BOR foi o único que teve diminuição da riqueza e abundância no segundo período. Essas variações na estrutura e composição da comunidade ao longo dos anos são de difícil compreensão, principalmente em ambientes fragmentados (Tocher et al. 1994, Gascon et al. 1999). A maioria dos estudos com comunidades de anfíbios são realizados por um ano e geralmente esses inventários têm como objetivo, além de estudar a ecologia da comunidade, verificar a variação sazonal das espécies (p. ex.: Bertoluci 1998, Bernarde & Machado 2000, Prado & Pombal 2005, Santos et al. 2007, São Pedro & Feio 2010). Estudos com amostragens mais longas ou com intervalos são raros (Heyer et al. 1990, Tocher et al. 1994, Gascon et al. 1999, Jim 2002). Esses estudos mostram que são inúmeros os fatores que podem influenciar a alteração da composição de uma comunidade como disponibilidade de recursos, predação, influências externas, variáveis climáticas ou um próprio ajuste na estrutura da comunidade (Jim 2002). As variações aqui encontradas são preliminares e aparentemente não foi observada 18

28 nenhuma modificação nos corpos d água, ficando essa variação como um viés da noite de amostragem ou do esforço amostral empregado. As maiores diversidades encontradas foram nos pontos AVA (H = 2,45) e JAU (H = 2,51) e isso provavelmente está relacionado com o número de microhábitas que os corpos d água apresentam. Os demais pontos são açudes estáticos com margens semelhantes e pouca disponibilidade de uso de hábitat. A heterogeneidade ambiental influencia na composição da anurofauna e sua diversidade (Cardoso et al. 1989, Vasconcelos & Rossa-Feres 2008; Silva et al. 2011). Comparada a outros trabalhos sobre diversidade de anuros em um único corpo d água (Conte & Rossa-Feres 2006, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Both et al. 2008) pode-se dizer que a diversidade registrada nos pontos amostrados é considerada alta. A equitabilidade variou de J = 0,64 (ASB) a J = 0,83 (JAU). Esse índice reflete como a abundância das espécies se distribui na comunidade, tendo seus menores valores nas comunidades onde houve as maiores porcentagens de espécies dominantes (p. ex.: ASB e AGU). Consequentemente, a diversidade teve seus menores índices nesses dois pontos. As curvas do componente de dominância apresentaram inclinações semelhantes e nenhuma teve uma inclinação acentuada (Figura 10). Scinax fuscomarginatus foi a espécie dominante no ponto ASB representando 41% de toda a comunidade. Dendropsophus minutus, D. nanus e Physalaemus cuvieri foram as espécies mais abundantes nos demais pontos, correspondendo juntas a quase metade de todos os indivíduos registrados. São espécies de pequeno porte com grandes populações no período chuvoso. Esse padrão de dominância é comum em boa parte das comunidades de anuros em ambientes abertos (Giaretta et al. 2008, Costa et al. 2013, Silva et al. 2011, Araujo et al. 2013a). Vinte espécies tiveram abundância menor que 3%, inclusive todos os membros das famílias Bufonidae, Microhylidae e Odontophrynidae. As demais espécies tiveram abundância intermediária. No presente levantamento nove espécies foram exclusivas de um único ponto: Dendropsophus elianeae ocorreu apenas no ponto ASB; Dendropsophus sanborni, D. microps, Scinax squalirostris e Proceratophrys moratoi apenas no ponto AVA; Odontophrynus americanus no ponto LPA; e Trachycephalus typhonius no ponto JAU. Essa última espécie nunca foi registrada em sete anos de estudo nas regiões dos pontos AVA, BOR e LPA. Em Botucatu ela é de rara ocorrência (Almeida 2010), sendo sua distribuição mais comum para o lado oeste do estado (Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Santos et al. 2009). Dendropsophus minutus, D. nanus, Hypsiboas lundii e Physalaemus cuvieri foram as mais comuns ocorrendo em todas as áreas e estão presentes em praticamente todos os inventários do interior paulista (ver Apêndice 4). 19

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