Repertório Sonoro de Ecolocalização de Molossus molossus (Chiroptera, Molossidae)

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1 III SIMPÓSIO SOBRE A BIODIVERSIDADE DA MATA ATLÂNTICA Repertório Sonoro de Ecolocalização de Molossus molossus (Chiroptera, Molossidae) I. S. Borloti¹*, M. H. Almeida 1, F. L. Mischiatti 1, R. S. Tokumaru 2 & A. D. Ditchfield 1. 1 Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Federaldo Espírito Santo 2 Departamento de Psicologia do Desenvolvimento Social, Universidade Federal do Espírito Santo * para correspondência: iannaborloti@gmail.com Introdução O conhecimento do repertório vocal de espécies de morcegos insetívoros é de extrema importância para que se possa registrar a ocorrência e o padrão de uso de hábitats destes animais. Tal importância se justifica pelo fato de que morcegos insetívoros são subamostrados por métodos de captura como redes de neblina, que são amplamente utilizados no Brasil, ao passo que as vocalizações destes animais podem ser facilmente registradas por meio de detectores de ultrassom (O farrell & Gannon, 1999; Portfors et al., 2000; Macswiney et al., 2008). Tal técnica permite encontrar morcegos considerados raros ou determinar novas distribuições de uma espécie. No entanto, para que as vocalizações dos morcegos possam ser identificadas como pertencente a uma determinada espécie, é necessário que o repertório desta seja previamente conhecido. Apesar de descrições de sons de ecolocalização de várias espécies da região neotropical estarem disponíveis na literatura (p. ex. O Farrell & Miller, 1997; Ibáñez et al., 1999; Kossl et al., 1999; O farrell & Miller, 1999; Ibáñez et al., 2002; Rydell et al., 2002; Jennings et al., 2004), estas descrições representam uma fração pequena das espécies que ocorrem no Espírito Santo. Além disso, os morcegos podem apresentar plasticidade vocal, podendo alterar as características dos seus sons de ecolocalização conforme a situação em que os emitem (Mora et al., 2004) e poucos trabalhos com descrição de sons de ecolocalização atentam para registrar as vocalizações destes animais em diferentes situações (p. ex. Siemers et al., 2001; Mora et al., 2011). Os morcegos da família Molossidae, possuem asas estreitas e longas em relação ao corpo, o que lhes conferem um vôo rápido e de pouca manobrabilidade. Por causa destas características são considerados forrageadores de espaço aberto (Kossl et al., 1999). Morcegos que forrageiam em espaços abertos emitem pulsos longos de banda estreita e de frequências relativamente baixas (Schnizler & Kalko, 2001). No entanto alguns estudos demonstraram que molossídeos podem apresentar um alto nível de plasticidade vocal,

2 372 BORLOTI ET AL.: ECOLOCALIZAÇÃO DE MOLOSSUS MOLOSSUS. adaptando seus chamados de ecolocalização de acordo com a circunstância (revisão em Mora et al., 2011). A espécie Molossus molossus (Pallas, 1766) é amplamente distribuída no Brasil, podendo ser encontrada tanto em áreas urbanas, ocupando forros de residências ou outras construções, quanto em áreas não urbanizadas, ocupando ocos de árvores (Fabian & Gregorin, 2007), entre os insetívoros, é possivelmente uma das espécies mais comuns do estado do Espírito Santo. As únicas descrições de sons de ecolocalização de Molossus molossus disponível na literatura provém de gravações feitas em Cuba (Kossl et al., 1999; Mora et al., 2004), onde observou-se que M. molossus emite sons de banda estreita com duração de 11,4 ms e organizados em pares de pulsos que alternam em frequência (34,9 KHz e 39,6 KHz). Uma vez que há evidências que os sons de ecolocalização podem modificar intraespecificamente de acordo com a variação geográfica, não se sabe se as vocalizações das populações de M. molossus de Cuba correspondem às vocalizações emitidas pelos indivíduos desta espécie que habitam o Espírito Santo (Barclay et al., 1999). Sendo assim, no intuito de auxiliar a identificação das vocalizações de M. molossus em trabalhos de campo envolvendo o uso de detectores de ultrassom, foi apresentada a descrição de parte do repertório de vocalizações de ecolocalização desta espécie. Material e Métodos Foram realizadas três expedições a campo em uma área urbana do município de Cariacica nos meses de Julho de 2013, Março e Abril de Utilizamos três redes de neblina cada uma com seis metros de comprimento por três metros de altura que foram armadas no quintal de uma propriedade com aproximadamente 120m² cercada por prédios. Ao todo foram capturados cinco indivíduos machos de Molossus molossus. Os Sons de ecolocalização destes indivíduos foram gravados com um detector de ultrassom Griffin (Stag Electronic, London, UK) no modo de expansão de tempo com uma taxa de amostragem de 441KHz o que resultou em um fator de expansão de 10 vezes. Para registrar o máximo da variabilidade dos sons de ecolocalização de Molossus molossus as gravações foram feitas em três diferentes situações. Na primeira, dois indivíduos foram soltos de uma varanda com aproximadamente seis metros de altura no próprio local de captura. Na segunda, dois indivíduos foram levados a uma área aberta, onde foram amarrados a um barbante pelo pé e posteriormente soltos do alto de uma escada com aproximadamente dois metros de altura. Neste caso, após as gravações os morcegos foram

3 III SIMPÓSIO SOBRE A BIODIVERSIDADE DA MATA ATLÂNTICA recolhidos e devolvidos ao local de origem. Na terceira situação, um indivíduo foi solto do terraço de um prédio de dois andares nas proximidades do local de captura. As gravações foram analisadas no software Avisoft-SASLab Pro (Version , Glienicke Germany). Os espectrogramas foram gerados com uma janela Hamming, tamanho FFT 512, e sobreposição de 93,75%. Medimos os seguintes parâmetros: frequência máxima (f max ), frequência mínima (f min ), frequência dominante (f dom ), que corresponde a frequência de maior pico de amplitudee duração (d) do pulso. Resultados e Discussão Foram analisados 144 pulsos de ecolocalização que foram classificados em três categorias de acordo com a visualização da morfologia dos chamados observados no espectrograma. O pulso do tipo P1 (figura 1A) é caracterizado por apresentar um componente de frequência quase constante com pouca variação ao longo do tempo, típicamente de banda estreita e apresenta média de f max= , f min =31.601, f dom = (medidas em KHz) e d=0,0057 s. O chamado tipo P2 (figura 1B) apresenta uma maior modulação, isto é, com maior variação de frequência ao longo do tempo quando comparado com P1, desta forma, aparentando mais inclinado no sonograma, as médias foram: f max = f min =32.201, f dom = e d=0,0062 s. O chamado tipo P3 (figura 1C) possue um componente inicial de banda estreita seguido por um componente de frequência modulada, apresentando f max =46.283,f min =30.507, f dom = e d=0,0052 s. (As médias de cada parâmetro analisado para cada categoria de pulso são apresentadas na Tabela 1). Tabela 1. Médias de cada parâmetro analisado, as medidas de frequência são dadas em KHz. P1 P2 P3 Duração 0,0057 s 0,0062 s 0,0052 s Frequência dominante Frequência mínima Frequência máxima Pulsos dos tipos P1 e P2 foram mais observados nas gravações feitas na segunda situação (morcegos presos por um barbante em uma área aberta), enquanto que os morcegos emitiram predominantemente pulsos do tipo P3 na primeira e terceira situações (respectivamente ao serem soltos da varanda e do terraço). Neste último caso, à medida que se afastavam do ponto de soltura, os morcegos começavam a emitir pulsos do tipo P1 e P2 em meio às emissões de P3. Estes pulsos também foram observados na segunda situação quando os morcegos se aproximavam do chão. Sendo assim, as características dos

4 374 BORLOTI ET AL.: ECOLOCALIZAÇÃO DE MOLOSSUS MOLOSSUS. chamados de ecolocalização aparentam terem sido influenciadas tanto pelo hábitat em que os morcegos foram soltos como pela trajetória de vôo que estes animais apresentavam. Frequencia (khz) Frequencia (khz) Frequencia (khz) A B C Tempo (seg) Tempo (seg) Tempo (seg) Figura 1. Sonograma mostrando a morfologia dos pulsos de Ecolocalização de M. molossus, P1(A) pulso de banda estreita. P2 (B), pulso com pouca modulação de frequência. P3 (C), chamado modulado. As características dos sons de ecolocalização dos morcegos podem variar de acordo com a estrutura física do habitat em que se encontram. Os pulsos de ecolocalização do tipo P1 e P2 são caracteristicamente utilizados por forrageadores de espaços aberto, uma vez que consistem de um componente de banda estreita (Schnizler & Kalko, 2001). Pulsos do tipo P3 são típicamente emitidos por morcegos que caçam em um ambiente de borda, ou seja, próximo a obstáculos ou estruturas físicas que geram eco como vegetação, paredes ou mesmo o solo. No entanto, Mora et al. (2004) relatam que M. molossus utiliza estes tipos de pulsos quando saem ou entram nos abrigos, e nunca durante o comportamento de

5 III SIMPÓSIO SOBRE A BIODIVERSIDADE DA MATA ATLÂNTICA forrageamento. Uma vez que molossídeos são considerados forrageadores de espaço aberto (Kossl et al., 1999), os pulsos P1 e P2 são provavelmente utilizados por M. molossus para encontrar presas e os pulsos P3 são utilizados apenas para orientação quando estes animais necessitam navegar em ambientes de borda. Os sons de ecolocalização que morcegos insetívoros emitem enquanto forrageiam são divididos em três fases: a primeira é a fase de procura, emitida enquanto o morcego busca por uma presa. Após detectar a presa, o morcego entra na fase de aproximação. Nesta fase a duração do pulso é reduzida e ele se torna mais modulado. No momento em que o morcego ataca a presa ele emite os sons da fase de ataque, que consitem em pulsos curtos que são emitidos em uma alta taxa de repetição. Em estudos que utilizam detectores de ultrassom para identificar as espécies de morcego em uma área, normalmente apenas pulsos da fase de procura são analisados. Apesar de as gravações deste estudo não terem sido obtidas durante o comportamento de forrageio de M. molossus, É provável que no caso desta espécie, pulsos semelhantes aos tipos P1 e P2 sejam emitidos durante esta fase, uma vez que estes são pulsos típicos de morcegos forrageadores de ambiente aberto. Dessa forma, estes pulsos podem auxiliar no reconhecimento de M. molossus na natureza. Em geral, os pulsos descritos neste trabalho apresentam frequências mais altas e duração mais curta do que aqueles observados por Mora et al. (2004). Em Cuba. Esta diferença pode estar relacionada ao contexto em que as gravações de ambos os trabalhos foram obtidas. No estudo de Cuba foram gravados morcegos voando livremente acima de 15 m de altura, enquanto que em nosso trabalho os morcegos gravados na maioria dos casos, não atingiram esta altura ou voaram muito próximo a casas ou paredes. É conhecido que os morcegos podem aumentar a freqüência e reduzir a duração de seus pulsos de ecolocalização quando voam mais próximos ao solo (Jensen & Miller, 1999) ou quando se acercam a algum tipo de estrutura física (Schnizler & Kalko, 2001). Molossus molossus demonstra ter um repertório de sons de ecolocalização que pode ser modificado de acordo com a situação enfrentada pelo animal. Esta plasticidade vocal possivelmente confere a esta espécie uma grande adaptabilidade a diferentes condições ambientais. Tal fato pode ser um dos fatores que contribuem para a ampla distribuição desta espécie e a sua adaptação ao ambiente urbano.

6 376 BORLOTI ET AL.: ECOLOCALIZAÇÃO DE MOLOSSUS MOLOSSUS. Conclusão A espécie Molossus molossus demonstra possuir um repertório plástico de sons de ecolocalização que pode ser adaptado de acordo com a circunstância em que o morcego se encontra. Apesar das descrições apresentadas neste trabalho terem sido obtidas apartir de morcegos capturados, acreditamos que os chamados descritos aqui possam ser emitidos por estes animais na natureza. Portanto, poderão auxiliar na identificação de M. molossus em trabalhos de campo que utilizem detectores de ultrassom. Todavia, ainda se faz necessário a descrição das vocalizações destes animais em condições naturais para que se possa conhecer o repertório completo da espécie. Agradecimentos Agradecemos a Bat Conservation International e à FAPES pelo financiamento fornecido que possibilitaram a condução deste trabalho. Agradecemos a Vinícius Pimenta pelas inúmeras revisões, comentários e ajuda de campo. Também a Marcelene Almeida, por permitir que as capturas fossem realizadas em sua residência, e a João Almeida pelo auxílio nos trabalhos de campo. Literatura Citada Barclay, R. M. R. Fullard, J. H., & Jacobs, D. S Variation in the echolocation calls of the hoary bats (Lasiuruscinereus): influence of body size, habitat structure, and geographic location. Canadian Journal of Zoology, 77: Fabian, M. E. &Gregorin, R Família Molossidae. p In: Reis, N. R., Peracchi, A. L., Pedro W. A. & Lima, I. P. (Eds) Morcegos do Brasil. Londrina. Ibáñez, C.; Guillén, A.; Juste, J. & Pérez-Jordá, J. L Echolocation calls of Pteronotusdavyi (Chiroptera: Mormoopidae) from Panamá. Journal of Mammalogy. 80(3): Ibañez, C.; Juste, J.; Lopez-Wilchis, R.; Albuja, L. V. &Nuñez-Garduño, A Echolocation of tree species of sac-winged bats (Balantiopteryx).Journal of Mammalogy. 83(4): Jennings, N. V.; Parsons, S.; Barlow, K. E. & Gannon, M. K Echolocation calls and wing morphology of bats from the West Indies. ActaChiropterologica. 6(1): Jung, K.; Kalko, E. K. V. & von Helversen, O Echolocation calls in Central American emballonurid bats: signal design and call frequency alternation. Journal of Zoology. 272:

7 III SIMPÓSIO SOBRE A BIODIVERSIDADE DA MATA ATLÂNTICA Kossl, M.; Mora, E.; Coro, C. &Vater, M Two toned echolocation calls from Molossusmolossus in Cuba. Jornal of Mammology. 31: Macswiney, M. C.; Clarke, F. M. &Racey, P. A What you see is not what you get: the role of ultrasonic detectors in increasing inventory completeness in Neotropical bat assemblages. Journal of Applied Ecology.45: Mora, E. C.; Marias, S.; Vater, M.; Coro, F. &Kossl, M Specializations for aerial hawking in the echolocation system of Molossusmolossus (Molossidae, Chiroptera).Journal of Comparative Physiology.190: Mora, E. C.; Ibáñez, C.; Macías, S.; Juste, J.; López, I. & Torres, L Plasticity in the echolocation inventory of Mormopterus minutes (Chiroptera, Molossidae). ActaChiropterologica. 13(1): O Farrell, M. J. & Gannon, W. L A comparison of acoustic versus capture techniques for the inventory of bats.journal of Mammalogy. 8(1): O Farrell, M. J. & Miller, B. W A new examination of echolocation calls of some Neotropical bats (Embalonuridae and Momoopidae). Journal of Mammalogy. 78(3): Portfors, C. V.; Fenton, M. B.; Aguiar, L. M. S.; Baumgarten, J. E.; Vonhof, M. J.; Bouchard, S.; Pedro, W. A.; Faria, D. M.; Rautenbach, N. I. L. &Zortéa, M Bats from FazendaIntervales, southeastern Brazil - species account and composition between different sampling methods. Revista Brasileira de Zoologia. 17(2): Rydell, J.; Arita, H. T.; Santos, M. & Granados J Acooustic identification of insectivorous bats (order Chiroptera) of Yucatan, Mexico.Journal of Zoology. 257: