Capítulo 14 CUPINS (ISOPTERA): BIOLOGIA, ECOLOGIA GERAL E DIVERSIDADE NA REGIÃO DO PARQUE NACIONAL DO PICO DA NEBLINA, SÃO GABRIEL DA CACHOEIRA, AM

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2 Capítulo 14 CUPINS (ISOPTERA): BIOLOGIA, ECOLOGIA GERAL E DIVERSIDADE NA REGIÃO DO PARQUE NACIONAL DO PICO DA NEBLINA, SÃO GABRIEL DA CACHOEIRA, AM 257

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4 CAPÍTULO 14 CUPINS (ISOPTERA): BIOLOGIA, ECOLOGIA GERAL E DIVERSIDADE NA REGIÃO DO PARQUE NACIONAL DO PICO DA NEBLINA, SÃO GABRIEL DA CACHOEIRA, AM José Wellington de Morais¹; Daniel Reis Maiolino de Mendonça²; Cristian de Sales Dambros¹; Leonardo Monteiro Pierrot¹;Alexandre Vasconcellos³ ¹Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, INPA, Av. André Araújo, 2936, Petrópolis. CEP , Manaus, AM. Fone: (92) , ²Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade, ICMBio Resex Rio Ituxi, Lábrea, AM, hotmail.com; ³Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Centro de Biociências, Departamento de Botânica, Ecologia e Zoologia. CEP , Natal, RN, Fone: (84) , Os cupins ou térmitas são insetos sociais pertencentes à ordem Isoptera (do grego isos, igual; ptera, asas), que se distribuem principalmente pelas regiões tropicais e subtropicais, entre os paralelos 52º N e 45º S. Estes insetos vivem em colônias, muitas vezes instaladas no interior de ninhos, também chamados de cupinzeiros, que podem possuir de algumas poucas dezenas até mais de um milhão de indivíduos. Na maioria das vezes, os cupins são tratados apenas como insetos pragas, sem nenhuma importância para os seres humanos ou para o meio ambiente. Na realidade, menos de 10% das espécies são pragas e a grande maioria desempenha um importante papel ecológico na decomposição da matéria orgânica vegetal e na formação dos solos em ecossistemas tropicais. ORGANIZAÇÃO SOCIAL Os cupins diferem da maioria dos insetos por serem eussociais, apresentarem sobreposição de gerações dentro da mesma colônia, os membros cooperarem no cuidado com a prole e apresentarem uma divisão de tarefa reprodutiva, com indivíduos estéreis (soldados e operários) e reprodutores férteis (reis e rainhas). Os soldados (Figura 1) são incumbidos da defesa do ninho e proteção dos operários durante o forrageamento (busca por alimento). As armas utilizadas na defesa são basicamente as mandíbulas e/ou substâncias químicas produzidas principalmente pela glândula frontal, localizada na cápsula cefálica, e esguichadas nos seus opositores por uma estrutura parecida com um nariz conhecida como nasu. A presença de uma ou de outra arma, ou até mesmo 259

5 Desvendando as fronteiras do conhecimento na região amazônica do alto Rio Negro de ambas, vai depender da espécie. As mandíbulas são utilizadas para cortar ou desmembrar os opositores, enquanto as substâncias químicas são tóxicas e/ou pegajosas. Nem todas as espécies de cupins possuem soldados. Algumas utilizam apenas os operários como agentes de defesa da colônia. (a) (b) (c) Figura 1. Características de cupins (Termitidae) com função de soldados (a) Crepititermes verruculosus, (b) Cylindrotermes parvignathus e (c) Nasutitermes corniger. Fotos: Sunny Petiza. Os operários representam a casta mais numerosa da colônia. Apesar de serem cegos, assim como os soldados, são responsáveis pela construção, reparo e limpeza dos ninhos, cuidados com os ovos e recém-nascidos, forrageamento e até pela defesa da colônia. Além disso, são incumbidos da alimentação das outras castas, através da trofalaxia. Esse fenômeno consiste na troca de fluidos corporais, de origem estomodeal (transferência pela boca) ou proctodeal (transferência pelo ânus), entre os indivíduos de uma mesma espécie. Os fluidos podem ser compostos basicamente por substâncias nutritivas e feromônios que auxiliam no equilíbrio social da colônia. A casta dos cupins alados são indivíduos que possuem dois pares de asas membranosas, popularmente conhecidos como siriris ou aleluias, que serão os futuros reis e rainhas da colônia. Os alados são geralmente liberados no início da estação chuvosa. Neste período, é comum encontrá-los pelo chão durante o dia, depois de uma chuva, ou voando ao redor de pontos de iluminação à noite. É a casta mais importante para a reprodução da espécie. Os reprodutores reis e rainhas são relativamente fáceis de serem reconhecidos, pois são maiores que as castas estéreis, têm corpo com coloração escura, com abdômen de varias tonalidades de marrom, olhos compostos e um par de ocelos na cápsula cefálica. Em algumas espécies, o abdômen da rainha fica extremamente dilatado (Figura 2), tendo em vista o desenvolvimento do seu aparelho reprodutor, sendo este fenômeno conhecido como fisogastria. A rainha pode viver vários anos, às vezes mais de 10 anos, e produzir milhares de ovos, sendo então incapaz de se locomover e se alimentar sozinha, ficando enclausurada na câmara real e totalmente aos cuidados dos operários, que se encarregam da sua alimentação e limpeza. A grande quantidade de indivíduos de uma colônia é devido à elevada taxa de postura de ovos pela rainha. O número de ovos postos diariamente por uma rainha varia de 260

6 CAPÍTULO 14 aproximadamente oito, na família Kalotermitidae, até alguns milhares para espécies da família Termitidae. Na espécie Odototermes obesus esse número pode chegar a quase ovos/ dia, ou seja, um ovo a cada segundo (Edwards & Mill, 1986). O rei é menor que a rainha e geralmente permanece ao lado dela ao longo da vida do casal. Figura 2: Rainha de térmita (Isoptera). Foto: Leonardo Monteiro Pierrot. A fundação de novas colônias ocorre após a revoada dos alados de uma colônia mãe. Para que ocorra a revoada é necessário que as condições meteorológicas estejam favoráveis (temperatura, umidade relativa do ar, luminosidade). Os alados saem dos ninhos a partir de aberturas construídas pelos operários e podem voar desde alguns metros até alguns quilômetros com a ajuda de correntes de vento. Quando caem no solo, perdem as suas asas, encontram outro parceiro e saem à procura de um orifício ideal para construir o novo ninho (Figura 3), que pode ser no solo, em madeira morta, em árvores, sob cascas de árvores, etc. Só a partir de então ocorre a cópula que se repete várias vezes durante a vida do casal real. Os primeiros ovos são postos após alguns dias ou semanas depois o estabelecimento do casal. Os cupins recém-nascidos são alimentados pelos pais até se tornarem operários e soldados adultos. Após alguns anos, a colônia já madura, possuindo milhares de indivíduos, estará pronta para produzir a nova ninhada de indivíduos alados. Figura 3. Formação de um casal após a revoada, com macho seguindo a fêmea. Foto: Leonardo Monteiro Pierrot. 261

7 Desvendando as fronteiras do conhecimento na região amazônica do alto Rio Negro Nos ecossistemas tropicais, como florestas úmidas, savanas e até mesmo em regiões áridas, os cupins podem construir seus ninhos em uma grande variedade de microhábitats (Figura 4 e 5). Os ninhos podem ser do tipo arborícola, subterrâneo ou montículo, mas existem algumas espécies que não constroem ninhos conspícuos na paisagem. Os ninhos arborícolas são constituídos, em diferentes proporções, por terra, fezes, matéria orgânica e saliva. Na Figura 4 podem-se observar os principais microhábitats onde os ninhos de cupins são encontrados nas florestas tropicais úmidas. Figura 4. Diversidade de microhabitats utilizados por térmitas para construção de seus ninhos: 1) ninho arborícola; 2) ninho arborícola policálico (vários ninhos que abrigam uma mesma colônia); 3) ninho do tipo montículo; 4) ninho em tronco semi enterrado; 5) ninho em plântula; 6) ninho associado à raízes finas; 7) ninho em base de árvores; 8) ninho subterrâneo difuso; 9) ninho em plantas mortas; 10) ninho em raiz de palmeira. Figura: Cristian de Sales Dambros. Figura 5. Colônias de Nasutitermes spp., em postes na cidade de Manaus, AM: a) poste de acariquara totalmente encoberto pelo ninho onde pode-se observar a parte superior esquerda com sinais de ataques e b) ninho em poste de concreto. Foto: Leonardo Monteiro Pierrot. 262

8 CAPÍTULO 14 Os ninhos de cupins são constituídos por um sistema de galerias e câmaras fechadas, relativamente isoladas das condições ambientais externas, dentro das quais o microclima é até certo ponto controlado. O sucesso adaptativo dos cupins, sobretudo nos trópicos, é em parte atribuído ao desenvolvimento deste sistema, que além de abrigo contra variações climáticas bruscas, serve de proteção contra inimigos e para armazenagem de alimento. A maioria das espécies de cupins constrói ninhos formados por uma única estrutura, conhecida como ninho primário, que abriga o casal real e sua prole. No entanto, algumas espécies das famílias Rhinotermitidae e Termitidae possuem o hábito de construir ninhos com várias partes (também conhecidas como cálies) interligadas, que são comumente chamados ninhos compostos ou policálicos. Nestes casos, há um ninho primário, com reprodutores interligados a várias cálies, geralmente desprovidas de reprodutores, formando uma verdadeira malha de ninhos pelo ecossistema. Além dos próprios cupins, os ninhos podem abrigar outros animais, conhecidos como inquilinos. Entre eles, estão formigas, abelhas, aranhas, lacraias, besouros, escorpiões e percevejos. É possível encontrar até mesmo alguns vertebrados, como lagartos, cobras, ratos e aves. Há também espécies de cupins que são especializadas em viver no interior de ninhos de outros cupins. Isso ocorre em Constrictotermes cavifrons, uma espécie construtora de ninhos arborícolas na Floresta Amazônica. Os seus ninhos freqüentemente são habitados por indivíduos da espécie Inquilinitermes inquilinus, que nunca são encontrados em outro microhabitat. ALIMENTAÇÃO A alimentação dos cupins envolve uma grande variedade de materiais orgânicos, como madeira, gramíneas, herbáceas, serrapilheira, fungos, folhas, raízes, excrementos de animais e até mesmo carne em decomposição (restos de animais mortos). Parte dos cupins que se alimentam de madeira não possui as enzimas necessárias para a sua digestão. Por esta razão, eles possuem microrganismos celulolíticos no seu intestino posterior, protozoários flagelados e/ou bactérias simbiontes que auxiliam na degradação da celulose. Por outro lado, os estudos recentes mostraram que várias espécies de cupins da família Termitidae podem sintetizar a enzima celulase, não ocorrendo uma dependência obrigatória da atividade dos seus microrganismos intestinais. A troca de alimento entre os indivíduos da colônia é uma regra dentro da sociedade dos cupins. O processo de troca de alimentos entre os cupins é conhecido como trofalaxia, que consiste em transmitir o alimento de um individuo para outro através do contato boca- -boca ou ânus-boca. A trofalaxia retal se efetua através de estímulos das antenas do solicitante ao doador que libera através do ânus algumas gotas do liquido que contém simbiontes. Este comportamento também serve para transmitir substâncias conhecidas como feromônios, que auxiliam na regulação da composição e comportamento da colônia. IMPORTÂNCIAS ECOLÓGICA E ECONÔMICA Nos ecossistemas naturais, os térmitas são conhecidos, juntamente com as minhocas e as formigas, como engenheiros de ecossistema porque têm a habilidade de modificar a 263

9 Desvendando as fronteiras do conhecimento na região amazônica do alto Rio Negro estrutura do seu hábitat e influenciar a disponibilidade de recursos para outros organismos de categorias tróficas diferente. Eles também melhoram as propriedades do solo ao agregar partículas e transportar material verticalmente no perfil do solo. Além disso, os cupins atuam nas florestas tropicais como mediadores do processo de decomposição, fragmentando grandes quantidades de matéria orgânica vegetal e, por isso, facilitando a atuação de fungos e bactérias e outros componentes da biomassa microbiana e macrofauna do solo. Desta forma, os cupins podem influenciar a composição das comunidades de plantas e animais. Algumas espécies de cupins exóticas ou nativas também podem causar prejuízos vultosos no meio urbano ou na agricultura. Na Amazônia, Bandeira & Martius (2009) detectaram danos em plantas cultivadas e até em árvores de florestas nativas e estruturas de madeiras no meio urbano. COLETA DE CUPINS A identificação dos cupins é baseada primariamente na morfologia da cápsula cefálica dos soldados, exceto para as espécies de Apicotermitinae que na Região Neotropical não possuem a casta dos soldados. A preferência dos taxonomistas (profissionais que trabalham com taxonomia) pelos soldados deve-se à grande variação no formato das suas mandíbulas e nasus. Na coleta de cupins é aconselhável capturar todas as castas, priorizando-se os soldados. Os cupins coletados devem ser armazenados em recipientes com álcool 75-80%. O material deve ser etiquetado, guardado em frascos de boca larga, preferencialmente com tampa de rosca e com boa vedação. Devem ser armazenados em armário fechado, protegidos dos raios solares. É importante que no laboratório, após a coleta de campo, esse material seja limpo, retirando toda a sujeira que eventualmente é coletada junto com os cupins, e tenha o seu álcool trocado. AS FAMÍLIAS DE CUPINS No mundo existem cerca de espécies de cupins, distribuídas em sete famílias: Mastotermitidae, Kalotermitidae, Termopsidae, Hodotermitidae, Rhinotermitidae, Serritermitidae e Termitidae. No Brasil são conhecidas cerca de 300 espécies distribuídas em quatro famílias: Kalotermitidae, Rhinotermitidae, Serritermitidae e Termitidae. Na Amazônia são conhecidas aproximadamente 280 espécies. Na região do Parque Nacional do Pico da Neblina, São Gabriel da Cachoeira, AM, foram registradas 78 espécies. As espécies encontradas nessa região representam aproximadamente 33% das espécies conhecidas e com ocorrência na Amazônia brasileira e aproximadamente 27% das espécies encontradas no Brasil. Dentre as famílias registradas no Brasil, apenas exemplares da família Serritermitidae não foram coletadas no Parque Nacional Pico da Neblina. 264

10 CAPÍTULO 14 KALOTERMITIDAE As espécies classificadas nesta família de Kalotermitidae compreendem os cupins conhecidos como cupins de madeira seca. Esta família não possui uma casta definida de operários, e as suas colônias são formadas por indivíduos da linhagem reprodutiva que ainda não se desenvolveram completamente, denominados pseudergates. Os cupins desta família constroem seus ninhos no interior da madeira ou na mobília, quando habitam o ambiente urbano, sem conexão com o solo. Em geral formam colônias com um número de indivíduos relativamente baixo e em uma única estrutura de madeira podem ser formadas várias colônias, inclusive de espécies diferentes. Estes cupins são freqüentemente encontrados em móveis e peças de madeira seca em muitas regiões do planeta, e portanto, podem causar inúmeros prejuízos econômicos sendo alvos de práticas de controle. Os soldados de Kalotermitidae têm geralmente cabeça bastante endurecida e com uma ornamentação peculiar, denominada de cabeça fragmótica, e mandíbulas pequenas e vigorosas. Os gêneros mais conhecidos no Brasil são: Cryptotermes, Neotermes e Rugitermes. No Parque Nacional do Pico da Neblina, o único representante da família Kalotermitidae foi Glyptotermes sp. No meio urbano da cidade de Manaus, Cryptotermes sp. pode ser comumente encontrada atacando os móveis e o madeiramento de portas e telhados. RHINOTERMITIDAE Nesta família dos cupins as espécies são conhecidas como cupins subterrâneos e geralmente constroem seus ninhos abaixo da superfície do solo. Como estratégia de defesa eles possuem mandíbulas e armas químicas (secreção frontal). O comportamento de construírem seus ninhos abaixo da superfície do solo os protegem dos efeitos desidratantes ou do ressecamento do ar, assim como de inimigos naturais, principalmente formigas. Os gêneros mais conhecidos são Coptotermes e Heterotermes, ambos encontrados no Amazonas. As espécies do gênero Coptotermes atacam assoalhos de madeira e móveis diretamente apoiados sobre o piso ou sem conexão com o mesmo, mas em ambientes com alta umidade e pouca luminosidade. Uma espécie muito comum na floresta, Heterotermes tenuis também pode causar muitos prejuízos no ambiente urbano. Em diferentes sistemas de uso da terra estudados em Benjamin Constant (AM), H. tenuis foi uma das espécies mais presentes em todos os locais observados. No Parque Nacional do Pico da Neblina, os representantes mais comuns da família Rhinotermitidae foram Heterotermes tenius, Coptotermes testaceus e Dolichorhinotermes longilabius. SERRITERMITIDAE Não tem importância econômica conhecida. O nome da família é devido à mandíbula do soldado em forma de serra. Esta família possui três espécies: Serritermes serrifer, Glossotermes oculatus e G. sulcatus, restritas à América do Sul. Serritermes serrifer ocorre principalmente no cerrado do Brasil e Glossotermes oculatus ocorre na Amazônia, mas não foram encontrados na região do Parque Nacional do Pico da Neblina. 265

11 Desvendando as fronteiras do conhecimento na região amazônica do alto Rio Negro TERMITIDAE Esta família de Isoptera é a mais diversificada e engloba a maioria das espécies de cupins. Seus representantes podem possuir uma grande variedade de formatos, estratégias de nidificação, hábitos alimentares e tipos de defesa contra predadores. Os gêneros mais conhecidos no Brasil são Nasutitermes, Microcerotermes, Termes, Syntermes e Cornitermes. No meio urbano das grandes cidades da região Norte, as espécies do gênero Nasutitermes destroem madeiramento de telhados, forros, portais ou outras peças de madeiras acima do solo. Constroem seus ninhos em postes e árvores (Figura 5), telhados, paredes ou em qualquer outro suporte, construindo túneis que levam até a sua fonte de alimento. Em um levantamento realizado na cidade de Manaus, as principais espécies encontradas de Termitidae foram pertencentes aos gêneros Amitermes, Termes, Microcerotermes e Nasutitermes. As espécies desta família de cupins representaram mais de 80% das amostras coletadas no ambiente urbano. Foram registradas as seguintes espécies de Nasutitermes: N. acangussu, N. callimorphus, N. corniger, N. guayanae, N. similis, N. cf. ephratae e N. peruanus. No Parque Nacional do Pico da Neblina, os representantes mais comuns da família Termitidae foram Armitermes sp.a, Neocapritermes centralis, Nasutitermes guayanae, Nasutitermes sp.e, Anoplotermes sp.d, Ebiratermes neotenicus, Cylindrotermes parvignathus, Creptitermes verruculosus, Termes medioculatus e Nasutitermes guayanae. PARQUE NACIONAL DO PICO DA NEBLINA Durante as atividades de pesquisas no âmbito do Projeto Fronteiras, a coleta na região do Parque Nacional do Pico da Neblina foi realizada na BR-307 (00º 12 43,3 N e 66º 45 34,4 S), cerca de 70 km da cidade de São Gabriel da Cachoeira. No total foram percorridos m e amostrados 900 m². Todos os microhábitats onde os cupins poderiam ser encontrados foram observados, incluindo troncos de árvores, tocos, galhos, troncos caídos ou semi-enterrados, cupinzeiros, superfície do solo, camada de húmus e próximo às raízes de árvores maiores. Os 30 pontos percorridos da área do Parque Nacional do Pico da Neblina estavam dispostos com uma distância mínima de 1 km um do outro, localizados transversalmente à BR 307 e orientados na sua margem direita na direção norte do município de São Gabriel da Cachoeira. Foram encontradas 78 espécies de cupins. A família mais abundante foi Termitidae, com 69 espécies (88%) capturadas, seguido por Rhinotermitidae, com oito espécies (10%) e Kalotermitidae, com apenas uma espécie (2%). Dentre as subfamílias, a mais abundante foi Nasutitermitanae, com 61 espécies (78%) e o gênero mais abundante foi Nasutitermes, com 15 espécies (20%) encontradas. A maioria dos cupins coletados na região do Parque Nacional do Pico da Neblina foi composta por 26 (38%) espécies xilófagas, que se alimentam exclusivamente de madeira, 20 (29%) espécies que apresentavam hábito alimentar associado ao húmus, 17 espécies (24%) que se alimentam tanto de madeira em alto grau de decomposição quanto de serrapilheira (folhas e outros materiais em decomposição) e apenas seis espécies (9%) que se alimentam 266

12 CAPÍTULO 14 exclusivamente de serrapilheira. As espécies Convexitermes junceus e Dentispicotermes brevicarinatus, coletadas no Parque Nacional do Pico da Neblina, são novas ocorrências para a região da Amazônia brasileira. As espécies Triangularitermes triangulariceps, Neocapritermes unicornis e Neocapritermes pumilis são novas ocorrências para o estado do Amazonas. Uma espécie do gênero Acorhinotermes encontrada, representa uma nova ocorrência para o Brasil e uma nova espécie para a ciência. Aproximadamente 52 espécies (68%) foram consideradas raras, ocorrendo em menos que 10% das amostras. O grande número de espécies consideradas raras na área de estudo reflete a alta diversidade encontrada na região amazônica, e especialmente no Alto Rio Negro. Desta forma, os trabalhos realizados nesta região devem apresentar adaptações na metodologia de coleta que permitam uma busca mais detalhada, com o intuito de maximizar a coleta de espécies. Vinte e quatro espécies (31%) foram classificadas como esporádicas. As espécies mais comuns foram Heterotermes tenuis e Armitermes sp.a, encontradas em mais de 40 locais. Nenhuma das espécies teve o padrão de ocorrência classificado como freqüente ou constante. No bioma amazônico, os térmitas são diversos, apresentam uma elevada biomassa e desempenham um importante papel na decomposição da serrapilheira. Porém, os estudos realizados na região encontram-se concentrados próximos às grandes cidades principalmente Belém e Manaus, assim como ao longo dos grandes rios. Há muitos locais pouco pesquisados e as dificuldades de acesso ás áreas de interflúvios também dificulta os estudos de biodiversidade dos Isoptera. Os inventários de térmitas realizados em regiões próximas às áreas de fronteiras amazônicas, além de identificarem novos registros, por serem áreas ainda não investigadas, apresentam grande possibilidade de descoberta de espécies novas para a ciência. Assim, muitas questões ligadas à biogeografia das espécies de cupins ficariam mais claras e o registro de novas espécies contribuiria para a melhoria das coleções entomológicas. Por isso é importante a realização de grandes inventários na Amazônia e a formação de recursos humanos qualificados que permitam conhecer melhor o padrão de distribuição das espécies e os fatores ambientais e históricos que exercem influência sobre esta distribuição. 267

13 268 Desvendando as fronteiras do conhecimento na região amazônica do alto Rio Negro

14 CAPÍTULO 14 SUGESTÕES BIBLIOGRÁFICAS BANDEIRA, A.G; MARTIUS, C Isoptera, p In: FONSECA, C.R.V.; MAGALHÃES, C.; RAFAEL, J.A.; FRANKLIN, E. (Eds.). A fauna de artrópodos da Reserva Florestal Ducke. Estado atual do conhecimento taxonômico e biológico. Ed. INPA. Manaus. CONSTANTINO, R.; ACIOLI, A.N.S Biodiversidade do solo em Ecossistemas Brasileiros, p In: MOREIRA, F.M.S.; SIQUEIRA, J.S.; BRUSSAARD, L. (Eds.). Diversidade de cupins (Insecta; Isoptera) no Brasil. Ed. UFLA. Lavras, p EDWARDS, E.; MILL, A.E Termites in buildings: their biology and control. East Grinstead, Rentokil Limited. 261p. FONTES, L.R.; BERTI FILHO, E Cupins. O desafio do conhecimento. FEALQ, Piracicaba. 512p. 269

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