ESTUDO DA APOPTOSE E DA PROLIFERAÇÃO CELULAR NO TUMOR VENÉREO TRANSMISSÍVEL CANINO
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- Kevin Alcântara Carrilho
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1 ARS VETERINARIA, ISSN ESTUDO DA APOPTOSE E DA PROLIFERAÇÃO CELULAR NO TUMOR VENÉREO TRANSMISSÍVEL CANINO (THE STUDY OF APOPTOSIS AND CELULAR PROLIFERATION IN THE CANINE TRANSMISSIBLE VENEREAL TUMOR) (ESTUDIO DE LA APOPTOSIS Y DE LA PROLIFERACIÓN CELULAR EN EL TUMOR VENÉREO TRANSMISIBLE CANINO) C. M. RUIZ. 1 ; G. M. T. SOTO 1 ; D. A. P. C. ZUCCARI* 2 RESUMO A apoptose, como evento celular, tem uma participação importante na tumorigênese, determinando o crescimento tumoral e sua agressividade. Quando estudada em conjunto com marcadores de proliferação celular, tem importância ainda maior na avaliação da malignidade tumoral. O presente estudo examinou a relação da apoptose e da proliferação celular com o marcador Ki-67 no TVTC (tumor venéreo transmissível canino). Para tanto foram retirados 10 fragmentos tumorais, a partir de cães (machos ou fêmeas) possuidores de TVTC, que foram submetidos à avaliação e contagem de corpos apoptóticos em cortes corados pelo H&E e, ainda, à marcação imunoistoquímica pelo Ki-67, marcador específico de proliferação celular e os resultados foram analisados comparativamente. Os resultados demonstraram uma alta taxa de proliferação celular e baixa de morte celular programada, confirmando a característica proliferativa e de crescimento rápido desta classe tumoral. PALAVRAS-CHAVE: TVTC. Apoptose. Proliferação celular. Ki-67. Imunoistoquímica. Corpos apoptóticos. SUMMARY Apoptosis, as a cellular event, plays an important role in tumorigenesis, determining the tumoral development and its aggressivity. Apoptosis is very important in the evaluation of the tumoral malignancy when studied simultaneously with cellular proliferation markers. The present study evaluated the relation of apoptosis with the tumoral proliferation marker Ki-67 in TVTC (canine transmissible venereal tumor), neoplasia which has a high cellular proliferation as a characteristic. A total of 10 tumoral fragments, collected from dogs (males and females) that have TVTC, were submitted to counting and evaluation of apoptotic bodies in histological slides stained by hematoxilin eosin (HE), and were also submitted to immunohistochemistry procedure for Ki-67, specific marker of cellular proliferation, and the results were analyzed simultaneously. The results demonstrated a high amount of cellular proliferation and a low cellular programmed death confirming the typical proliferation and the fast growth of this tumoral class. KEY-WORDS: Canine TVT. Apoptosis. Cellular proliferation. Ki-67. Immunohistochemistry. Apoptotic bodies. 1 Médica Veterinária Autônoma - São José do Rio Preto/SP. *2 Professora do Depto Clínica Médica de Peq. Animais da UNIRP. Rua Raul de Carvalho, CEP São José do Rio Preto/SP. End. Eletrôn. debora.zuccari@unirpnet.com.br 107
2 RESUMEN Como evento celular la apoptosis tiene una participación importante en la génesis de los tumores, determinando el crecimiento tumoral y su agresividad. Cuando estudiada en conjunto con marcadores de proliferación celular, tiene importancia aún mayor en la evaluación de la malignidad tumoral. El presente estudio examinó la relación de la apoptosis y de la proliferación celular con el marcador Ki-67 en el tumor venéreo transmisible canino (TVTC). Fueron retirados 10 fragmentos tumorales de perros (machos o hembras) portadores de TVTC, que fueron sometidos a evaluación y conteo de cuerpos apoptóticos en cortes tincionados con H&E, y además a la marcación inmunohistoquímica por el Ki-67, marcador específico de proliferación celular. Los resultados fueron analizados de forma comparativa. Los resultados demostraron una alta tasa de proliferación celular y baja de muerte celular programada, confirmando la característica proliferativa y de crecimiento rápido de esta clase de tumor. PALABRAS CLAVE: TVTC. Apoptosis. Proliferación celular. Ki-67. Inmunohistoquímica. Cuerpos apoptóticos. INTRODUÇÃO O tumor venéreo transmissível canino (TVTC) é uma neoplasia de células redondas de ocorrência natural e localizado principalmente na mucosa da genitália externa de animais de ambos os sexos, embora também haja relatos de ocorrências extragenitais (cavidades oral e nasal; regiões anal e perianal; conjuntiva ocular; pele e tonsila) (VARACHIN et al., 2001). Já em 1905, GEISSER registrou o aparecimento de numerosas metástases, afetando o fígado, baço, peritônio, pulmões e linfonodos, acompanhada de caquexia, após transmissão do tumor via subcutânea (PAREJO, 1970). O contágio entre os cães ocorre, tanto na fêmea como no macho, pela implantação de células tumorais viáveis nas membranas mucosas durante o coito, por arranhaduras, lambeduras, mordeduras ou pelo ato de cheirar um animal portador (VARACHIN et al., 2001). Estudos mostram que as fêmeas são mais freqüentemente acometidas, provavelmente por aceitarem maior número de parceiros durante o cio. A ação de hormônios que leva a tumefação da vulva garante maior suprimento sangüíneo, favorecendo a implantação de células tumorais durante o estro (SOBRAL et al., 1998). A freqüência de TVTC é bastante elevada no Brasil, entretanto existem poucos trabalhos demonstrando estatisticamente sua incidência. Um levantamento feito entre , no Hospital Veterinário Governador Laudo Natel, da Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias de Jaboticabal FCAV UNESP, com o objetivo de estudar a prevalência de TVTC nesta região do Estado, mostrou que dentre 932 casos de cães portadores de tumores, 43% (400 animais) eram de TVTC (SOBRAL et al., 1998). Em um trabalho realizado no Hospital Veterinário Dr. Halim Atique, do Centro Universitário de São José do Rio Preto, foram analisados e estudados todos os prontuários dos animais atendidos no período de janeiro de 2000 a janeiro de 2002 e, destes casos, 27% eram de tumor venéreo transmissível. Das neoplasias, as de maior ocorrência foram os tumores mamários em cadelas, seguidas pelo TVTC (BRANDEMARTI et al., 2002). A incidência do TVTC está mais restrita à idade de maior atividade sexual e países onde a população canina não está sujeita a um rigoroso controle epidemiológico (COHEN, 1978; ROGERS, 1997). O TVTC pode permanecer por muitos anos na genitália de cães, com crescimento muito lento ou inaparente (ALEXANDER et al., 1964), muito embora possa, eventualmente, apresentar-se invasivo e metastático (MOULTON, 1978). Em cães adultos, saudáveis, após vários meses de crescimento progressivo, o TVTC pode regredir (COCKRILL & BEASLEY, 1979; HARMELIN et al., 1995; YANG, 1987); em filhotes e em cães imunossuprimidos, esse tumor pode metastatizar (YANG, 1987; YANG, 1998). A regressão está associada a edema, hemorragia, infiltração de linfócitos e necrose da massa tumoral (COHEN, 1978; HIGGINS, 1996). O cão pode tornar-se resistente ao TVTC devido à imunidade adquirida, possivelmente pela presença de anticorpos originados de um TVTC que tenha regredido (COCKRILL & BEASLEY, 1979). Recentemente, as alterações moleculares que são observadas nas células do paciente com câncer, começam a ser compreendidas e estão relacionadas com os mecanismos que regulam a divisão celular normal, a sobrevivência e a morte celular (ALBERTS et al., 1999 b). A morte celular programada, também chamada de apoptose, tem um papel importante na determinação do crescimento tumoral e sua agressividade (GONZÁLEZ CÁMPORA et al., 2000). Sendo assim, a apoptose tem sido considerada um mecanismo celular intrínseco e regulado, pelo qual há um controle entre a produção de novas células e a capacidade individual das células em se autodestruírem (CAMERON, 1951; CARSON & RIBEIRO, 108
3 1993; LICHTENFELS et al., 1999; DUBIN & STOPPANI, 2000). Esse processo é de fundamental importância para o homem, pois a homeostase não depende somente da habilidade do organismo em produzir novas células, mas também da habilidade individual das células em se autodestruírem quando elas se tornam supérfluas ou descoordenadas (LONDON &VAIL, 1996; ALBERTS et al., 1999 a). Conseqüentemente ao descontrole do fenômeno apoptótico, temos as doenças causadas pela inibição da apoptose, como as neoplasias, e as doenças degenerativas, onde há o aumento da taxa de apoptose, dentre diversos outros mecanismos celulares (DELFINO et al., 1997; NAGATA, 1997). Isto demonstra que a apoptose tem um papel biológico importante, tanto na homeostase celular, como também na patogênese e na expressão dos processos celulares, nas mais diversas doenças (CARSON & RIBEIRO, 1993; KROEMER et al., 1995; VAUX & KORSMEEYER, 1999; SAIKUMAR et al., 1999; PUCCI et al., 2000). A apoptose pode ser detectada pela microscopia, na histopatologia convencional, ou então, evidenciada por técnicas especiais de coloração (LIPPONEN, 1999). Morfologicamente, a morte celular programada é caracterizada por uma compactação da célula inteira (incluindo o núcleo e o citoplasma) que diminui de volume e, ao microscópio óptico, aparece condensada e escura (MILLER, 1997; LEWIN, 1997; ALBERTS et al., 1999 a). Observam-se núcleos condensados, hipercromáticos, retraídos; o DNA fragmenta-se e forma corpos apoptóticos que são fagocitados por macrófagos e células vizinhas (KERR et al., 1972; WYLLIE et al., 1980; SCHWARTZ et al., 1993; ORREGO, 1999; DUBIN & STOPPANI, 2000). Durante a fragmentação nuclear e celular em vesículas apoptóticas, não há liberação do conteúdo celular para o interstício e, portanto, não se observa inflamação ao redor da célula, diferentemente da morte celular por necrose (HAMILTON, 2001). Seu início é rigidamente controlado por numerosos sinais intracelulares, capazes de induzir à morte celular programada (MILLER, 1997; DUBIN & STOPPANI, 2000). O suicídio celular envolve determinadas proteases, chamadas de caspases, que são ativadas pela clivagem proteolítica em resposta a sinais que induzem morte celular programada. Essas proteases ativas clivam proteínas chaves nas células e as matam rápida e ordenadamente (ALBERTS et al., 1999 b). A regulação desse processo é tão complexa quanto a regulação do crescimento celular e acompanha um grupo de alterações bioquímicas e morfológicas características (MILLER, 1997), com alteração morfológica do citoplasma e do núcleo (ORRENIUS citado por VAUX et al., 1999). A contagem do número de células apoptóticas pode ser considerada em relação àquele das células tumorais presentes, ou então, como número de células apoptóticas por milímetro quadrado de tecido neoplásico, e é usualmente designada índice apoptótico (AI - apoptotic index) (LIPPONEN, 1999). Considera-se que, se o índice de apoptose se apresenta alto, o tumor cresce muito lentamente e, ao contrário, se estiver baixo, o tumor cresce rapidamente (DUBIN & STOPPANI, 2000), pois durante o crescimento tumoral há um balanço entre a proliferação e a morte celular, em que o processo de apoptose está envolvido (SIMÃO et al., 1999). Em discordância, DE JONG et al. (2000) afirmam que o alto número de células apoptóticas é proporcional a um alto índice de proliferação celular e a um prognóstico não favorável. O índice de apoptose comparado ao índice de mitose mostrou uma correlação positiva do mecanismo da apoptose com a proliferação celular. De acordo com GONZÁLES - CÁMPORA et al. (2000), a sobrevida dos pacientes com carcinomas mamários que apresentavam 30 células apoptóticas ou mais por 10 HPF (High Power Field), era menor do que os pacientes com número menor do que 30 células apoptóticas por 10 HPF. Para WU et al. (1997), o índice de apoptose não faz parte de um prognóstico independente, entretanto GONZÁLEZ CÁMPORA et al. (2000) demonstraram que a estimativa da apoptose é um fator independente de prognóstico, assim como o índice de proliferação ou a expressão das proteínas BCL-2, Ki-67 ou P53. Portanto, a mensuração da proliferação celular e da apoptose podem promover um prognóstico mais realista do comportamento tumoral (DE JONG et al., 2000). Dentre os marcadores de proliferação celular utilizados na imunoistoquímica de tecidos tumorais, o Ki- 67 é, sem dúvida, o de maior valor. O Ki-67 é uma proteína não-histona que não é expressa em células na fase G0, mas que pode ser detectada nas fases ativas do ciclo celular (G1, S, G2 e mitose). Por meio da técnica de imunoistoquímica, pode-se observar a presença da referida proteína pela reação com o anticorpo anti Ki-67 (ZUCCARI, 2001). Verificou-se que o Ki-67 está associado à proliferação celular, sendo a fração de células tumorais positivas ao Ki-67 correlacionadas a um prognóstico ruim para o paciente. Inúmeros estudos tentam mostrar a relação entre o número de células Ki-67 positivas e o bom ou mau prognóstico, em relação ao câncer de mama (FITZGIBBONS et al., 2000). ZUCCARI (2001) aponta o Ki-67 como um excelente marcador de proliferação celular no diagnóstico e prognóstico de carcinomas mamários e como marcador de malignidade em tumores mamários de 109
4 cadelas. Segundo SANTOS et al. (2001) o exame histopatológico do TVTC evidencia um grande número de figuras de mitoses, o que confirmaria a alta proliferação celular neste tecido. Assim, anticorpos específicos para a proteína Ki-67 abrem caminho para o acesso imunoistoquímico à proliferação celular, particularmente útil em numerosos estudos que testam o valor prognóstico do crescimento celular em neoplasias humanas (BOUZUBAR et al., 1989). Dessa maneira, e considerando-se a importância do fenômeno da apoptose nas neoplasias e o desconhecimento da sua real atividade no TVTC, o presente estudo teve como objetivo verificar este fenômeno, pela contagem de corpos apoptóticos em lâminas histológicas coradas pelo H&E. Além disso, correlacionar os resultados à marcação imunoistoquímica pelo Ki-67 para avaliação da proliferação celular. MATERIAL E MÉTODOS Espécimes de TVTC Foram utilizados 10 (dez) cortes de tumores de cães de ambos sexos, portadores de TVTC, atendidos no Hospital Veterinário Dr. Halim Atique UNIRP Câmpus II, no período de Julho a Setembro de Os fragmentos tumorais, conservados em formol e processados para a histopatologia convencional, foram corados pelo H&E para a contagem de células apoptóticas, ou submetidos à marcação imunoistoquímica pelo Ki-67, para avaliação da proliferação celular. No momento da consulta foi realizada uma citologia por impressão do tumor para confirmação do diagnóstico de TVTC. Para o diagnóstico histopatológico, foram confeccionados cortes de 5 μm feitos em micrótomo, a partir dos blocos de parafina e, então, foram desparafinados, hidratados e lavados em água corrente por 1 minuto. Em seguida, as lâminas com os cortes foram coradas com Hematoxilina de Harris por 4 a 6 minutos e então lavadas em água corrente por 1 minuto. Foram diferenciadas em álcool ácido, por 1 minuto, e lavadas em água por 10 minutos. Posteriormente foi feita a coloração de contraste com Eosina por 40 segundos e, por fim, os cortes foram desidratados, clarificados e montados em resina. Detecção e contagem de corpos apoptóticos H&E O material foi avaliado em relação à presença de corpos apoptóticos. Para tanto, em cada corte foram contadas as células de 20 campos, transformando-se em porcentagem o número de células normais e em apoptose. Positividade ao exame imunoistoquímico para o Ki-67 Inicialmente foi realizada a desparafinização (a frio) em xilol, à temperatura ambiente, por 30 minutos. A hidratação dos cortes com etanol absoluto, 95% e 70%, foi seguida de lavagem em água corrente. A recuperação antigênica foi feita em panela a vapor com solução de cítrato 10Mm/pH=6.0 (2,1 g de ácido cítrico ml de água destilada) por 28 minutos, deixando-se esfriar por 30 minutos. Foi realizado o bloqueio da peroxidase endógena em água oxigenada a 8% (30V), diluída em metanol durante 28 minutos. Na seqüência os fragmentos foram incubados com o anticorpo primário, por 18 horas, a 4 C (Ki-67 clone MM1, Novocastra diluído a 1/200), lavados em tampão PBS por 5 minutos e, então, incubados com kit LSAB (Dako), que contempla o anticorpo secundário ( Biotinylated antimouse, rabbit, goat immunoglobulins ), por 15 minutos e o complexo estreptavidina/peroxidase, por mais 15 minutos. Para revelação, foi utilizado o substrato cromogênico diaminobenzidina (DAB), seguido de lavagem em água destilada. Por fim, foi feita contracoloração leve com Hematoxilina de Harrys e montagem em resina. RESULTADOS No exame citológico foram observadas células com núcleos arredondados ou ovalados, contendo nucléolos únicos e excêntricos. O citoplasma mostrou-se discretamente corado, finamente granular, contendo vacúolos claros e bem definidos, como podemos observar na figura 1A. Na avaliação histopatológica dos tumores, estes apresentaram-se como massas celulares compactas, em cordões ou soltas, sustentadas por finas trabéculas de tecido fibrovascular. A morfologia celular caracterizou-se por células arredondadas, ovaladas e poliédricas; núcleos grandes, arredondados e hipercromáticos; cromatina marginal distinta e nucléolo central proeminente; citoplasma fracamente eosinofílico podendo ter bordas indefinidas (figura 1B). Nas lâminas coradas pelo H&E foram contadas as células em apoptose. Morfologicamente elas se caracterizam por uma compactação da célula, incluindo o núcleo e o citoplasma, que diminuem de volume e, ao microscópio óptico, aparecem condensadas e escuras, como descrito por vários autores (figura 1C). Foram contados 20 campos em maior aumento (High Power Field), e o valor transformado em porcentagem. A média obtida foi de apenas 0,57% de células apoptóticas ou em processo 110
5 Figura 1 - A. Fotomicrografia da citologia por impressão corada com corante tipo Romanowski, onde observamos as células características do TVTC (100X). B. Fotomicrografia de preparação histopatológica (H&E) de TVTC, evidenciandose a presença de células arredondadas ou ovaladas, grandes e uniformes, contendo núcleo único e excêntrico e nucléolo central e proeminente (40X). C. Célula compactada evidenciando um corpo apoptótico caracterizado pela presença de um alo branco ao seu redor e núcleo condensado (100X). D. Fotomicrografia de preparações imunoistoquímicas evidenciando a expressão do Ki-67 no TVTC. Notar a marcação nuclear do anticorpo (60X). São José do Rio Preto, Tabela 1 - Número de células marcadas pelo anticorpo anti-ki-67 e células apoptóticas contadas no Hospital Veterinário Dr. Halim Atique, São José do Rio Preto, de morte celular nos fragmentos de TVTC (Tabela 1), ou seja, 6 células em A marcação imunoistoquímica para o anticorpo Ki-67 se caracteriza pela marcação nuclear do anticorpo, evidenciada pela coloração castanha, que pode ser observada na figura 1D. Da mesma forma foram contados 10 campos de maior aumento (High Power Field), sendo avaliados o número de células neoplásicas presentes, positivas e negativas à marcação nuclear e o total de 1000 transformado em porcentagem, evidenciando 43,55% de positividade para o Ki-67 (Tabela 1), ou seja, 43 células em 100. A Correlação de Pearson demonstrou não haver significância (p=0,34) entre as células em apoptose e as imunomarcadas pelo anticorpo Ki-67, uma vez que o grupo é muito pequeno para a análise estatística. DISCUSSÃO A observação microscópica do TVTC vista neste trabalho coincide com o descrito na literatura por BROWN et al. (1985) e MOULTON (1990), onde observa-se uma massa celular compacta, em cordões ou solta, sustentada por finas trabéculas de tecido fibrovascular. Como já descrito por SANTOS et al. (2001), a apoptose ou morte celular programada é um evento celular presente no tumor venéreo transmissível canino, verificado morfologica e bioquimicamente. Neste trabalho confirmamos que há apoptose no TVTC, mas em valores sempre menores que 0,65% (6 células em 1000), quando considerado o tecido neoplásico. Ao contrário, em estudo realizado por PEREIRA et al. (2003), os resultados demonstraram correlação positiva entre a apoptose e a malignidade nas neoplasias mamárias em cadelas, sendo que 53,3% dos tumores de malignos estudados apresentaram altos índices apoptóticos (>30 células por campo). Já a marcação imunoistoquímica pelo Ki-67 demonstrou marcação intensa em todas as lâminas com valores acima de 39,8% (40 células em 100). Resultados semelhantes foram obtidos por este grupo de pesquisa, utilizando-se deste marcador imunoistoquímico, nos carcinomas mamários em cadelas, tendo este sido considerado um marcador preditivo estatisticamente significativo (ZUCCARI, 2001). De acordo com os trabalhos de LONDON & VAIL (1996) e ALBERTS et al. (1999), a morte celular programada controlaria a homeostase estabilizando o crescimento e impedindo a evolução tumoral. Da mesma forma SIMÃO et al. (1999) relatam, que durante o crescimento tumoral há um balanço entre a proliferação e a morte celular programada, onde o processo de apoptose está envolvido. 111
6 Considerando-se que, se o índice de apoptose se apresenta alto, o tumor cresce muito lentamente e se estiver baixo, o tumor cresce rapidamente (DUBIN & STOPPANI, 2000). Assim, neste experimento, o TVTC apresentou um alto índice de proliferação celular evidenciado pela intensa marcação do Ki-67 e uma baixa taxa de apoptose, confirmando o padrão característico do tumor venéreo transmissível com crescimento rápido e alta proliferação celular. ARTIGO RECEBIDO: ABRIL/2003 APROVADO: FEVEREIRO/2004 REFERÊNCIAS ALBERTS, B.; BRAY, D.; JOHNSON, A.; LEWIS J.; RAFF, M.; ROBERTS, K.; WALTER, P.; Controle do ciclo celular e morte celular. In: Fundamentos da Biologia Celular: Uma Introdução à Biologia Molecular da célula. Porto Alegre: Artmed, 1999, p ALBERTS, B.; BRAY, D.; JOHNSON, A.; LEWIS J.; RAFF, M.; ROBERTS, K.; WALTER, P.; Tecidos. In: Fundamentos da Biologia Celular: uma Introdução à Biologia molecular da Célula. Porto Alegre: Artmed, 1999, p BOUZUBAR, N.; WALKER, K.J.; GRIFFITHS, K.; ELLIS, I.O.; ELSTON, C.W.; ROBERTSON, J.F.R.; BLAMEY, R.W.; NICHOLSON, R.I. Ki67 Immunostaining in Primary Breast Cancer: Pathological and Clinical Associations, British Journal of Cancer, v. 59, p , BROWN, N.O.; CALVERT, C.; MacEWEN, E.G. Chemotherapeutic managemente of transmissible venereal tumors in 30 dogs. Journal the American Veterinary Medical Association, v.176, n CAMERON, G.D.; The tissue cell (continued). In: Pathology of the cell. 1 a ed. Edinburgh and London: Olyver and Boyd Publishers, 1951, p CARSON, D. A.; RIBEIRO, J. M.; Apoptosis and disease. Lancet, v. 341, p , COCKRILL, J.M.; BEASLEY, J.N. Transmission of transmissible venereal tumor of the dog to the coyote. American Journal of Veterinary Research, v. 40, n. 3, p COHEN, D. The transmissible venereal tumor of the dog a naturally occurring allograft?. Israel Journal of Medical Science, v.14, n.1, p.14-19, DELFINO, A. B. M.; BARRETO, E. C.; SILVA, E. T.; et al.; O envolvimento de genes e proteínas na regulação da apoptose carcinogênese. Revista Brasileira de cancerologia, v. 43, n. 3, Disponível em:< > Acesso em 18 fev DE JONG, J. S.; VAN DIEST, P. J.; BAAK, J. P.; Number of apoptotic cells as a prognostic marker in invasive breast cancer. British Journal of Cancer, v. 82, n. 2, p , DUBIN, M.; STOPPANI, A. O. M.; Muerte celular programada y apoptosis funcion de las mitocondrias. Medicina, v. 60, p , FITZGIBBONS P.L., PAGE D.L., WEAVER D., THOR A.D., ALLRED C., CLARK G.M., RUBY S.G., O MALLEY F., SIMPSON J.F., CONNOLLY J.L., HAYES D.F., EDGE S.B., LICHTER A., SCHNITT S.J. Prognostic Factors in Breast Cancer. College of American Pathologists Consensus Statement Archives of Pathology and Laboratory Medicine, v.124, p , GONZÁLES-CÁMPORA, R; RUIZ, M. R. G.; RAMÍREZ, F. V.; et al.; Apoptosis in Breast carcinoma. Pathology Research Practice, v. 196, p , HAMILTON, G.; A apoptose na biologia e na medicina reprodutiva. Revista Orgyn, p HARMELIN, A.; ZUCKERMAN,A.; NYSKA, A. Correlation of Ag-NOR protein measurements with prognosis in canine transmissible venereal tumors. Journal of Comparative Pathology, v. 112, p HIGGINS, D.A. Observations on the canine transmissible venereal tumors as see in the Bahamas. Veterinary Rec., v. 79, p , KERR, J. F. R.; WYLLIE, A. H.; CURRIE, A. R.; Apoptosis: a basic biological phenomenon with wide-ranging implications in tissue kinetics. Brazilian Journal of Cancer, v. 26, p ,
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