Desenvolvimento e Capacidade Predatória de Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) em Diferentes Presas

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1 REVISTA DE BIOLOGIA E CIENCIAS DA TERRA ISSN Volume 6- Número 1-1º Semestre 2006 Desenvolvimento e Capacidade Predatória de Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) em Diferentes Presas Sergio Antonio De Bortoli 1, Antonio Cesar Caetano 2, Afonso Takao Murata 3, José Eudes de Morais Oliveira 4 RESUMO Objetivou-se determinar a capacidade de consumo de larvas de Chrysoperla externa em ovos de Diatraea saccharalis, Sitrotoga cerealella e Anagasta kuehniella e verificar a viabilidade do período larva-adulto, duração do período larval e a massa total de ovos consumida. O experimento foi realizado em condições de laboratório, com temperatura de 25 ± 2 C, umidade relativa de 75 ± 10% e fotofase de 14 horas. Foram utilizados insetos da geração F 1, daqueles coletados em campo. O número total de ovos consumidos de D. saccharalis, S. cerealella e A. kuehniella por C. externa foram de 567,39; 930,62 e 1.553,09, respectivamente. A duração do período larval, a viabilidade de larva-adulto e a quantidade de ovos consumida foram de 9,51 dias, 73,33% e 0,041 g; 9,37 dias, 83,33% e 0,018 g; e 9,02 dias, 83,33% e 0,043 g, para larvas alimentadas com ovos de D. saccharalis, S. cerealella e A. kuehniella, respectivamente. Verificou-se que mais de 80% do consumo total de cada presa ocorreu durante o terceiro instar larval de C. externa, e durante o segundo e terceiro instares, o consumo total foi mais de 93%. Palavras chave: Biologia de insetos, capacidade de consumo, Crisopídeos, predador. ABSTRACT This research was carried out to determine the capacity of consumption by larvae of Chrysoperla externa with eggs of Diatraea saccharalis, Sitrotoga cerealella and Anagasta kuehniella, besides verifying the period larva-adult's viability, duration of the larval period and the total of egg mass consumed. The experiment was developed in laboratory conditions, with temperature of 25 ± 2 C, relative humidity of 75 ± 10% and fotofase of 14 hours. Insects of the first generation were used, from that collected in field. The results showed that the total number of consumed eggs of D. saccharalis, S. cerealella and A. kuehniella for C. externa were , and , respectively. The larval period (days), larva-adult's viability (%) and the amount of consumed eggs, expressed in mass (g), were 9.51 days, 73.33% and g; 9.37 days, 83.33% and g; and 9.02 days, 83.33% and g, for larvae fed in eggs of D. saccharalis, S. cerealella and A. kuehniella, respectively. It was also observed that more than 80% of the total consumption of eggs occurred during the third larval instar; considering the consumption of the second and third instars it was more than 93% of the total. Keywords: Biology of insects, consumption capacity, Chrysopidae, predator. 145

2 1- INTRODUÇÃO O uso de inimigos naturais em programas de manejo integrado de pragas (MIP) são propostos para várias pragas e culturas, sendo que para a implementação desses programas conduzir a sucessos no controle de pragas se faz necessário, entre outras coisas, o profundo conhecimento sobre as relações pragas/predadores, parasitóides ou patógenos, com suas presas ou hospedeiros (Oliveira et al., 2001). Programas de criação massal de inimigos naturais, tem passado aos longos dos anos por marcantes e consideráveis mudanças. Para se tentar minimizar alguns desequilíbrios, recomenda-se constantes adequações no tipo e qualidade de presa a ser utilizada como fonte de alimento para o inimigo natural, visando obter indivíduos com características desejáveis (Oliveira et al., 2002). Dentre os diferentes grupos de predadores, os insetos da ordem Neuroptera e família Chrysopidae destacam-se pela ocorrência generalizada em vários agroecossistemas, bem como pela sua capacidade de predação. Neste sentido, trabalhos vêm sendo desenvolvidos com o objetivo de incrementar a ação destes predadores, tendo-se inclusive relatos de liberações em nível de campo. Apesar disso, muitos aspectos da bioecologia desses insetos ainda não são totalmente conhecidos e necessitam ser estudados, visando com isso obter o máximo benefício de sua ação (Ribeiro, 1998 e Gitirana Neto et al., 2001). Larvas de Chrysopa lanata alimentadas com ovos congelados de Trichoplusia ni (Lepidoptera: Noctuidae) em condições de laboratório (T = 26,5 C; UR = 80%; fotofase = 14 horas), apresentaram duração média do período larval de 3,5; 3,0; e 3,8 dias para o primeiro segundo e terceiro instar, respectivamente (Ru et al., 1975). Os autores observaram ainda que a duração conjunta das fases pré-pupal e pupal foi de 9,9 dias. Estudando a biologia de Chrysoperla externa em duas temperaturas, 25 C e 30 C e fotofase de 14 horas, utilizando como fonte de alimento ovos de Anagasta kuehniella (Lepidoptera: Pyralidae), Aun (1986) verificou que a 25 C, a duração da fase larval foi de 3,38; 2,56; e 3,37 dias, para primeiro, segundo e terceiro instar, respectivamente, com viabilidade de 73,27%, e para a fase pupal a viabilidade foi de 88,38%, com duração do período de 10,36 dias. Ainda com relação ao mesmo estudo, foi verificado durante a fase larval um consumo médio de 1.253,7 de ovos de A. kuehniella, sendo que mais de 80% do alimento foi consumido pelo terceiro instar, concluindo ser os ovos utilizados um bom substrato para o desenvolvimento do inseto. Testando vários tipos de presas, Ribeiro (1988) verificou que larvas de C. externa alimentadas com ovos de Alabama argillacea (Lepidoptera: Noctuidae), apresentou uma duração média 3,00 dias e viabilidade de 98,90% no primeiro instar larval, e o mesmo valor foi encontrado para a duração do segundo instar, porém com viabilidade de 100%. No entanto, para o terceiro instar a duração foi de 4,44 dias, com 100% de viabilidade. Para larvas alimentadas com ovos de Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), a fase larval foi completada em 3,31 dias, 2,95 dias e 3,61 dias, para o primeiro, segundo e terceiro instar, respectivamente, enquanto que as viabilidades médias para os respectivos períodos foram 50,0%, 31,35% e 100%. Quando forneceu como presa o pulgão Aphis gossypii (Hemiptera: Aphididae), observou que para os três instares, a duração e a viabilidade foram de 3,29 dias, 95,67%; 2,75 dias e 98,49% e 4,24 dias e 100%, para o primeiro, segundo e terceiro instar, respectivamente. Porém, quando utilizou o pulgão Toxoptera citricidus (Hemiptera: Aphididae), as larvas não completaram o ciclo, totalizando 100% de mortalidade no segundo instar. Em relação à quantidade de alimento, foi verificado ainda que as larvas consumiram, em média, 11,75; 43,52 e 256,20 ovos de A. argillacea, 19,79; 46,78 e 371,50 ovos de S. frugiperda e 52,83; 81,78 e 146

3 235,63 indivíduos de Aphis gossypii, no primeiro, segundo e terceiro instar, respectivamente. Larvas de C. externa alimentadas com ovos de S. cerealella e os adultos com mel + pólen + água (1:1:1), apresentaram uma duração média para os seguintes dados biológicos: período larval de 4,0 ± 0,3; 4,0± 0,4 e 4,0 ± 0,5 dias, período de incubação de 4,0 ± 0,5 dias, período pré-pupal de 4,0 ± 1,0 dias, período pupal de 8,0 ± 0,9 dias, período de pré-oviposição de 6,0 ± 2,5 dias, período de oviposição de 36,0 ± 3,7 dias; longevidade de machos de 31,0 ± 4,2 dias e de fêmeas de 49,0 ± 3,8 dias e capacidade média de oviposição de 523,0 ± 99,8 ovos (Nuñez, 1988). Ribeiro et al. (1991) ao estudarem a influência da alimentação larval sobre a biologia de adultos de C. externa, concluíram que, apesar dos insetos desenvolverem-se bem quando alimentados com ovos de A. kuehniella e A. argillacea, diferenças significativas foram observadas nos períodos de pré-oviposição, pós-oviposição e na longevidade, no entanto, não afetando significativamente, a capacidade diária e o total de oviposição. Kubo (1993) determinou aspectos biológicos de larvas e adultos de C. externa e Ceraeochrysa cubana alimentadas com diferentes presas. O autos concluiu que C. externa alimentadas com Galleria melonella (Lepidoptera: Pyralidae) apresentaram menor duração e maior viabilidade da fase larval, em relação a utilização de ovos e lagartas de D. saccharalis, sendo que a duração e viabilidade da fase de pupa foi semelhante nos dois tipos de alimento. Sendo verificado ainda que os parâmetros biológicos avaliados para C. externa e C. cubana foram bastante próximos, independentemente da presa utilizada. Comparando o efeito de honeydew (material excretado por alguns insetos da ordem Hemiptera, como pulgões e cochonilhas, por exemplo) artificial + ovos de A. kuehniella com água + ovos do mesmo lepidóptero, MaC Ewen et al. (1993) observaram que larvas que receberam dieta artificial mais oito ovos e dieta artificial mais 16 ovos por dia completaram o ciclo (larva a adulto) em 27,8 dias e 21,9 dias, respectivamente, sendo que as larvas que receberam as mesmas quantidades de ovos, porém com água, alongaram mais o período (48,0 e 40,6 dias respectivamente). Polak et al. (1996) ao compararem o potencial de consumo de C. externa e C. paraguaya alimentadas com ovos de Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae), observaram que o total de ovos consumidos e a duração do estágio larval das espécies diferiram significativamente, em função do alimento recebido. Com o mesmo objetivo, Carneiro & Medeiros (1997) analisaram o consumo de C. externa em ovos de S. cerealella e de Tuta absoluta (Lepidoptera: Gelechiidae) e verificaram que ovos desta última espécie conduziu a um maior período de desenvolvimento larval e menor peso pupal, e que C. externa consumiu um número significativamente maior de ovos de T. absoluta. De acordo com Santos et al. (1997), adultos de C. externa oriundos de larvas que receberam como alimento apenas A. gossypii apresentaram resultados biológicos superiores em relação à longevidade, número total de ovos, períodos de oviposição e efetivo de oviposição. Entretanto, a alimentação baseada apenas em ovos de A. argillacea, a média diária de ovos foi elevada. As características do desenvolvimento e potencial reprodutivo de C. externa sob diferentes regimes alimentares de larvas e adultos, variando a relação a fonte carboidrato: proteína, foram avaliadas por Ribeiro (1998). O autor observou que ovos de S. cerealella foram o substrato que proporcionou bom desenvolvimento larval. Sendo acelerado quando se acrescentou à dieta A. gossypii. A dieta para adultos à base de mel, levedura de cerveja e pólen tende a elevar a oviposição total, enquanto que a adição do atrativo diamônio fosfeto não aumentou a oviposição total. Biagioni & Freitas (2001) verificaram que ovos de S. cerealella são mais adequados 147

4 que os de D. saccharalis para a criação de Chrysoperla defreitasi (Neuroptera: Chrysopidae) por proporcionar ao inseto ciclo de vida mais curto, menor mortalidade de larvas, período pupal mais curto e maior número de insetos adultos. De Bortoli et al. (2005) observaram um bom e semelhante desenvolvimento larval para Ceraeochrysa cincta (Neuroptera: Chrysopidae), quando as larvas receberam como alimentação ovos de D. saccharalis, S. cerealella e A. kuehniella. O objetivo do presente trabalho foi analisar o comportamento de predação de larvas de Chrysoperla externa sobre ovos de Diatraea saccharalis, Sitotroga cerealella e Anagasta kuehniella, bem como a influência desses substratos alimentares em alguns aspectos biológicos do inseto, visando maior eficiência na criação massal. 2 - MATERIAL E MÉTODOS O experimento foi conduzido no Laboratório de Biologia e Criação de Insetos do Departamento de Fitossanidade da FCAV/UNESP, Jaboticabal, SP, em condições controladas de temperatura (25 ± 2 C), umidade relativa (75 ± 10%) e fotoperíodo (14L : 10E). Os ovos de Sitotroga cerealella, Diatraea saccharalis e Anagasta kuehniella utilizados foram obtidos de criações existentes no referido laboratório. Nos testes de capacidade de consumo com D. saccharalis, o alimento foi fornecido no próprio substrato onde as fêmeas fazem a postura em condições de laboratório, ou seja, folhas de papel, recortando-se pequenas tiras onde se determinavam os números de ovos antes e depois do período de alimentação. Nos testes com S. cerealella e A. kuehniella foram confeccionadas cartelas de papel cartão de fundo preto com cerca de 6 x 12 cm, sobre as quais os ovos eram colados através de uma fina camada de goma arábica diluída. Essas cartelas eram posteriormente cortadas em pequenos círculos de aproximadamente 6 cm de diâmetro, sendo também avaliados o número de ovos antes e depois do período de alimentação em cada um dos círculos fornecidos aos insetos. Em cada um dos substratos alimentares foram avaliadas 30 larvas de C. externa, obtendo-se os seguintes parâmetros: duração de cada instar; período larval; viabilidade de cada instar; viabilidade larval; período e viabilidade de larva a adulto; período pupal e viabilidade pupal; razão sexual; e capacidade de consumo das larvas, sendo que para efeito de análise estatística os dados em dias foram transformados em x + 0.5, enquanto que o número de ovos consumidos em cada instar e total foi transformado em x. Aos dados assim transformados foram aplicadas análises de variância pelo teste F, sendo, nos casos de significância, as médias comparadas pelo teste de Tukey ao nível de 5% de probabilidade. 3 - RESULTADOS E DISCUSSÃO A partir das análises dos dados, notase que, apesar da existência de diferença significativa no primeiro instar, não houve diferença entre os substratos, permanecendo apenas a tendência das larvas atingirem o estágio pupal mais rapidamente quando alimentadas com ovos de A. kuehniella (Tabela 1). 148

5 Tabela 1 - Duração de cada instar e do período larval de Chrysoperla externa alimentada com ovos de Diatraea saccharalis, Sitotroga cerealella e Anagasta kuehniella. Presas Duração do período (dias) 1 1 o. instar 2 o. instar 3 o. instar Período larval D. saccharalis 3,85±0,16ab 2,78±0,15a 2,88±0,18a 9,51±0,49a S. cerealella 3,93±0,13a 2,70±0,20a 2,74±0,19a 9,37±0,47a A. kuehniella 3,61±0,18b 2,53± 0,19a 2,88±0,15a 9,02±0,51a Dms (5%) 0,33 0,24 0,13 0,47 CV (%) 7,45 8,55 11,50 6,45 1 Média±desvio padrão seguidas de mesma letra na linha e na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05). Tabela 2 - Viabilidade dos instares, do período larval e do período de larva a adulto de Chrysoperla externa alimentada com ovos de Diatraea saccharalis, Sitotroga cerealella e Anagasta kuehniella. Presas Viabilidade (%) 1 1 o. instar 2 o. instar 3 o. instar Larval Larva-adulto D. saccharalis 96,67 100,00 100,00 96,67 73,33 S. cerealella 100,00 96,67 100,00 96,67 83,33 A. kuehniella 96,67 100,00 100,00 96,67 83,33 Analisando os dados do período larval na Tabela 1 e comparando-se aos observados por Aun (1986) nota-se certa correspondência no período larval de C. externa (9,30 dias) e, para o mesmo substrato alimentar, a viabilidade larval foi ligeiramente inferior àquela encontrada neste trabalho (cerca de 96% para os três substratos alimentares testados) (Tabela 2). Também trabalhando com C. externa, Ribeiro (1988) obteve valores para o período larval entre 9,8 e 10,4 dias, e viabilidades maiores que 98%, quando as larvas eram alimentadas com ovos de Alabama argillacea e Aphis gossypii, enquanto que quando as larvas desse predador foram alimentadas com ovos de Spodoptera frugiperda, o período larval foi semelhante, porém com viabilidade próxima de 60%. No entanto, quando forneceu às larvas pulgões da espécie Toxoptera citricidus, verificou que todas as larvas morreram até o segundo instar. Ribeiro et al. (1991) analisando a influência de diferentes substratos alimentares para larvas de C. externa, verificaram que as larvas se desenvolveram bem quando alimentadas com ovos de A. kuehniella e A. argillacea, mas encontraram diferenças quanto aos parâmetros reprodutivos dos adultos. Kubo (1993) observou menor duração para o período larval e maior viabilidade para larvas alimentadas com ovos e larvas de Galleria melonella, quando comparado com ovos e larvas de D. saccharalis. Carneiro & Medeiros (1997) verificaram que ovos de S. cerealella proporcionaram bom desenvolvimento para C. externa, enquanto que com ovos de Tuta absoluta o período larval foi alongado e o peso de pupa reduzido, apesar do inseto ter consumido maior número de ovos deste hospedeiro. Ribeiro (1998) também observou bom desenvolvimento de C. externa alimentando as larvas com ovos de S. cerealella, e quando adicionados pulgões A. gossypii como complemento alimentar das larvas, verificou-se o encurtamento do período larval do predador. A partir dos dados apresentados na Tabela 3, observa-se que não ocorreu diferença estatística entre os substratos para o período pupal (pouco mais de 11 dias) e, que a menor viabilidade ocorreu para D. 149

6 saccharalis (75,86%). Valores estes próximos daqueles citados por Aun (1986) e Nuñez (1988). Para as larvas alimentadas com ovos de D. saccharalis nota-se uma tendência em ocorrer mais fêmeas que machos, enquanto que com S. cerealella e A. kuehniella a relação sexual se aproximou de 1:1. Tabela 3 - Período pupal (dias), viabilidade pupal (%) e razão sexual de Chrysoperla externa proveniente de larvas alimentadas com ovos de Diatraea saccharalis, Sitotroga cerealella e Anagasta kuehniella. Presas Período pupal Viabilidade pupal Razão sexual D. saccharalis 11,27±0,24a 75,86 0,64a S. cerealella 11,30±0,20a 86,21 0,56b A. kuehniella 11,16±0,24a 86,21 0,44b Dms (5%) 0, ,07 CV (%) 15, ,70 1 Média±desvio padrão seguidas de mesma letra na linha e na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05). Quanto ao número de ovos (Tabelas 4 e 5), o inseto consumiu significativamente mais ovos de A. kuehniella (1.553,09), seguido de S. cerealella (930,88) e D. saccharalis (567,39). Aun (1986) relatou que as larvas deste crisopídeo consumiram durante toda a fase larval cerca de ovos de S. cerealella, sendo 80% no último instar. Ribeiro (1986) citou que larvas de C. externa consumiram cerca de 310 ovos de A. argillacea, 440 ovos de S. frugiperda e 370 adultos e formas jovens de A. gossypii, sendo que o maior consumo se deu sempre no terceiro instar, mais de 80% para as duas primeiras espécies (A. argillacea e S. frugiperda) e 65% para A. gossypii. Considerando-se o peso dos ovos consumidos (Tabela 4) verifica-se valores significativamente semelhantes para D. saccharalis (0,041 g) e A. kuehniella (0,043 g), sendo estes significativamente diferentes de S. cerealella (0,018 g). Tabela 4 - Número e peso médio de ovos de Diatraea saccharalis, Sitotroga cerealella e Anagasta kuehniella consumidos por larvas de Chrysoperla externa. Presas Número/peso de ovos consumidos 1 o. instar 2 o. instar 3 o. instar Total Peso (g) D. saccharalis 21,84±1,25c 77,12±8,27c 468,43±28,87c 567,39c 0,041a S. cerealella 55,34±4,05b 97,37±13,42b 777,91±40,99b 930,62b 0,018b A. kuehniella 95,80±13,39a 192,39±18,73a 1.264,90±91,75a 1553,09a 0,043a Dms (5%) 21,14 18,24 19,30 14,24 0,012 CV (%) 20,45 19,85 18,47 25,50 8,75 1) Média±desvio padrão seguidas de mesma letra na linha e na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05). 150

7 Tabela 5 - Valor porcentual, por instar, do número total de ovos de Diatraea saccharalis, Sitotroga cerealella e Anagasta kuehniella consumidos por larvas de Chrysoperla externa. Presas Porcentagem de ovos consumidos 1 o. instar 2 o. instar 3 o. instar D. saccharalis 3,82a 13,60a 82,58a S. cerealella 5,95b 10,46b 83,59a A. kuehniella 6,17b 12,39a 81,44a Dms (5%) 1,12 1,87 2,19 CV (%) 12,53 11,47 9,87 1 Médias seguidas de mesma letra, nas colunas, não diferem estatisticamente entre si. 4 - CONCLUSÕES O período e a viabilidade larval não são afetados pelo tipo de presa utilizada. Ovos de S. cerealella constitui-se substrato mais adequado para manutenção de Chrysoperla externa em criações de laboratório. Independente da presa utilizada por Chrysoperla externa, o maior consumo se dá no último instar (3º instar). 5 - AGRADECIMENTOS A FAPESP Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de São Paulo, pelo suporte financeiro e bolsa concedida a José Eudes de Morais Oliveira (Proc. n. 03/ ). 6 - REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS AUN, V. Aspectos biológicos de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae). Piracicaba, 1986, 65f. Dissertação (Mestrado em Agronomia) - ESALQ/USP. BIAGIONI, A.; FREITAS, S. de. Efeito de diferentes dietas sobre o desenvolvimento pós-embrionário de Chrysoperla defreitasi Brooks (Neuroptera: Chrysopidae). Neotropical Entomology, v.30, n.2, p , CARNEIRO, J.R.; MEDEIROS, M.A. Potencial de consumo de Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) utilizando ovos de Tuta absoluta (Lepidoptera: Gelechiidae). In: Congresso Brasileiro de Entomologia, 16, 1997, Salvador-BA, Anais..., Salvador, 1997, p DE BORTOLI, S.A.; MURATA, A.T.; NARCISO, R.S.; BRITO, C.H. de. Aspestos biológicos de Ceraeochrysa cincta Schneider, 1851 (Neuroptera, Chrysopidae) em diferentes presas. Revista de Agricultura, v.80, n.1, p.1-11, GITIRANA NETO, J.; CARVALHO, C.F. de; SOUZA, B.; SANTA-CECÍLIA, L.V.C. Flutuação populacional de espécies de Ceraeochrysa Adams, 1982 (Neuroptera: Chrysopidae) em citros, na região de Lavras MG. Ciência e Agrotecnologia, v.25, n.3, p , KUBO, R.K. Efeito de diferentes presas no desenvolvimento de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) e Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae). Jaboticabal, 1993, 97f. Dissertação (Mestrado em Agronomia) FCAV/UNESP. MaC EWEN, P.K.; JERVIS, M.A.; KIDD, N.A.C. Influence of artificial honeydew on larval development and survival in Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae). Entomophaga, v.38, n.2, 1993, p

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