IDENTIFICAÇÃO DA FAUNA DE TERMITÓFILOS (FORMIGAS) DE NINHOS EPÍGEOS E/OU ARBORÍCOLAS
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1 IDENTIFICAÇÃO DA FAUNA DE TERMITÓFILOS (FORMIGAS) DE NINHOS EPÍGEOS E/OU ARBORÍCOLAS Leonardo Balestro Lopes Faculdade de Ciências Biológicas Centro de Ciências da Vida Luciane Kern Junqueira Ecologia, Biologia Molecular e Filogenia de Cupins e Formigas Faculdade de Ciências Biológicas Centro de Ciências da Vida lkjunque@puc-campinas.edu.br Resumo: Os cupins constroem ninhos, nos quais podem coabitar diferentes espécies de organismos. Os coabitantes podem ser espécies de cupins construtoras e/ou inquilinas ou ainda outros organismos, neste caso chamados de termitófilos. Sendo que dentre os termitófilos mais comumente registrados estão as formigas. O presente trabalho teve por objetivo conhecer e descrever as comunidades de formigas que ocorrem em ninhos epígeos em três áreas de estudo. Para tanto, dentro de dois polígonos de 100m², um localizado em Campinas e outro em Sousas, São Paulo todos os ninhos de cupins encontrados foram numerados, georreferenciados, medidos (altura em relação à linha do solo e o valor total da circunferência das porções superior, médio e inferior) e coletados em suas diferentes porções. Foram também realizadas coletas em Ilha Comprida, litoral de São Paulo. Neste local os pontos de coleta foram selecionados com base na presença dos cupinzeiros próximos ao trajeto percorrido pelos pesquisadores. O material foi levado para laboratório e as espécies de formicídeos identificadas. A riqueza de formigas em Campinas foi de 17 espécies, sendo os táxons mais abundantes Camponotus (28%) e Pseudomyrmex termitarius (13,1%). Quando avaliada a presença de formigas nos diferentes níveis dos cupinzeiros, 25,3% das formigas foram encontradas na porção superior dos ninhos, 31,3% na porção média e 43,2% na inferior. Para a região de Sousas a riqueza de formicídeos foi de 18 espécies, com os táxons Camponotus (42%) e Pseudomyrmex termitarius (21%) sendo os mais abundantes. A porção superior do cupinzeiro apresentou 27,6% das ocorrências de formigas, a porção média 32,7% e a inferior 39,6% Em Ilha Comprida, apenas cinco espécies de formicídeos foram identificadas, Pachycondyla sp.3, Pachycondyla sp.4, Solenopsis sp.2, Wasmannia sp. e Wasmannia sp.2. Apenas Solenopsis sp.2 foi encontrada em mais de um ninho. Palavras-chave: Formigas, Cupins, Inquilinos. Área do Conhecimento: Ciências Biológicas Ecologia Aplicada 1. INTRODUÇÃO Dentre os insetos, as formigas são consideradas o grupo mais comum e bem distribuído de todos, pois ocorrem em praticamente todos os habitats terrestres. São considerados insetos eussociais, pois apresentam castas e vivem em colônias, que se estabelecem em uma grande variedade de locais, como cavidades em plantas, galerias em madeira, ninhos construídos por elas mesmas, assim como ninhos construídos por outros organismos, como os cupins [18]. As interações de coabitação entre formigas e cupins, vêm sendo estudadas por diversos pesquisadores no decorrer dos anos, como o exposto em alguns trabalhos relatados a seguir. [15] avaliou a presença de inquilinos em ninhos de Cornitermes spp. em um fragmento de floresta amazônica em Manaus, com o objetivo de determinar uma possível seletividade por inquilinos que favoreçam a defesa do ninho. Dos 15 cupinzeiros de C. cumulans coletados, seis possuíam a colônia da espécie construtora e todos possuíam cupins inquilinos, porém, não foi relatado um mecanismo de seleção de inquilinos por parte do gênero Cornitermes sp.. Dentre os inquilinos estão representantes dos gêneros Heterotermes sp., Apicotermitinae sp., Amitermes sp., Neocapritermes sp., Spinitermes sp., Termes sp.,
2 Anais do XX Encontro de Iniciação Científica ISSN Anhagatermes sp., Cornitermes sp., Cyrilliotermes sp., Embiratermes sp. e Syntermes sp.. 3. MATERIAL E MÉTODOS [6] estudaram as relações entre espécies de cupins construtores e inquilinos com o objetivo avaliar se estas espécies utilizam fontes alimentares diferentes. Foram coletados onze cupinzeiros em Sete Lagoas, Minas Gerais, em região de Cerrado e alimentados com isótopos estáveis de carbono e nitrogênio. Em laboratório, duas amostras de cada ninho foram separadas, uma para identificação taxonômica e outra para análise isotópica, sendo as espécies construtoras Constrictotermes cyphergaster e Velocitermes heteropterus. Concluiuse que houve uma baixa sobreposição alimentar Área de estudo O presente trabalho foi realizado em três áreas distintas: Área 1: localizada em Campinas, São Paulo, próxima ao Aeroporto Internacional de Viracopos, é um descampado com a presença de equinos e bovinos em propriedade particular. Área 2: localizada em Sousas, São Paulo, é um local de pastagem com o relevo íngreme em propriedade particular. Área 3: localizada na Ilha Comprida, litoral Sul de São Paulo, é uma região de restinga as margens de pequenas estradas de terra locais (Figura 1). [2] investigaram os invertebrados inquilinos e termitófilos encontrados em ninhos de Cornitermes cumulans. As coletas dos ninhos (N=145) foram realizadas em duas áreas do bioma de Cerrado em Mineiros, Goiás. Foram encontrados artrópodes pertencentes as classes Arachnida, Chilopoda, Diplopoda e Insecta. Entre os formicídeos da classe Insecta foram registrados os gêneros Acromyrmex sp., Blepharidatta sp,, Brachymyrmex sp., Camponotus sp., Carebara sp., Cephalotes sp., Crematogaster sp., Ectatoma sp., Hypoponera sp., Mycocepurus sp., Neivamyrmex sp., Odontomachus sp., Oligomyrmex sp., Pheidole sp., Pseudomyrmex sp., Solenopsis sp., Thaumatomyrmex sp., Tranopelta sp. e Wasmannia sp.. [14] identificaram a mirmecofauna associada aos ninhos arbóreos de cupins do gênero Nasutitermes em Ilhéus, Bahia. Todos os ninhos coletados foram classificados como (a) ativos, (b) inativos e (c) decadentes. Foram coletados 34 ninhos que continham ao todo 54 espécies de formigas. Uma relação inversamente proporcional pode ser estabelecida quanto à altura do ninho e a riqueza de formicídeos, bem como a preferência das formigas por ninhos abandonados. Dos formicídeos encontrados, 28 foram classificados como forrageadores e 26 como formadores de colônias (mais frequentes em ninhos abandonados). 2. OBJETIVOS O presente trabalho teve como objetivo conhecer e descrever as comunidades de formigas que coabitam os ninhos de cupins em diferentes biomas. Figura 1: Imagens das Áreas 1, 2 e 3, respectivamente da margem superior para a margem inferior, nas quais foram coletadas os ninhos de cupins utilizados para o presente estudo Coletas Nas áreas de Campinas e Souzas foram delimitados dois polígonos de 100 m² dentro dos quais os ninhos de cupins foram numerados, georreferenciados, avaliados quanto altura em relação a linha do solo e circunferência das porções superior, média e inferior e fotografados. Feito isso, os ninhos foram quebrados com uma picareta em diferentes porções e os fragmentos recolhidos em sacos plásticos separadamente, numerados, identificados e transportados para o Laboratório de Ecologia da Pontifícia Universidade Católica de Campinas. As coletas na Área 3 foram realizadas em janeiro de 2015, das 08h00min às 17h30min. Os pontos de coleta foram
3 selecionados com base na presença dos cupinzeiros próximos ao trajeto percorrido pelo grupo de pesquisadores. Os procedimentos de coleta e armazenagem foram os mesmos descritos para as Áreas 1 e 2. Todas as coletas estão regulamentadas através da licença ICMBIO/SISBIO nº , obtida pela pesquisadora Luciane Kern Junqueira junto ao IBAMA Triagens Nos materiais das Áreas 1 e 2 já armazenados no Laboratório, foi realizada uma triagem e seleção dos frascos que continham formicídeos. Para tanto, os frascos foram abertos e seu conteúdo depositado em placas de petri com álcool 70%. Posteriormente, os indivíduos foram visualizados sob estereomicroscópio Carl Zeiss Stemi DV4, em aumento de 8x a 32x. Somente as amostras com formicídeos foram separadas e os indivíduos foram preparados para a montagem da coleção seca e posterior identificação. O material obtido na Área 3 foi despejado em bandejas separadas de acordo com a porção e o número do ninho e, com pincéis e pinças, os indivíduos presentes foram recolhidos e colocados em uma placa de petri e depois armazenados em frasco de vidro do tipo tampa batoque, ambos com álcool 80%. Cada frasco foi identificado externamente com uma etiqueta contendo o número do ninho e a porção da amostra (superior, média ou inferior). Internamente foram colocadas etiquetas de papel vegetal com porção e número do ninho. O banco de dados (em planilha Excel) foi organizado em formato digital, com todos os dados obtidos e as observações realizadas nas três áreas de estudo Organização da coleção de formicídeos Foram confeccionadas caixas de madeira compensada com dimensões de aproximadamente 30 x 30 x 9,5 cm, com prancha interna de isopor de 2,7 cm de altura, coberta com papel milimetrado. No interior das caixas foi armazenada a coleção seca de formicídeos. Posteriormente, alguns indivíduos de cada amostra de formiga foram selecionados de acordo com o estado de conservação. Os exemplares selecionados foram secos em temperatura ambiente por alguns minutos. A seguir, foram cortados triângulos e inseridos em alfinetes entomológicos em uma altura padrão. Após a secagem das formigas e a preparação dos alfinetes, os indivíduos foram colados nos triângulos entomológicos com cola comum diluída em água e identificados com etiquetas contendo o georreferenciamento da área de coleta, data, nome do coletor e número da amostra (Figura 2). Por fim, a coleção foi identificada com a numeração da área. Figura 2. Etapas da montagem e organização da coleção seca de formicídeos Identificação taxonômica das formigas Para a identificação taxonômica das espécies de formicídeos foram utilizadas as chaves dicotômicas para gênero do livro Introducción a las Hormigas de la Región Neotropical [9]; chaves dicotômicas interativas disponibilizadas na Web por sites acadêmicos confiáveis e amplamente utilizados por pesquisadores, tais como [10] e [8] e, por fim, trabalhos como Synonymic list of Neotropical Ants (Hymenoptera: Formicidae [4], além de artigos e consulta, se necessário, aos especialistas da área. 4. RESULTADOS Ao final do trabalho, foi possível identificar formicídeos em 73 ninhos, sendo 39 correspondentes a Área 1, 28 a Área 2 e seis a Área 3. Dos ninhos habitados na Área 1, 29 (74,3%) possuíam apenas uma espécie de formiga, nove (23,1%) possuíam duas espécies e apenas um (2,5%) apresentou três espécies de formigas. Na Área 2, 16 (57,1%) ninhos possuíam uma espécie de formiga, dez (35,7%) apresentavam duas espécies e dois (7,1%) apresentavam três espécies. Já para a área 3, apenas um ninho (16,6%) apresentou mais de uma espécie de formiga (Figura 3). Figura 3. Frequência (%) de ninhos de cupins com uma, duas ou três espécies de formigas coabitantes nas diferentes áreas estudadas. As subfamílias encontradas na Área 1 foram Formicinae, Ponerinae, Pseudomyrmecinae e Myrmici-
4 nae. A riqueza de formigas foi de 17 espécies, sendo os táxons mais abundantes Camponotus (28%) e Pseudomyrmex termitarius (13,1%), e os menos abundantes Atta sexdens, Centromyrmex sp., Monomorium floricola, Nylanderia sp., Pachycondyla sp., Paratrechina sp., Pheidole oxyops, Pseudomyrmex sp. e Tetramorium sp. com 0,8% de ocorrência cada. Quando avaliada a presença de formigas nos diferentes níveis do cupinzeiro, 25,3% das formigas foram encontradas na porção superior, 31,3% na porção média e 43,2% na inferior (Tabela 1). Na Área 2 foram encontradas as mesmas subfamílias e a riqueza de formicídeos foi de 18 espécies, sendo os táxons mais abundantes Camponotus (42%) e Pseudomyrmex termitarius (21%), e os menos abundantes Atta sp., Brachimyrmex sp., Cephalotes pusillus, Pachycondyla sp.2, Pheidole sp.2, Pheidole sp.3, Pheidole sp.4, Solenopsis invicta e Solenopsis sp., todas com 2% de ocorrência. Em relação a ocorrência das formigas nas diferentes porções dos ninhos, foram observadas 27,6% na porção superior, 32,7% na porção media e 39,6 na inferior (Tabela 2). Tabela 1. Riqueza de formigas nos ninhos de cupins da Área 1, em Campinas, São Paulo. Tabela 2. Riqueza de formigas nos ninhos de cupins da Área 2, em Sousas, São Paulo.
5 Na Área 3 apenas duas subfamílias foram encontradas, Ponerinae e Myrmicinae, sendo a segunda a mais abundante, com três espécies identificadas, Solenopsis sp.2, Wasmannia sp. e Wasmannia sp.2. Da subfamília Ponerinae foram identificadas as espécies Pachycondyla sp.3 e Pachycondyla sp.4 (Tabela 3). Tabela 3. Riqueza de formigas nos ninhos de cupins da Área 3, em Ilha Comprida, São Paulo. 5. DISCUSSÃO A espécie de cupim Cornitermes cumulans foi a mais abundante nas Áreas 1 e 2 [16] [1]/Este fato e a alta presença de Pseudomyrmex termitarius em ambas as áreas corroboram o sugerido por [12] de que esta espécie se apresenta como coabitante majoritário em cupinzeiros de C. cumulans. De acordo com [10] o comportamento de P. termitarius quando em contado com Cornitermes snyderi sugere que esta formiga busque evitar confrontos mantendo distância da espécie de cupim da qual é inquilina. No presente trabalho, 12,4% e 26,5% dos ninhos da Área 1 e 2, respectivamente, estavam coabitados por indivíduos do gênero Camponotus. A alta ocorrência deste gênero pode ser um indicativo de que Camponotus não apresenta ameaça aos cupins, como o sugerido pelos autores [7] e [3]. Já [11] observaram conflito entre Cornitermes snyderi e Camponotus sp., indicando que esta coabitação se baseia na ausência de contato entre cupins e formigas no mesmo ninho. De acordo com [13], organismos que coabitam os cupinzeiros normalmente não são encontrados por todo o ninho, mas em algumas porções. Destaca-se que nas áreas 1 e 2 a maior parte das formigas que coabitavam os cupinzeiros estavam na porção inferior do ninho, provavelmente devido as temperaturas mais elevadas nas porções superior e média durante as horas de maior exposição ao sol, pois, de acordo com [5] o cupinzeiro apresenta um microclima interno. As formigas do gênero Pachycondyla foram encontradas sempre solitárias, sugerindo que não há coabitação com os cupins, mas sim um comportamento predatório, já que de acordo com [17] as formigas desta subfamília são consideradas predadoras vorazes e extremamente comuns em ambientes tropicais. AGRADECIMENTOS Agradecemos à Pontifícia Universidade Católica de Campinas pela bolsa concedida, aos pesquisadadores do laboratório de Isoptera do Museu de Zoologia de USP e aos demais colaboradores. REFERÊNCIAS [1] CAVALCANTI, N.M.O.; JUNQUEIRA, L.K. Identificação da entomofauna co-habitante em ninhos de cupins epígeos de Campinas e região. Anais do XIX Encontro de Iniciação Científica, Disponível em: 2_17117_ _resesu.pdf. Acesso em: 05 de jul [2] COSTA, D.A.; CARVALHO, A.C.; FILHO, G.F.L.; BRANDÃO, D. Inquilines and Invertebrate Fauna Associated With Termite Nests of Cornitermes cumulans (Isoptera, Termitidae) in the Study Area Sampling. Sociobiology, v. 53, n. 2B, p , [3] DUTRA, C.C.; GALBIATI, C. Comportamento de formigas (Hymenoptera: Formicidae) inquilinas de cupins (Isoptera: Termitidae) em pastagem. EntomoBrasilis, v. 2, n. 2, p , [4] FERNÁNDEZ, F., SENDOYA, S. (2004). List of neotropical ants (Hymenoptera: Formicidae). Biota Colombiana, 5, 3 93p. [5] FERREIRA, E. V. O.; MARTINS, V.; JUNIOR, A. V. I.; GIASSONU, E.; NASCIMENTO, P. C. Ação dos térmitas no solo. Ciência Rural, Santa Maria, v.41, n.5, p , [6] FLORENCIO, D.F.; ARAÚJO, A.P.A.; DESOUSA, O.; SILVA, I.R. Coexistência Entre Construtores E Inquilinos De Cupinzeiros Via Baixa Sobreposic. Soil Biology, p. 1 3, [7] LEPONCE, M.; ROISIN, Y.; PASTEELS, J.M. Community interactions between ants and arborealnesting termites in New Guinea coconut plantations. Insectes Sociaux, v. 46, n. 2, p , 1999.
6 [8] Key to Costa Rican Oontomachus Disponível em: < a/odontomachus/key.html#bm400> [9] PALACIO, E.E., FERNÁNDEZ, F. (2003). Clave para las subfamilias y géneros. Introducción a las hormigas de la región Neotropical, p. [17] SUJII, E.R.; GARCIA, M.A.; FONTES, E.M.G.; O'Nell, R.J. Pachycondyla obscuricornis as natural enemy of the spittlebug Deois flavopicta. Pesquisa Agropecuaria Brasileira, v. 39, n. 6, p , [18] TRIPLEHORN, C.A.; JOHNSON, N.F. Estudo dos Insetos. Cengage Learning, [10] Pheidole Working Group Disponível em: < leworkinggroup/index.htm> [11] PRESTES, AC.; CUNHA, H.F. Interações entre cupins (Isoptera) e formigas (Hymenoptera) cohabitantes em cupinzeiros epígeos. Revista de Biotecnologia Ciência, v. 1, p , [12] REDFORD, K.H. The Termitaria of Cornitermes cumulans (Isoptera, Termitidae) and Their Role in Determining a Potential Keystone Species. Biotropica, v. 16, n. 2, p , [13] ROSA, C.S. Interações entre cupins (Insecta: Isoptera) e termitófilos. Minas Gerais: Universidade Federal de Viçosa, [14] SANTOS, P.P.; VASCONCELLOS, A.; JAHYNY, B.; DELABIE, J.H.C. Ant fauna (Hymenoptera, Formicidae) associated to arboreal nests of Nasutitermes spp: (Isoptera, Termitidae) in a cacao plantation in southeastern Bahia, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, v. 54, n. 3, p , [15] SANTOS, T. Associação entre Cornitermes spp. (Isoptera : Termitidae) e cupins inquilinos em uma área de floresta de terra firme na Amazônia Central Disponível em: < thiago.pdf>. Online. Acesso em: 10 jun [16] SENCI, M.C.G.; JUNQUEIRA, L.K. Identificação da entomofauna co-habitante em ninhos de térmitas do gênero Cornitermes em Campinas, São Paulo. Anais do XVII Encontro de Iniciação Científica, Disponível em: < 0_10133_ _resahy.pdf> Acesso em: 05 de jul
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