RIQUEZA E ABUNDÂNCIA DE CUPINS (INSECTA: ISOPTERA) EM CULTIVOS COMERCIAIS DE CANA-DE-AÇÚCAR NO ESTADO DE SÃO PAULO, BRASIL

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1 RIQUEZA E ABUNDÂNCIA DE CUPINS (INSECTA: ISOPTERA) EM CULTIVOS COMERCIAIS DE CANA-DE-AÇÚCAR NO ESTADO DE SÃO PAULO, BRASIL Lucas Manuel Cabral Teixeira Faculdade de Ciências Biológicas Centro de Ciências da Vida Luciane Kern Junqueira Ecologia, Biologia Molecular e Filogenia de Cupins e Formigas Centro de Ciências da Vida Resumo: Os cupins são importantes componentes da fauna de solo, desempenhando papel essencial na decomposição da matéria orgânica, ciclagem de nutrientes, aeração e drenagem. Porém, em cultivos agrícolas, em especial, os de cana-de-açúcar, podem provocar perdas econômicas significativas. A correta identificação das espécies de cupins é um ponto crítico para o controle daquelas que adquiriram o status de praga. Um controle indiscriminado pode dizimar cupins que são importantes para a ciclagem de nutrientes e que não provocam danos para a cultura de cana-de-açúcar, tais como os geófagos. O presente trabalho teve como objetivo identificar a riqueza e a abundância de cupins em cultivos comerciais de cana-de-açúcar do estado de São Paulo. Para tanto, com a colaboração do CTC (Centro de Tecnologia Canavieira), foram coletados cupins em cultivos comerciais de 14 usinas sucroalcooleiras, distribuídos em 54 municípios, e as amostras encaminhadas ao Laboratório de Ecologia da PUC- Campinas para identificação taxonômica. Foram identificadas 236 amostras com uma riqueza de 18 espécies. A subfamília mais abundante foi a dos apicotermitíneos, que apresenta a maioria das espécies com hábitos geófagos, não causando, portanto, danos aos cultivos de cana-de-açúcar e promovendo a ciclagem de nutrientes no solo. Palavras-chave: Térmitas, Apicotermitinae, Isoptera Área do Conhecimento: Ecologia Ecologia Aplicada. 1. INTRODUÇÃO As comunidades de cupins constituem sistemas biológicos complexos, envolvendo uma diversidade de espécies que apresentam diferentes tipos de alimentação e de nidificação. Nos ecossistemas terrestres, estes insetos são os maiores responsáveis pela decomposição e mineralização do carbono, influenciando as propriedades e a estrutura do solo [1] e, juntamente com as minhocas, são os principais invertebrados envolvidos na manipulação de matéria orgânica e mineral [2]. Nos últimos anos estes insetos têm chamado a atenção da comunidade científica pelo fato de serem pragas importantes em culturas diversas, principalmente as de cana-de-açúcar [3]. Em análise realizada no ano de 2003 nos Estados Unidos, estimou-se em US$1,5 bi a quantia gasta anualmente naquele país na tentativa de controle dos cupins [4]. No Brasil, o cultivo de cana-de-açúcar ocupa uma extensa área, parte desta apresenta solos com baixa fertilidade e textura arenosa, fatores que colaboram para a ocorrência de pragas subterrâneas como os cupins, que podem causar danos às diferentes fases de crescimento da cana-de-açúcar [5]. No nordeste do Brasil os cupins foram considerados uma das principais pragas de solo desta cultura, sendo registrada a ocorrência dos gêneros Heterotermes e Neocapritermes, entretanto, os maiores prejuízos foram causados pelos gêneros Amitermis, Cylindrotermes e Nasutitermes [6]. Para a região Sudeste, são citadas quatorze espécies de cupins associadas ao cultivo de cana-de-açúcar [7]. Em estudos realizados no interior de São Paulo, a espécie Heterotermes tenuis destaca-se entre as espécies pragas devido à vasta distribuição e ao elevado número de indivíduos nas plantações de cana-de-açúcar, causando danos expressivos a este cultivo [8]. Ao avaliar-se a ocorrência de cupins em canaviais do Nordeste do Brasil, os aspectos ecológicos das espécies encontradas, bem como o seu potencial como praga para esta cultura são discutidos [6]. Destacase também a importância dos cupins para manutenção da fertilidade, aeração e porosidade dos solos tropicais e a necessidade de estudos básicos sobre a biologia reprodutiva e dinâmica populacional das espécies encontradas. Em levantamento da riqueza de cupins em alguns cultivos de cana-de-açúcar do estado de São Paulo,

2 estado com a maior produção do país, registra-se uma maior ocorrência das espécies da subfamília Apicotermitinae, que, na sua maioria, alimentam-se de solo, sendo assim, importantes para a manutenção da fertilidade do mesmo [9, 10]. A alta frequência de ocorrência dos apicotermitíneos em cultivos comerciais de cana [11] indica uma presença expressiva de espécies do grupo funcional dos geófagos, que não são agressivas à cultura e são confundidas com pragas, gerando um uso desnecessário de inseticidas. O Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento, através do Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários (AGROFIT) indica pelo menos 42 produtos para o controle químico de cupins, cuja classificação ambiental varia de perigoso a altamente perigoso e cuja classificação toxicológica de pouco tóxico a extremamente tóxico [12]. A maioria dos registros de cupins como praga em cultivos de cana-de-açúcar refere-se a trabalhos publicados na década que compreende os anos entre 1990 a 2000 e os gastos são, principalmente, decorrentes do controle preventivo. Estima-se que os danos causados pela espécie H. tenuis podem chegar a US$ 500,00 por ha, incluindo os gastos com controle químico [13]. Dessa forma, sugere-se que a falta de um sólido trabalho taxonômico e ecológico das comunidades de cupins em cana-de-açúcar tem promovido a atribuição de status de praga às espécies com baixa frequência populacional, além do uso indiscriminado de inseticidas para o controle de espécies, cujo papel ecológico é fundamental para a fertilidade do solo. Portanto, subsídios científicos quanto à ocorrência e a abundância de espécies de cupins em cana-deaçúcar são necessários para a definição daquelas que são pragas ou não, bem como para a tomada de decisão quanto ao uso de inseticidas. 2. OBJETIVO O objetivo deste trabalho foi identificar a riqueza e a abundância dos cupins presentes em cultivos comerciais de cana-de-açúcar do estado de São Paulo, Brasil. 3. MATERIAL E MÉTODOS As coletas de cupins (licença permanente para coleta de material biológico da Ordem Isoptera IBAMA/SISBIO nº ) foram realizadas em áreas de cultivos comerciais de cana-de-açúcar, distribuídos em 54 municípios do estado de São Paulo. Para tanto, foi realizada uma parceria com o Centro de Tecnologia Canavieira (CTC) de Piracicaba, São Paulo, que selecionou 14 usinas sucroalcooleiras conveniadas localizadas no Estado de São Paulo, Brasil. O período amostral foi de junho a outubro de 2011 e a metodologia utilizada foi a proposta por Arrigoni et al. (1988) [14] para a amostragem de pragas de solos em áreas onde foi efetuada a reforma dos canaviais. Para tanto, foi realizada a abertura de covas em dois pontos por hectare, nas dimensões de 50 cm x 50 cm, na profundidade de 30 cm, em touceiras de cana, no período de até um mês após o corte do canavial. Os cupins foram coletados, acondicionados em vidros entomológicos com álcool 80%, devidamente etiquetados e enviados para o Laboratório de Ecologia da Pontifícia Universidade Católica de Campinas, para triagem e identificação. As amostras recebidas foram submetidas ao processo de triagem, que consiste sob estereomicroscópio na limpeza e separação em morfoespécies, mantidas em álcool 80%. Para a identificação taxonômica até o nível de gênero foram utilizadas chaves dicotômicas para a ordem. Além disso, algumas a- mostras foram comparadas com a coleção de Isoptera do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo para confirmação, em visita técnica realizada ao mesmo. O material biológico coletado e identificado está mantido na coleção úmida da Ordem Isoptera, da Faculdade de Ciências Biológicas da Pontifícia Universidade Católica de Campinas. 4. RESULTADOS E DISCUSSÃO Foram triadas 247 amostras de cupins, das quais 236 foram passíveis de identificação taxonômica. As amostras que não foram identificadas estavam deterioradas devido ao transporte e/ou outro fator. A riqueza obtida foi de 18 espécies (considerando aquelas espécies que foram identificadas até subfamília e gênero) (Tabela 1). Tabela 1: Número de amostras das diferentes espécies de cupins coletados e identificados em cultivos comerciais de cana-de-açúcar do estado de São Paulo. Espécie Nº Amostras Heterotermes sulcatus 9 Apicotermitinae 89 Parvitermes sp. 1 Velocitermes sp. 1 Armitermes euamignathus 1 Embiratermes heterotypus 7 Cornitermes bequaerti 7 Cornitermes cumulans 30

3 Tabela 1(continuação): Número de a- mostras das espécies de cupins coletados e identificados em cultivos comerciais de cana-de-açúcar no estado de São Paulo. Espécie Nº de amostras Cornitermes sp. 1 Procornitermes triacifer 4 Syntermes dirus 1 Syntermes molestus 1 Syntermes nanus 4 Syntermes insidians 2 Syntermes sp. 6 Cylindrotermes caata 2 Cylindrotermes sp. 2 Neocapritermes opacus 68 Total 236 A maior frequência de ocorrência foi da subfamília Apicotermitinae (37,71%) e a menor dos gêneros Parvitermes, Velocitermes e Armitermes (0,42%) (Figura 1). Figura 1: Frequência de ocorrência (%) nas amostras dos gêneros de cupins coletados em cultivos comerciais de cana-de-açúcar do estado de São Paulo. A subfamília Apicotermitinae é a menos conhecida dentre os cupins neotropicais. Isto se deve a três fatores: ausência de soldados, hábitos subterrâneos e difícil dissecção do tubo digestivo, caráter usado para sua classificação [15]. Os cinco gêneros reconhecidos na América do Sul são pouco conhecidos e requerem mais estudos. Sabe-se que a maioria das espécies do grupo possui hábitos geófagos e que dificilmente constrói ninhos epígeos ou arborícolas, podendo, às vezes, ser encontrado em ninhos de outros cupins, colaborando com a decomposição da matéria orgânica e ciclagem de nutrientes [16, 17, 18]. A ocorrência desta subfamília é, portanto, importante para a manutenção da qualidade do solo, sendo desnecessário o uso de inseticidas para o controle, já que os indivíduos não apresentam status de praga para o cultivo de cana-de-açúcar. Afirma-se que apesar de cupins serem frequentemente definidos como pragas em ambientes agrícolas, apenas 10% das espécies de cupins são registradas como pragas [19]. A maioria das espécies auxilia a ciclagem de nutrientes e a aeração do solo, atuando como consumidores primários e decompositores [1, 20]. A espécie Neocapritermes opacus (28,81%) ocorre do Equador até o sul do Rio Grande do Sul e Sudeste da Argentina [21, 22]. Alimenta-se de madeira no chão e está registrada como praga em cultivos de eucalipto [23] e cana-de-açúcar [12]. Desta forma, para as usinas que apresentaram esta espécie, foi recomendada a manutenção das medidas de controle. Os gêneros Cornitermes (16,10%) e Procornitermes (1,69%) apresentam ampla distribuição na América do Sul. Contudo, ao passo que Cornitermes ocorre da Amazônia e da Bahia até o Rio Grande do Sul, estendendo-se a Minas Gerais, Mato Grosso, Paraguai e nordeste da Argentina [22, 24], o gênero Procornitermes ocorre a partir do sul da Amazônia, em todo o Brasil Central, Bolívia até o norte da Argentina [22, 25]. Sugere-se que fatores climáticos limitem sua ocorrência no norte da América do Sul, sugestão que ainda carece de estudos empíricos. Ambos os gêneros constroem ninhos epígeos [26] e alimentamse de diversos tipos de materiais vegetais, sendo o gênero Cornitermes frequentemente encontrados em pastagens [26, 27, 28, 18], fato facilitado pela homogeneidade do ambiente e ausência de competidores [30]. Sugere-se que a presença destes cupins em pastagens pode reduzir a área de forrageio do gado

4 [29], diferentemente de Czepak et al. (2003) [27] e Ackerman (2007) [31], que consideram a presença de cupinzeiros não danosa devido à baixa redução efetiva da área útil de pastejo para o gado. Cupins do gênero Syntermes (5,93%) ocorrem desde o norte da América do Sul até o norte e nordeste da Argentina a leste dos Andes [22]. Alimentam-se principalmente de serrapilheira, tendo sido registrada como praga em culturas de cana-de-açúcar, arroz, inhame e eucalipto [32]. Miranda et al. (2004) [6] registraram S. nanus em cultivos de cana de açúcar no nordeste brasileiro, contudo, a frequência de ataque às folhas por esta espécie foi de apenas 1%, o que não representa uma perda significativa. Heterotermes (3,81%) é um gênero que ocorre do sul do México até norte da Argentina, incluindo Bahamas e Antilhas. H. tenuis possui uma ampla distribuição por toda a América do Sul [22, 33]. Alimenta-se de material vegetal vivo ou morto, tendo sido registrada como praga em diversas culturas agrícolas, principalmente as de cana-de-açúcar, além de madeira de uso comercial [34]. Garcia (2004) [35] estima que o dano causado por esta espécie de cupim pode chegar a US$ 500 por hectare, incluindo os gastos com controle químico. São recomendados 42 produtos químicos para o controle desta espécie em cana-deaçúcar. [12] No presente trabalho, a baixa frequência de ocorrência de Heterotermes pode indicar uma queda na abundância das populações deste gênero devido ao uso continuo de inseticidas ao longo da última década. Este fato é interessante para os cultivos comerciais, que reduziram significativamente os prejuízos econômicos. Para as demais espécies de cupins registradas, como a frequência de ocorrência é muito baixa, sugere-se que não ocasionem alterações relevantes para os ecossistemas estudados no que se refere a possíveis prejuízos econômicos. No entanto, é importante destacar que elas compõem a diversidade da termitofauna regional, e que, portanto, deve ser mantida para evitar alterações nas relações tróficas e para a manutenção das populações em níveis baixos devido às relações ecológicas interespecíficas e sobreposição de nichos ecológicos. AGRADECIMENTOS Agradecemos ao CTC pela realização das coletas em campo e à PUC-Campinas pela bolsa concedida e oportunidade de desenvolver esta pesquisa. Agradecemos também à equipe do Laboratório de Isoptera do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, especialmente ao Dr. Maurício Rocha pelo auxílio na identificação das amostras. REFERÊNCIAS [1] Bignell, D. E., Eggleton, P Termites in ecosystems, In: Abe, T., Bignell, D. E., Higashi, M. (Eds.) Termites: Evolution, Sociality, Symbioses, Ecology. Netherlands: Kluwer Academic Publishers, p [2] Lavelle, P., Bignell, D., Lepage, M., Wolters, V., Roger, P., Ineson, P., Heal, O.W., Dhillion, S Soil function in a changing world: the role of invertebrate ecosystem engineers. European Journal of Soil Biology, 33: [3] Batista-Pereira, L. G., Santos, M. G., Correa, A. G., Fernandes, J. B., Arab, A., Costa-Leonardo, A. M., Dietrich, C. R. R. C., Pereira, D. A., Bueno, O. C Cuticular hydrocarbons of Heterotermes tenuis (Isoptera: Rhinotermitidae): analyses and electrophysiological studies. Zeitschrift fur Naturforschung, 59: [4] Szalanski, A. L., Austin, J. W., Owens, C. B Identification of Reticulitermes spp. (Isoptera: Reticulitermatidae) from south central United States by PCR-RFLP. Journal of Economic Entomology, 96: [5] Campos, M. B. S., Alves, S. B., Macedo, N Seleção de iscas celulósicas para o cupim Heterotermes tenuis (Isoptera: Rhinotermitidae) em cultura de cana-de-açúcar. Scientia Agricola, 55: [6] Miranda, C. S., Vasconcellos, A., Bandeira, A. G Termites in sugar cane in Northeast Brazil: ecological aspects and pest status. Neotropical Entomology, 33: [7] Novaretti, W. R. T., L. R Fontes Cupins: Uma grave ameaça à cana-de-açúcar no Nordeste do Brasil, p In: L. R. Fontes, E. Berti Filho (Eds.). Cupins: O desafio do conhecimento. Piracicaba, FEALQ, 512p. [8] Almeida, J. E. M., Alves, S. B Controle de Heterotermes tenuis (HAGEN, 1858) (ISOPTERA: RHINOTERMITIDAE) em cana-de-açúcar com iscas TERMITRAP associadas ao fungo entomopatogênico Beauveria bassiana (bals.) VUILL. e/ou a inseticida em época de seca. Arquivos do Instituto Biológico, 66: [9] CONAB Companhia Nacional de Abastecimento. Disponível em Acesso em 20 de julho de 2011.

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