CIÊNCIA. Influência de cupinzeiros terrícolas na densidade de raízes absorventes em floresta e capoeira da Amazônia Central, Brasil

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1 Influência de cupinzeiros terrícolas na densidade de raízes absorventes em floresta e capoeira da Amazônia Central, Brasil Resumo Maria Anália Duarte de Souza 1 Foi pesquisada a influência de cupinzeiros sobre a densidade de raízes absorventes em solos de floresta primária e capoeira. Amostras de solo em quatro pontos sorteados a partir do interior dos cupinzeiros, em distâncias regulares. Comparando a densidade de raízes absorventes entre os pontos amostrais dos dois ambientes, não foi encontrada diferença significativa em nenhum ponto (p>0,05). Quanto à densidade de raízes dentro e fora do cupinzeiro, existe uma tendência para ter mais raízes na margem do cupinzeiro que dentro e nos pontos distantes, tanto em floresta quanto em capoeira. Entretanto, na floresta foi verificada diferença na densidade de raízes grossas próximo à margem (t-pareado=3,45; p=0,03), o mesmo acontecendo na capoeira em relação às raízes finas neste ponto (t-pareado=3,35; p=0,03) e a 1 m de distância (t-pareado=3,85; p=0,02). Cinco espécies de cupim foram identificadas, três em floresta e duas em capoeira, mostrando o mesmo comportamento ao restringir o crescimento de raízes absorventes no interior dos cupinzeiros. Palavras-Chave: Térmites. Interação planta-animal. Floresta amazônica ABSTRACT We surveyed the influence of termite hives on absorbent-root density in soils of primary and secondary forest (capoeira). Soil samples of four sites, chosen from inside the termite hives in regular distances were taken and washed with running water in sieves of 2 and 1 mm2 meshes. By comparing the root densities among the sampling sites in both environments, no significant difference was found (p>0,05). With respect to root density, we observed a tendency of increasing growth around termites when compared to any other point, either in the forest or in the capoeira. Nevertheless, in the forest we verified a significant difference on density of coarse roots near the termits margins (paired-t=3,45; p=0,03), the same occurred in the capoeira in relation to fine roots at the same point (paired-t= 3,35; p=0,03) and from 1 m distant (paired-t=3,85; p=0,02). Five termite species were identified, three in the forest and two in the capoeira, showing the same behavior as both prevented the growth of absorbent roots inside the termite hives. Keywords: Termits. Plant-animal interaction. Amazon rainforest 1 Mestre em Ciências Biológicas. Pesquisadora na Universidade Federal do Amazonas, 60

2 CIÊNCIA 1. Introdução Em florestas tropicais, os cupins ou térmitas (Insecta, Isoptera) compõem um dos elementos mais representativos da macrofauna decompositora, alimentando-se de material vegetal vivo ou morto, fresco ou em decomposição, de fungos e outros elementos do solo (Abe & Matsumoto 1979; Fowler 1980; Bandeira 1981). Sua dominância devese principalmente à capacidade de digestão da celulose e lignina, resultado de uma relação simbiótica com protozoários que degradam esses compostos, característica partilhada com poucos microrganismos (Butler & Buckerfield 1979; Abe & Matsumoto 1979; Bandeira 1981). Algumas espécies também são capazes de cultivar fungos que constituem fonte alimentar (Abe & Matsumoto 1979). Além de sua capacidade decompositora, os cupins são responsáveis pela emissão de grandes quantidades de gás metano na atmosfera e pela fixação de nitrogênio no solo, processos resultantes do metabolismo (Prestwich 1980; Nazarczuk 1981). Os cupins, junto com as formigas e as minhocas, estão entre os agentes biológicos mais importantes que atuam na formação e dinâmica dos solos, pois controlam a decomposição e a remoção da liteira superficial para o interior do solo, fazendo o inverso com partículas do subsolo. Desse modo, concentram nutrientes em seus ninhos, tornando-os pontos de fertilidade, bem como aumentam a porosidade do solo através da construção de galerias subterrâneas, facilitando a absorção da água superficial (Luizão & Luizão 1991; Bandeira & Harada 1991). A vantagem dos dois primeiros grupos em relação a outros decompositores é que ambos podem habitar com sucesso tanto solos pobres como solos férteis, realizando o mesmo tipo de trabalho (Bandeira 1981). Para o homem, a maior importância dos cupins refere-se ao poder destrutivo de madeiras, em edificações, plantações e até de raízes alimentícias, sendo consideradas pragas (Bandeira 1981; 1985). Entretanto, vários trabalhos têm sido publicados, que comprovam alta concentração de minerais presentes em ninhos de cupins, sejam terrestres ou aéreos: são ricos em nitrogênio, cálcio, magnésio, fósforo, potássio etc., nutrientes importantes para o desenvolvimento de plantas (Bandeira, 1985; Peres Filho et al. 1990; Inocêncio et al. 2008). Bandeira (1985) estudou a composição faunística e nutricional de cupinzeiros em solo de capoeira, e encontrou altas concentrações de elementos minerais nos cupinzeiros em relação ao solo adjacente. Em estudos desenvolvidos na Coordenação de Pesquisa em Ciências Agronômicas do INPA (www. inpa.gov.br/cpca/areas/cupim.html), foi verificado que as quantidades dos nutrientes P, K, Ca, Mg em cupinzeiros são superiores às encontradas nos latossolos. Simões et al. (2007) atestaram grande concentração de mineirais em páleo-cupinzeiros, superior a vários outros solos, inclusive aluviais. Experimentos em campo comprovaram a eficiência da aplicação de cupinzeiros sobre o desenvolvimento de várias espécies vegetais (Oliveira & Paiva, 1985; Batalha et al., 1995; Inocêncio et al. 2008), cujos resultados, puros ou combinados com fertilizantes e adubos convencionais, mostraram um considerável incremento na produtividade de biomassa. Considerando os resultados dessas pesquisas, a importância dos cupins nos ecossistemas florestais, tanto em diversidade quanto em quantidade, o papel bioecológico que realizam e a ausência de investigações dessa natureza em área florestada natural, este estudo teve como objetivo averiguar a influência de cupinzeiros sobre a densidade de raízes absorventes em floresta primária e em capoeira, na Amazônia Central. Para se alcançar este objetivo, foi testada uma hipótese, segundo a qual ocorre uma quantidade maior de raízes absorventes dentro ou próximo dos cupinzeiros. Caso exista de fato uma relação entre os cupinzeiros e as raízes absorventes, espera-se que: A. Haja maior proporção de raízes absorventes no centro e margem dos cupinzeiros que longe deles; 61

3 B. Haja maior proporção de raízes absorventes nos cupinzeiros ou em suas proximidades que de raízes não absorventes. 2. Métodos Esse estudo foi desenvolvido numa unidade da área de estudos do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF, INPA/Smithsonian Institution), localizada a 70 km ao norte de Manaus-AM, entre as coordenadas S e O, durante o mês de junho de Dez cupinzeiros terrestres foram investigados, todos ativos, localizados ao acaso dentro da floresta primária e em vegetação secundária (capoeira). A capoeira, composta de uma floresta secundária estabelecida, apresentava áreas abertas com o solo bem compactado, restos de troncos queimados e em decomposição, quase desnuda de plantas. Em cada área foram estudados cinco cupinzeiros. Na floresta foi coletado material de três cupinzeiros em ambiente de baixio e duas em platô (descrições desses ambientes são encontradas em Ribeiro et al. 1999). Na capoeira todos estavam localizados em platô, dos quais três em áreas relativamente sombreadas e duas em áreas abertas. Uma amostra de cupins (várias hierarquias) de cada ninho foi coletada para identificação. O solo foi coletado em quatro pontos em relação ao cupinzeiro: no centro (dentro do cupinzeiro), na margem, a 1m e a 10 m de distância da margem, totalizando 20 amostras por área. A direção dos pontos de coleta foi determinada jogando-se um objeto para o alto a partir do centro do cupinzeiro, e marcando a direção de sua queda, tornando-os casualizados. De cada ponto o solo foi retirado abrindo-se uma cova de aproximadamente 20 cm de profundidade por 10 cm de diâmetro, com uma pá de jardim, limpando a liteira do local. Esse solo foi homogeneizado e dele separado 500 g que constituiu a unidade amostral. As amostras foram lavadas em 21 litros de água corrente de igarapé, passado em duas peneiras com malhas de 2 e 1 mm, respectivamente. Foi retirado o máximo possível de raízes de todas as amostras. As que estavam misturadas com fragmentos de liteira e gravetos foram descartadas, devido à dificuldade de separação. As raízes foram separadas em duas categorias de espessura: as finas (absorventes), de espessura até 2 mm e as grossas (pontos de ramificação), de 2 a 4 mm, sendo as de maior calibre descartadas. Foram pesadas e secadas por 28 h para se obter o peso seco. Pela proposta do projeto, supôs-se que as plantas adjacentes aos cupinzeiros produzem mais raízes absorventes dentro ou próximo deles, em resposta ao aumento local de nutrientes. Desse modo, a densidade de raízes finas nos cupinzeiros e longe deles foi interpretada em termos de quantidade de nutrientes. Os resultados foram testados utilizando o t-pareado, do programa Microsoft Excel. Os cupins foram identificados pela MSc. Hélida da Cunha. Por razões técnicas foram identificados somente ao nível genérico. 3. Resultado e Discussão Hábitos e habitat Os cupinzeiros de baixio (F1, F2) e vertente (F5) foram construídos com solo arenoso de textura fofa, o do platô (F3) com solo arenoso e argiloso (argila preta e dura). Todos estavam habitados pela mesma espécie de cupim (Cylindrotermes sp. 1). O cupinzeiro F4, também em platô, foi construído com solo argiloso preto e duro, estando habitado pela espécie Embiratermes sp. 1. Desses cupinzeiros somente F3 e F4 foram construídos na base de tronco caído e de uma árvore viva, respectivamente. Na capoeira foram encontradas três espécies de cupim, sendo diferentes das encontradas na floresta. A espécie Crepititermes sp. 1 (C1) foi a única que construiu ninho com solo arenoso, sendo que Spinitermes sp. 1 (C3), 62

4 CIÊNCIA a única típica de capoeira (Bandeira 1979), e Termes sp. 1 (C4 e C5) construíram ninhos com argila preta e dura. Todos os ninhos foram construídos na base de tocos de árvores cortadas. Quanto ao material de construção dos ninhos, na floresta houve uma preferência por solo arenoso pela espécie Cylindrotermes sp. 1, mesmo que um dos ninhos tenha sido contruído com solo arenoso e terra, o que pode ser explicado pela localização (na base de um tronco caído e no platô, onde há predominância de solo argiloso (Ribeiro et al., 1999). Na capoeira, onde há predominância de solo argiloso, uma espécie construiu ninho com solo arenoso, mesmo estando, como os demais, na base de um tronco caído. Assim, esses resultados indicam que, embora a predominância de determinado tipo de solo seja importante, pode haver uma preferência pelas espécies. De acordo com Bandeira (1979) e (Bandeira & Harada, 1991), a maioria das espécies de cupim amazônicas é xilófaga, seguidas das humíferas e das que só se alimentam de liteira (Syntermes), preferindo habitar solos argilosos. Bandeira & Harada (1991) verificaram que a densidade de cupins terrestres é mais alta em áreas abertas, naturais ou de culturas, onde a quantidade de alimento é maior. E, em áreas de floresta, são mais abundantes em solos argilosos que em arenosos, embora a maioria se encontre no interior de troncos em decomposição. Em relação ao hábito alimentar, as espécies encontradas possivelmente são xilófagas, pois a maioria dos cupinzeiros estava construída sobre a base de troncos e, em todos, foi observado um anel livre de liteira e outros materiais orgânicos ao redor. Foi observado que a densidade específica é maior na floresta, enquanto na capoeira a riqueza é maior. Entretanto, uma vez que o estudo foi realizado numa área relativamente pequena e com um número amostral baixo, não é possível concluir de modo definitivo esta tendência. Quanto à densidade de raízes dentro e fora do cupinzeiro, os resultados mostram que existe um efeito da presença dos cupinzeiros, tanto em capoeira como em floresta. De modo geral, existe uma tendência para ter mais raízes na margem do cupinzeiro que dentro e nos pontos distantes, tanto em floresta quanto em capoeira (Tabela 3). Entretanto, na floresta foi verificada uma diferença significativa na densidade de raízes grossas nas proximidades da margem (t-pareado=3,45; p=0,03), o mesmo acontecendo na capoeira em relação às raízes finas (t-pareado=3,35; p=0,03) e a 1m de distância (t-pareado=3,85; p=0,02). Aplicando o teste aos dados de floresta e capoeira juntos (raízes finas e raízes grossas) e ao somatório dessas raízes dos dois ambientes (Tabela 3), a densidade de raízes finas e grossas dentro e fora do cupinzeiro sempre é maior entre o ponto dentro e a margem do cupinzeiro (t-pareado=3,39 e 3,48, respectivamente; p<0,01); mas entre a margem e o ponto a 1 m é significativo apenas para raízes finas (t-pareado=4,01; p<0,01). Esses dados confirmaram os resultados com as raízes separadas, havendo maior confiança no resultado com os valores somados. Em nenhum caso foi encontrada uma diferença significativa entre os pontos fora (1m) e longe (10 m). Tabela 1: Biomassa de raízes das amostras de solo nos pontos amostrados (em gramas/500g de solo). (f = raízes finas; g = raízes grossas; fora = 1 m; longe = 10 m; F = floresta; C = capoeira). 63

5 Densidade de raízes absorventes Na Tabela 1 estão dispostos os dados relativos à biomassa das raízes finas e grossas coletadas nos cupinzeiros e nos pontos fora deles. Comparando a densidade de raízes finas entre as duas áreas, verificou-se que não existe diferença significativa entre floresta e capoeira em nenhum ponto (p>0,05). Entretanto, a proporção de raízes grossas foi maior na floresta nos dois primeiros pontos (dentro e margem), com p#0,05 (Tabela 2). Bandeira (1985) e Bandeira & Harada (1991) verificaram que a vegetação crescendo nas proximidades de cupinzeiros é mais saudável e com maior biomassa que as plantas adjacentes, e existindo também maior concentração de raízes dentro de cupinzeiros. Essas observações podem indicar que as plantas procuram esses locais como fonte de nutrientes. Entretanto, alguns cupins parecem inibir o crescimento de plantas dentro dos cupinzeiros, possivelmente pela produção de substâncias que impedem o desenvolvimento das raízes das plântulas ou porque o solo compactado do cupinzeiro impede seu estabelecimento (Bandeira & Harada 1991). Os resultados encontrados neste estudo confirmam essas observações, visto que houve maior densidade de raízes finas encontradas nesses pontos. Na floresta, outro fator que pode aumentar a concentração de nutrientes na margem pode ser o costume dos cupins de limparem os ninhos, ficando este material acumulado neste ponto, somado à liteira que cai normalmente (Bandeira 1979; 1985; Bandeira & Harada 1991). Quanto à baixa densidade de raízes finas dentro do cupinzeiro, provavelmente os cupins devem estar inibindo sua entrada, pois não foi observada nenhuma planta crescendo sobre os cupinzeiros tanto em floresta quanto em capoeira. A presença de raízes grossas em maior quantidade na floresta é esperada, devido à maior densidade de plantas e à busca de outras fontes de nutrientes, resultado da alta competitividade. Tabela 2: Comparação na densidade de raízes finas e grossas entre floresta e capoeira. (F = floresta; C = capora; f = fina; g = grossa). Tabela 3: Resultados do t-pareado e valores de probabilidade (p) sobre as médias dos dados de biomassa por item. (f = raízes finas; g = raízes grossas; t = t-pareado; d = dentro; m = margem; f = fora (1 m); l = longe (10 m) ; F = floresta; C = capoeira). Também é possível que haja raízes finas um pouco mais abaixo da camada superficial do solo, onde os nutrientes são percolados pela água. Na capoeira, a maior quantidade de raízes finas pode estar ligada ao fato de que o solo é muito pobre em nutrientes e, com sua estrutura alterada, a biota ainda não foi restabelecida. Outro fator é a compactação do solo, que não permite a percolação dos nutrientes e a penetração de raízes. Deste modo, o cupinzeiro torna-se o único local que concentra a maior parte dos nutrientes, sendo também disponibilizados mais rapidamente pelos cupins. Consequentemente, as raízes finas são desenvolvidas mais na superfície, onde ocorre esta concentração. 4. Conclusões Os resultados indicam que existe uma influência da presença de cupinzeiros no desenvolvimento de raízes absorventes, confirmando a hipótese proposta. Entretanto, os cupinzeiros são mais importantes na capoeira, uma vez que formam ilhas de nutrientes, o que pode acelerar o crescimento de plantas 64

6 CIÊNCIA ao redor. Nesses solos, portanto, a ocorrência de cupinzeiros é benéfica, uma vez que acumula nutrientes e ajuda na recuperação. Assim, para a Amazônia, especialmente onde os desmatamentos, queimadas, pastoreio e outras atividades impactantes promovem a perda da camada superficial do solo, alteram a reciclagem da matéria orgânica e os ciclos de carbono e nitrogênio, a presença de cupinzeiros pode favorecer a restauração da vegetação e da qualidade do solo. A eficiência de cupinzeiros como adubo já é conhecido por vários povos tradicionais, como os índios Kaiapó, que usam pedaços de cupinzeiros misturados com formigueiros nas covas de plantio. Os testes utilizando hortaliças e outras culturas comprovam esse efeito. Esses dados confirmam outros estudos, em que a matéria orgânica proveniente de cupinzeiros pode enquiquecer o solo e aumentar a biomassa de plantas e, em ambientes degradados, a presença de cupinzeiros pode estimular e acelerar o reflorestamento. 5. Referências ABE, T.; MATSUMOTO, T. Studies on the distribution and ecological role of termites in a lowland rain forest of West Malaysa. III. Distribution and abundance of termites in Pasoh Forest Reserve. Japanese Journal of Ecology, v. 29, p , BANDEIRA, A.G. Ecologia de cupins (Insecta: Isoptera) da Amazônia Central: efeitos do desmatamento sobres as populações. Acta Amazonica, Manaus, v. 9, n. 3, p , BANDEIRA, A.G. Ocorrência de cupins (Insecta, Isoptera) como pragas de mandioca em Bujaru, Pará. Acta Amazonica, Manaus, v. 11, n. 1, p , BANDEIRA, A.G. Cupinzeiros como fonte de nutrientes em solos pobres da Amazônia. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, v. 29, n. 1, p. 3848, BANDEIRA, A.G. Insetos pragas de madeiras de edificações em Belém, Pará. Boletim de Pesquisas EMBRAPA-CPATU, Belém, n. 101, p. 9-24, BANDEIRA, A.G.; A.Y. HARADA. Cupins e formigas da Amazônia. In: VAL, A.L.; FIGLIUOLO, R.; FELDBERG, E. (Eds.). Bases científicas para estratégias de preservação e desenvolvimento da Amazônia: fatos e perspectivas. Manaus: INPA, p BATALHA, L.S.; SILVA FILHO, D.F.; MARTIUS, C. Uso de ninhos de cupim como fonte de matéria orgânica em sistemas de produção agrosilviculturais na Amazônia. Scientia Agricola, v. 52, n. 2, p , BUNTLER, J.H.A.; BUCKERFIELD, D.C. Digestion of lignin by termites. Soil Biology & Biochemistry, v. 11, p , FOWLER, H.G. Termites, microarthropods and the decomposition of senescent and fresh creoso the bush (Larrea tridentata) leaf litter. Journal of Arid Enviromtal, v. 3, p , INOCÊNCIA, M.F.; NOVELINO, J.O. Produção de alface fertilizada com ninhos de cupinzeiro de montículo. Revista Brasileira de Agroecologia, v. 3, Supl., p , COORDENAÇÃO DE PESQUISAS EM CIÊNCIAS AGRONÔMICAS-INPA. Cupinzeiros e cinzas vegetais. Disponível em: <http://www.inpa. gov.br/cpca/areas/cupim.html>. Acesso em: 09 fev LUIZÃO, R.C.C.; LUIZÃO, F.J. Liteira e biomassa microbiana do solo no ciclo da matéria orgânica e nutrientes em terra firme na Amazônia Central. In: VAL, A.L.; FIGLIUOLO, R.; FELDBERG, E. (Eds.). Bases científicas para estratégias de preservação e desenvolvimento da Amazônia: fatos e perspectivas. Manaus: INPA, p NAZARCZUK, R.A. Alteration of the gut microbiota and its effect on nitrogen 65

7 metabolism in termites. Insect Biochemistry, v. 11, n. 3, p , OLIVEIRA, L.A.; PAIVA, W.O. Utilização de cupinzeiro e esterco de galinha como adubo em alface num Podzólico Vermelho-Amarelo da região de Manaus. Acta Amazonica, Manaus, v. 15, p , PERES FILHO, O.; SALVADORI, J. R.; SANCHES, G.; NAKANO, O.; TERÁN, F. O. Componentes do material utilizado na construção do termiteiro do cupim-de-montículo (Isoptera:Termitidae). Pesquisa Agropecuária Brasileira, Brasília, DF, v. 25, n. 2, p , PRESTWICH, G.D. Nitrogen sources for neotropical nasute termites: fixation and selective foraging. Oecologia, v. 46, p , RIBEIRO, J.E.L.S.; HOPKINS, M.J.G.; VICENTINI, A.; Sothers, C.A; COSTA, M.A.; BRITO, J.M.; SOUZA, M.A.D.; MARTINS, L.H.P. et al. Flora da Reserva Ducke: guia de identificação das plantas vasculares de uma floresta de terrafirme da Amazônia Central. China: Midas Printing, p. SIMÕES, D.F.F.; KER, J.C.; FONTES, M.P.F.; CORRÊA, A.C.U.; ARAÚJO, E.A. Caracterização de neossolos flúvicos, cambissolos e cupinzeiros asociados utilizados na agricultura de subsistência do Médio Jequitinhonha-MG. XXXI Congresso Brasileiro de Ciência do Solo, Gramado-RS, 5-10 de agosto de

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