RELAÇÕES FILOGENÉTICAS DE POPULAÇÕES DE Phalloceros reisi LUCINDA, 2008 (CYPRINODONTIFORMES, POECILIIDAE) DA BACIA DO ALTO RIO PARANÁ E BACIA COSTEIRA

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1 RELAÇÕES FILOGENÉTICAS DE POPULAÇÕES DE Phalloceros reisi LUCINDA, 2008 (CYPRINODONTIFORMES, POECILIIDAE) DA BACIA DO ALTO RIO PARANÁ E BACIA COSTEIRA RESUMO EDSON LOURENÇO DA SILVA 1 CAROLINA CREPALDI 2 PATRÍCIA PASQUALI PARISE-MALTEMPI 2 Técnicas que utilizam sequências de DNA como marcadores moleculares tem se mostrado importantes para estudos de populações, em especial para estudos relacionados à variabilidade genética. Sequências de DNA mitocondrial, por exemplo, podem possibilitar o posicionamento de espécies dentro de gêneros. A espécie Phalloceros reisi é uma das muitas que não possui dados publicados sobre seu genoma mitocondrial. Neste trabalho, foram realizadas análises filogenéticas e filogeográficas, com base em sequências de mtdna (gene ATPase6/8) de populações de P. reisi das sub-bacias dos rios Paranapanema, Tietê, Mogi- Guaçu e Paranaíba do Alto Rio Paraná, e sub-bacia Ribeira de Iguape da Bacia Costeira. As sequências obtidas foram alinhadas e tiveram determinadas: a composição nucleotídica média: T(U)=20,6; C=33,5; A=35,8; G=10,1; a quantidade de pares de bases conservados (370/481) e variáveis (92/481), e sítios informativos para Maximum-Parsimony (83/481). Na análise filogenética (Neighbour-Joining e Maximum-Parsimony), as sequências foram agrupadas em três grupos: o Grupo 1 compreende oito indivíduos de Ribeira de Iguape; o Grupo 2 dois indivíduos de Mogi-Guaçu e o Grupo 3 dois indivíduos de Paranapanema, dois de Mogi-Guaçu e um de Paranaíba. Tomando por base estes grupos, a distância genética média dentro do Grupo 1 foi de 0,6%; do Grupo 2, 0,4% e do Grupo 3, 0,3%. A distância entre os grupos 1 e 3 foi de 14,5%; 1 e 2, 20,7% e 2 e 3, 18,3%. Com os dados obtidos já é possível sugerir a existência de estruturação genética das populações analisadas em suas respectivas localidades. Palavras Chave: Filogenia, mtdna, 1 Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Piauí, IFPI, campus Picos, Avenida Pedro Marques de Medeiros, s/n. Bairro Pantanal. CEP Picos - PI, Brasil. ProAGRUPAR/IFPI 2 Instituto de Biociências, UNESP Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Rio Claro, Departamento de Biologia, Laboratório de Citogenética. Av. 24 A, CEP: , Rio Claro, SP, Brasil. FAPESP 2013/

2 1. INTRODUÇÃO Espécies da família Poeciliidae (Cyprinodontiformes) ocorrem desde a América Central, até o norte da Argentina, além de alguns sistemas fluviais da África (PARENTI, 1981). De acordo com Eschmeyer e Fong (2012), peixes da família Poeciliidae estão incluídos em três subfamílias: Poeciliinae (272 espécies nominais), Procatopodinae (58 espécies nominais) e Aplocheilichthyinae (20 espécies). A subfamília Poeciliinae é amplamente distribuída pelas Américas e agrupa os peixes de aquários conhecidos com guppies, mosquito fishes e guarus, muito familiares também entre os aquariofilistas (LUCINDA, 2003). O gênero Phalloceros Eigenmann, 1907 (Poeciliidae), possui ampla distribuição e, da mesma forma que os demais integrantes da família, por muito tempo teve seus aspectos sistemáticos e filogenéticos negligenciados. Até o ano de 2008, P. caudimaculatus era a única espécie formalmente descrita. Em uma revisão feita por Lucinda (2008), foram descritas 21 novas espécies provenientes de diversas regiões onde o padrão de cor, bem como caracteres merísticos e morfométricos, auxiliaram neste reconhecimento de novas espécies. Contudo, segundo este mesmo autor, tanto a real diversidade de espécies, quanto às relações interespecíficas do grupo, continuam desconhecidas até o momento. A espécie P. reisi, conhecida popularmente como guaru, é encontrada facilmente em pequenos rios que compõem a bacia do Alto Rio Paraná. Suas características citogenéticas ainda são desconhecidas, assim como os caracteres do seu genoma mitocondrial. Dessa forma, considerando o modo de vida das espécies deste gênero, bem como o histórico de desconhecimento sobre a organização taxonômica dos integrantes da família como um todo, exames detalhados de sequências de DNA mitocondrial podem revelar características interessantes das espécies bem como auxiliar seu posicionamento dentro do gênero. Os estudos envolvendo sequências de DNA se converteram em excelentes ferramentas para auxiliar o estudo de variações em diversas espécies. O DNA mitocondrial, além de responsável por mudanças evolutivas, carrega o registro de diversos eventos ocorridos no passado, como fragmentação geográfica, fenômenos de vicariância e processos de dispersão (KALINOWSKI, 2004). O estudo da variabilidade genética populacional tem sido possível devido ao desenvolvimento de vários marcadores moleculares, principalmente daqueles baseados no polimorfismo do DNA (SUNNUCKS, 2000). Os marcadores genéticos ou moleculares são caracteres simples herdáveis, com múltiplos estados para cada caráter, e têm sido aplicados em muitos estudos biológicos, como mapeamento genético, genética de populações, reconstruções filogenéticas, testes de paternidade, aplicações forenses e, sobretudo, em estudos de manejo e conservação genética (SCHLOTTERER, 2004). Assim,

3 considerando as particularidades dos integrantes do gênero Phalloceros, o presente trabalho aborda questões acerca das relações filogenéticas de populações de P. reisi provenientes de tributários distribuídos na bacia do Alto rio Paraná e Bacia Costeira. 2. MATERIAIS E MÉTODOS 2.1 Materiais O material utilizado faz parte da coleção de tecidos e preparações citogenéticas já existentes no laboratório de citogenética da UNESP de Rio Claro. Foram utilizadas amostras de tecido da espécie P. reisi provenientes de sub-bacias do Alto Rio Paraná e Bacia Costeira. 2.2 Métodos A extração de DNA de amostras de fígado e/ou nadadeiras foi realizada utilizando a técnica de Fenol-Clorofórmio-Álcool isoamílico (SAMBROOK, 2001). A reação de amplificação por PCR do gene ATP sintetase 6 e 8 (ATPase 6/8) foi realizada em uma solução de 13,5 μl contendo 6,25 μl de Mix PCR (Quiagen), 5,25 μl de agua Milli Q, 0,5 μl de primer F (10 μm), 0,5 μl de primer R (10 μm) e 1,0 μl de DNA (200 ng). A porção do gene ATPase 6/8 amplificada corresponde àquela flanqueada pelos primers L8331 (5 - AA GCR TYR GCC TTT TAA GC-3 ) - H9236 (5 - GTT AGT GGT CAK GGG CTT GGR TC- 3 ), O programa de PCR consistiu de um ciclo inicial de desnaturação a 94ºC por 40s, seguido de 35 ciclos a 94ºC por 30s, 55ºC por 40s para anelamento dos primers, 68ºC por 2 minutos, estendendo a cadeia, e uma extensão final de 72ºC por 5 minutos. Os segmentos de DNA amplificados nas reações de PCR foram visualizados em gel de agarose 1% corados com 2µL de SYBER Safe (10.000X) (Invitrogen ). As bandas foram visualizadas em um transiluminador de luz ultravioleta e a determinação do tamanho das sequências foi realizada através do marcador de peso molecular 1 Kb Plus DNA Ladder (Invitrogen). Para o sequenciamento dos produtos de PCR, as amostras foram purificadas através do tratamento com a enzima EXOSAP utilizando-se 10 μl de produto de PCR, 2 μl EXOSAP e 2 μl H 2 O. A reação ocorreu em um ciclo de 60 minutos a 37ºC seguido por um ciclo de 15 minutos a 80ºC. As amostras foram enviadas à empresa Macrogen Inc. (Seoul, Coréia) para o sequenciamento. A edição das sequências foi feita utilizando o programa BioEdit e alinhadas através da ferramenta ClustalW. A análise de saturação dos dados foi realizada no programa DAMBE v (XIA e XIE, 2001) a partir da plotação de transições (s) e transversões (v) contra a divergência genética estimada pelo modelo de evolução das sequências Felsenstein 84. As

4 análises filogenéticas foram conduzidas através do programa MEGA 5.1 (Molecular Evolucionary Genetics Analysis) (TAMURA et al., 2007) para determinação das composições nucleotídicas das sequências obtidas, das distâncias genéticas e das árvores filogenéticas. As árvores filogenéticas foram elaboradas a partir dos métodos de Neighbor-Joining (NJ) e Maximum Parsimony (MP) e para suporte aos clados que foram obtidos nas árvores filogenéticas foi empregado o teste de bootstrap (FELSENSTEIN, 1985), utilizando-se 1000 réplicas para cada método citado. Para os métodos NJ e ME, foi utilizado o modelo evolutivo Kamura 2-parametros (K2P) (KIMURA, 1980). Novamente no programa MEGA 5.1 foi calculada a distância genética não corrigida p entre as sequências, tornando possível o cálculo da divergência entre as mesmas. 3. RESULTADOS E DISCUSSÕES Características peculiares, como herança uniparental, geralmente materna, ausência de recombinação e as altas taxas evolutivas, quando comparado ao genoma nuclear, tem feito do DNA mitocondrial (mtdna) uma ferramenta importante no estudo das relações evolutivas entre indivíduos, espécies e populações (Calcagnotto, 2005). Neste trabalho foram analisadas sequencias do gene ATPase 6/8 de 15 indivíduos de P. reisi provenientes de diferentes rios das bacias hidrográficas Costeira e do Alto rio Paraná. Dos exemplares estudados oito indivíduos são provenientes da sub-bacia do rio Ribeira de Iguape (Bacia Costeira); dois do Mogi-Guaçu; dois do Paranapanema, dois do Tietê e um do Paranaíba, todas pertencentes ao Alto Rio Paraná. As sequências apresentavam tamanhos variando de 335pb a 444pb sendo 361pb conservados, 101 variáveis e 83 sítios informativos para a análise de máxima parcimônia. A partir das análises filogenéticas foram observados três grupos distintos que compreendem representantes de populações de P. reisi provenientes cada uma das bacias hidrográficas estudadas: Grupo1: Contendo oito indivíduos da sub-bacia do rio Ribeira de Iguape; Grupo 2, contendo dois indivíduos da bacia do rio Mogi-Guaçu e finalmente o Grupo 3 com dois representantes da bacia do Paranapanema, dois da bacia do Tietê e um do Paranaíba (Figura1). As distâncias genéticas dentro do grupo variaram de 0,3% no grupo 1, passando por 0,4 no grupo 2 até 0,6 no grupo 3. É possível observar que justamente por agregar sequências amostrais de três sub-bacias diferentes, o grupo 3 é o que apresenta maior distância genética média dentro do grupo. A distância entre os grupos 1 e 3 foi de 14,5%; 1 e 2, 20,7% e 2 e 3, 18,3%.

5 Figura 01: Árvore filogenética de Máxima Parcimônia de sequencias do gene ATPase 6/8 provenientes de indivíduos de P. reisi em suas respecticas subbacias A alta distância genética observada entre os grupos formados a partir da análise filogenética são indicativos de estruturação das populações em função do isolamento existente entre as mesmas e ausência de fluxo gênico. A diversidade genética dentro da população pode ser reduzida por dois processos: seleção natural de traços adaptativos ou deriva genética (Nielsen, 1998). Entre populações, essa redução de diversidade se dá quando populações geneticamente distintas se extinguem ou quando a integridade é comprometida pela hibridação. Dependendo da magnitude da perda de diversidade genética esse processo pode influenciar na evolução da espécie e da população. Essa situação pode reduzir a viabilidade da população através da depressão por endocruzamento (Laikre et al., 2005). As divergências genéticas populacionais podem aumentar o potencial que uma população tem em responder a seleção, e podem também promover limites de colonização e distribuição possibilitando sua sobrevivência em grande variedade de ambientes (KALINOWSKI, 2004). Tal fato permite observar frequentemente entre as espécies de peixes uma subdivisão em populações locais isoladas que com o tempo se reproduza em níveis cada vez maiores, tornando-a totalmente distinta daquela original. Tais divergências, primeiramente ocorrendo em nível molecular, com a substituição de alguns pares de base no genoma, podem tomar proporções maiores, onde o resultado observado são alterações na morfologia e nos hábitos reprodutivos. Castro et. al. (2003) chamam a atenção para os estudos de sistemática, evolução e ecologia das espécies de peixes de pequeno porte, sendo esses os grandes desafios da ictiologia Neotropical do século 21. Segundo este mesmo autor os peixes de pequeno porte correspondem a cerca de metade das espécies de peixes de água doce descritas e apresentam uma distribuição geográfica restrita.

6 4. REFERÊNCIAS CALCAGNOTTO, D.; SCHAEFER, S.A.; DESALLE, R. Relationships among characiform fishes inferred from analysis of nuclear and mitochondrial gene sequences. Mol. Phylogenet. Evol., v. 36, p , CASTRO, R.M.C.; CASATTI, L.; SANTOS, H.F.; FERREIRA, K.M.; RIBEIRO, A.C.; BENINE, R.C.; DARDIS, G.Z.P.; MELO, A.L.A.; ABREU, T.X.; BOCKMANN, F.A., CARVALHO, M.; GIBRAN, F.Z. e LIMA, F.C.T.. Estrutura e composição da ictiofauna de riachos do Rio Paranapanema, sudeste e sul do Brasil. Biota Neotr., v.3, n.1, 2003 http :/ / w w w. biotaneotropica.org.br /v3n1/pt/abstract?article+ BN Acessado em 10 junho ESCHMEYER, W. N. & FONG, J. D. Species by Family/Subfamily. (http://research.calacademy.org/research/ichthyology/catalog/speciesbyfamily.asp). Versão eletrônica acessada em 16 de Março de FELSENSTEIN, J. Confidence limits on phylogenies: an approach using the bootstrap. Evolution, v. 39, p , KALINOWSKI, S.T. Counting alleles with rarefaction: private alleles and hierarchical sampling designs. Conservation Genetics, in press, LAIKRE, L.; PALM, S.; RYMAN, N. Genetic popularion structure of fishes: implications for coastral zone management. Ambio. v. 34, p , LUCINDA, P. H. F. Family Poeciliidae. Pp In: Reis, R. E., S. O. Kullander & C. J. Ferraris Jr. (Eds.). Check list of the freshwater fishes of South and Central America. Porto Alegre, Edipucrs, 729p LUCINDA, P. H. F. Systematics and biogeography of the genus Phalloceros Eigenmann, 1907 (Cyprinodontiformes: Poeciliidae: Poeciliinae), with the description of twenty-one new species. Neotropical Ichthyology, 6: NIELSEN, J. L. (1998) Population genetic and the conservation and management of Atlantic salmon (Salmo salar). Canadian Journal of Fish Aquatic Science, v. 55, p TAMURA, K.; DUDLEY, J.; NEI, M. e KUMAR, S. MEGA4: Molecular Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) software version 4.0. Molecular Biology and Evolution. v. 24, p , 2007.

7 SAMBROOK, J. Molecular Cloning: A Laboratory Manual. 3 Volume Set. Cold Spring Harbor Laboratory Publisher., 2001 SCHLOTTERER, C. The evolution of molecular markers just a matter of fashion? Nature Reviews Genetics, v. 5, p , SUNNUCKS, P. Efficient genetic markers for population biology. Trends in Ecology & Evolution, v. 15, p , XIA, X. e XIE, Z. DAMBE: Data analysis in molecular biology and evolution. Journal of Heredity, v. 92, p , 2001.

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