A mosca-da-fruta Bactrocera invadens Drew (Diptera: Tephritidae) na Ilha de Santiago, Cabo Verde

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1 A mosca-da-fruta Bactrocera invadens Drew (Diptera: Tephritidae) na Ilha de Santiago, Cabo Verde Alfesene Baldé 1, Raimundo Cabrera Perez 2, Reinaldo Macedo Soares Pimentel 3, David João Horta Lopes 3 & António Maria Marques Mexia 4 1 Instituto Nacional de Investigação e Desenvolvimento Agrário (INIDA), S. Jorge dos Órgãos, Ilha de Santiago, Cabo Verde; 2 UDI Fitopatologia, Universidad de La Laguna, La Laguna, Tenerife, Islas Canarias; 3 Azorean Biodiversity Group (GBA, CITA-A) and Platform for Enhancing Ecological Research & Sustainability (PEERS), Universidade dos Açores, Departamento de Ciências Agrárias, Rua Capitão João d Ávila, S. Pedro, Angra do Heroísmo, Azores; 4 Universidade Técnica de Lisboa, Instituto Superior de Agronomia, Departamento de Proteção de Plantas e Fitoecologia, Tapada da Ajuda; Resumo A introdução de Bactrocera invadens Drew (Diptera: Tephritidae) em Cabo Verde terá ocorrido em 2007, na ilha de Santiago, tendo-se depois dispersado para as ilhas do Fogo, Brava e Santo Antão. A presença desta praga em Cabo Verde alarga assim o vasto número de países africanos onde atualmente está presente (EPPO; 2010). O objetivo do presente trabalho, desenvolvido no âmbito do projeto CabMedMac (MAC/3/A163), consistiu na monitorização e avaliação das densidades populacionais dos adultos de B. invadens em campos de mangueiras e bananeiras da ilha de Santiago. A monitorização realizou-se com armadilhas denominadas ABT com Creolax, à razão de uma por local, em quatro locais da Ilha. Efetuaram-se recolhas mensais, com contagem do número de adultos capturados e renovação do líquido utilizado (creolina) como atrativo. De acordo com os resultados obtidos, os níveis populacionais de B. invadens nos locais onde as armadilhas foram instaladas, registaram valores extremamente elevados, com capturas médias mensais da ordem de adultos em bananeiras (Monte Negro) e de adultos em mangueiras (Barsona), ambos os locais situados na zona Este da Ilha, que parece ser a que possui populações da praga mais elevadas, quando comparadas com as zonas Oeste (Ribeira da Barca) e Sul (Cidade Velha). De uma forma geral e avaliando os resultados obtidos, são preocupantes os níveis elevados de infestação desta praga encontrados e a facilidade que a mesma possui de rapidamente invadir as zonas de cultura, em especial a bananeira, comprometendo assim a produção. Palavras-chave: CabMedMac, nova praga, mangueira, bananeira, monitorização Abstract The introduction of Bactrocera invadens Drew (Diptera: Tephritidae) in Cape Verde occurred in 2007, on the island of Santiago, and later dispersed to the islands of Fogo, Brava and Santo Antão. The presence of this pest in Cape Verde extends the vast number of African countries where currently is present (EPPO, 2010). The purpose of this study, developed under the project CabMedMac (MAC/3/A163), consisted in monitoring and evaluating the population densities of adults of B. invadens in fields of mango and banana trees of the island of Santiago 270

2 The monitoring was conducted with traps called ABT with Creolax, at the rate of one per site, with monitoring at four locations on the island. Monthly collections, were made with counting the number of adults captured and renewal of the fluid used (creolin) as attractive. According to the results obtained, the population levels of B. invadens where traps were installed, recorded extremely high values, with monthly average catch of approximately 4,500 adults in banana trees (Monte Negro) and 2,900 adults in mango trees (Barsona), both places situated on the East side of the island, which seems to have the higher pest populations when compared with the Western areas (Ribeira da Barca) and South (Cidade Velha). Generally speaking and evaluating the results obtained, worrying high levels of infestation of this pest were detected, indicating that it can easily and quickly invade the areas of culture, in particular the banana areas, undermining thus their production. Keywords: CabMedMac, new pest, mango, banana, monitoring Introdução Bactrocera invadens Drew, Tsuruta & White (Diptera: Tephritidae) foi descrita em 2005 e é nativa do sudeste da Ásia. Crê-se que invadiu o continente africano através do subcontinente indiano (EPPO, 2005). Foi detetada em 2003 no Quénia (Drew, 2005; Lux et al., 2003; EPPO, 2009; De Meyer, 2010) e rapidamente alastrou pelo centro e sul de África, estando hoje assinalada em mais de 20 países do continente africano, entre os quais alguns com que Portugal tem relações comerciais como Angola (Goergen et al., 2011), Moçambique (Jose et al., 2013) e Guiné (EPPO, 2010; Garcia & Bandeira, 2011) (Garcia & Bandeira,1980; EPPO, 2009), constituindo-se como uma praga de quarentena para a comunidade europeia e a nível mundial (Goergen et al., 2011). A sua introdução em Cabo Verde foi registada em 2007, na ilha de Santiago, tendo depois se dispersado para as ilhas do Fogo, Brava e Santo Antão (Baldé, 2012). O adulto tem um tamanho médio de 5-7 mm com o tórax de cor variável de vermelhoacastanhado a preto com listas amarelas laterais e asas transparentes (fig. 1 e 2). A fêmea adulta (fig. 2) tem um ovipositor bem desenvolvido e facilmente visível, que serve para depositar ovos dentro dos frutos. Sendo um tefritídeo, o seu ciclo de vida é em tudo semelhante ao da mosca-do- Mediterrâneo, Ceratitis capitata (Wiedemann). A fêmea adulta põe os ovos, dos quais emergem larvas que se alimentam da polpa destruindo-a. Estas larvas na fase final do seu desenvolvimento, saem do fruto para o solo onde se enterram para pupar. Destas pupas emergem os novos adultos que irão iniciar um novo ciclo. Normalmente os adultos estão presentes durante todo o ano, tendo o seu pico quando termina a época normal de amadurecimento das mangas (Vayssières et al., 2014). Na ilha de Santiago o pico populacional dos adultos é normalmente registado em Junho (Baldé, 2012). B. invadens possui um poder reprodutivo elevado e um comportamento agressivo originado deslocamentos por competição de outras moscas da fruta (ex: Ceratitis corsyra) (Ekesi et al., 2009) originando, assim, rapidamente elevadas densidades populacionais em presença de hospedeiros alimentares. B. invadens é altamente invasiva, polífaga, tendo com mais de 40 hospedeiros conhecidos, aparecendo a manga (Mangifera indica), a banana (Musa spp.) que é atacada tanto verde como madura (fig. 3 e 4), a anona (Annona muricata), a goiaba (Psidium guajava), o caju (Anacardium occidentale) a nêspera (Eriobotrya japonica) e os citrinos (Citrus sinensis e Citrus x paradisi) como os seus hospedeiros preferenciais (Mwatawala et al., 2006; 2009; EPPO, 2009). Sobre a banana é de referir os trabalhos de Cugala et al. (2014) em laboratório, que apontam para o facto de a banana em verde não permitir o desenvolvimento das larvas de B. invadens contrariando o apresentado nas fig. 3 e 4 e observado no campo, na ilha de Santiago, em Cabo Verde. 271

3 O exposto mostra a importância deste trabalho que teve como principal objetivo conhecer as densidades populacionais dos adultos de B. invadens na ilha de Santiago em duas das principais culturas frutícolas da ilha, as mangueiras e as bananeiras, que constituem a base da alimentação das suas populações e, no caso das bananas, uma importante fonte de rendimento para os seus escassos produtores. Material e métodos A monitorização das populações selvagens de B. invadens foi realizada em quatro zonas da ilha de Santiago (fig. 5), em parcelas de bananeiras (Monte Negro) em mangueiras (Barsona), ambas localizadas na zona Este da Ilha bem como em outras duas zonas a Oeste (Ribeira da Barca) e a Sul (Cidade Velha) em mangueiras (fig. 5). Na monitorização utilizaram-se armadilhas denominadas ABT (fig. 6), face aos resultados positivos obtidos em estudos anteriores na monitorização desta praga (Baldé, 2012), com Creolax (cujo ingrediente ativo é a creolina), à razão de uma armadilha por local, colocadas a uma altura que se situou entre 1,60m a 1,80m. Foram realizadas recolhas mensais nos diferentes locais monitorizados com a contagem do número de adultos capturados e renovação do atrativo (creolina) (fig. 7). Resultados e discussão De acordo com os resultados obtidos nos locais escolhidos para a monitorização (fig. 5) onde as armadilhas foram instaladas, os níveis populacionais de B. invadens registados foram extremamente elevados (fig. 8 e 9). O pico populacional nas bananeiras em Montenegro (zona Este) surgiu em setembro e atingiu uma média mensal por armadilha de mais de adultos (fig. 8) num hospedeiro importante as bananeiras, sendo o valor mais elevado registado em todas as zonas monitorizadas. Trata-se de uma situação preocupante e que deveria perspetivar qualquer intervenção limitadora pelas autoridades locais no sentido de reduzir os prejuízos elevados observados nos frutos (fig. 3 e 4). Em mangueiras, na zona de Barsona (zona Este), o pico populacional coincidiu com a época de maturação das mangas que ocorre em agosto. Nesta zona registaram-se, em média, mais de adultos por armadilha (fig. 9), valor deveras preocupante e que deveria perspetivar qualquer intervenção limitadora, embora esta seja operacionalmente difícil quer pelo elevado porte destas fruteiras em toda a ilha de Santiago, quer pela inexistência de maquinaria adequada (pulverizador), quer ainda pela difícil acessibilidade à zona desta cultura. É de referir que estes dois locais, Monte Negro (fig. 8) e Barsona (fig.9) foram os que registaram as maiores densidades populacionais de adultos de B. invadens e estão ambos localizados na zona Este da Ilha (fig.5), zona que pelos dados obtidos (fig. 13) parece ser a que possui as densidades populacionais desta praga mais elevadas, quando comparadas com as zonas Oeste (Ribeira da Barca) e Sul (Cidade Velha). Em mangueiras na Cidade Velha, a Sul, observam-se dois picos populacionais (fig. 11), sendo um mais precoce (fevereiro) do que o registado na zona Este (agosto) e o outro, em julho, um pouco desfasado, um mês antes da época de maturação das mangas que se situa, normalmente, em agosto. Esta situação poder-se-á ficar a dever às especificidades da zona principalmente devido à sua exposição (zona Sul) e poderá significar a existência nesta zona de mais do que uma geração desta praga e a antecipação do 2º pico ter origem no precoce amadurecimento deste frutos nesta zona, referido pela população e técnicos em relação às outras analisadas. Para além disso existem nesta zona alguns hospedeiros hortícolas que poderão contribuir também para esta situação Ainda em mangueiras, na última zona de monitorização, Ribeira da Barca (na zona Oeste), observou-se um pico populacional, um pouco precoce, em julho, como o segundo 272

4 registado na Cidade Velha, ou seja desfasado em um mês da época de maturação normal das mangas, mas com níveis populacionais perto dos adultos (fig. 12). Os desfasamentos temporais observados nas mangueiras são mais evidentes através da análise, para a mesma cultura, de todas as zonas monitorizadas (fig. 13). Conclusões De uma forma geral e avaliando os resultados obtidos, são preocupantes os níveis populacionais elevados de infestação de B. invadens encontrados em bananeiras (média mensal por armadilha mais de adultos) e mangueiras (2.900 adultos) nas quatro zonas mais representativas destas culturas na ilha de Santiago. Ao registar estes níveis populacionais em especial nas bananeiras apercebemo-nos do quanto contribuem para comprometer assim a maior parte da produção, uma vez que não sejam implementadas quaisquer medidas limitativas. É de referir que os dois locais que registaram as maiores densidades populacionais estão ambos localizados na zona Este da Ilha, mas em culturas diferentes o que pode indiciar a existência de condições mais propícias ao desenvolvimento e proliferação desta nova praga. A Sul, na Cidade Velha, ao se terem registado dois picos populacionais, sendo um mais precoce e o outro um pouco desfasado (1 mês) poderá significar a existência, nesta zona de mais do que uma geração desta praga, apoiada pela existência de outros hospedeiros ou devido a uma exposição geográfica mais favorável. Seria importante prosseguir este estudos alargando as zonas de monitorização, testar novas substâncias como atrativos (metileugenol, por exemplo) bem como estudar as taxas de infestação dos diferentes hospedeiros aliada à sua época de amadurecimento ou ataque por esta praga. A entrada de B. invadens em Portugal poderá ocorrer através da introdução de frutos infestados, quer seja por importação ou pelo seu transporte em bagagem, pelo que os controlos fitossanitários em portos e aeroportos são essenciais para prevenir a saída e posterior introdução desta praga em outros países com os quais existem regulares ligações aéreas. Agradecimentos Ao pessoal técnico do INIDA de Cabo verde que contribuiu para a realização deste trabalho. Ao projeto CABMEDMAC (MAC/3/A163) por todo o apoio financeiro e material que permitiu a realização deste trabalho. Referências bibliográficas Baldé, A Contribuição para o estudo da mosca-da-fruta Bactrocera invadens (Drew, Tsuruta & White) na ilha de Santiago- Cabo Verde. Dissertação para obtenção de Grau de Mestre em Agronomia e Recursos Naturais, Instituto Superior de Agronomia, Universidade Técnica de Lisboa, Praia, 62 pp. Cugala, D., Ekesi, S., Ambasse, D., Adamu, R.S. & Mohamed, S.A Assessment of ripening stages of Cavendish dwarf bananas as host or non-host to Bactrocera invadens. J. Appl. Entomol. 138: Drew, R.A.I., Tsuruta, K. & White, I.M A new species of pest fruit fly (Diptera: Tephritidae: Daciniae) from Sri Lanka and Africa. African Entomology 13: Ekesi, S., Billah, M.K., Nderitu, P.W., Lux, S.A. & Rwomushana, I Evidence for competitive displacement of Ceratitis cosyra by the invasive fruit fly Bactrocera 273

5 invadens (Diptera: Tephritidae) on mango and mechanisms contributing to the displacement. J. Econ. Entomol. 102: EPPO, Report of a Pest Risk Analysis for Bactrocera invadens (Thecnical No ), Pest Risk Analysis. OEPP/EPPO, Paris, France. Garcia, F.R.M. & Bandeira, R.R Biodiversidade de moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) em Moçambique. Acolhendo Alf. Nos Países Língua Port. 5; Goergen, G., Vayssières, J.-F., Gnanvossou, D., Tindo, M Bactrocera invadens (Diptera: Tephritidae), a New Invasive Fruit Fly Pest for the Afrotropical Region: Host Plant Range and Distribution in West and Central Africa. Environ. Entomol. 40, Hurt, C. & Takeuchi, Y Jose, L., Cugala, D. & Santos, L Assessment of invasive fruit fly fruit infestation and damage in Cabo Delgado province, northern Mozambique. Afr. Crop Sci. J. 21: Lux, S.A., Copeland, R.S., White, I.M., Manrakhan, A. & Billah, M.K Insect Science and its Application 23: Mwatawala, M.W., De Meyer, M., Makundi & R.H., Maerere, A.P Seasonality and host utilization of the invasive fruit fly, Bactrocera invadens (Dipt., Tephritidae) in central Tanzania. J. Appl. Entomol. 130: Mwatawala, M.W., De Meyer, M., Makundi, R.H. & Maerere, A.P Host range and distribution of fruit-infesting pestiferous fruit flies (Diptera, Tephritidae) in selected areas of Central Tanzania. Bull. Entomol. Res. 99: 629. Vayssières, J.-F., Sinzogan, A., Adandonon, A., Rey, J.-Y., Dieng, E.O., Camara, K., Sangaré, M., Ouedraogo, S., Hala, N., Sidibé, A., Keita, Y., Gogovor, G., Korie, S., Coulibaly, O., Kikissagbé, C., Tossou, A., Billah, M., Biney, K., Nobime, O., Diatta, P., N Dépo, R., Noussourou, M., Traoré, L., Saizonou, S. & Tamo, M Annual population dynamics of mango fruit flies (Diptera: Tephritidae) in West Africa: socio-economic aspects, host phenology and implications for management. Fruits 69: Quadros e figuras Figura 1 - Macho adulto de Bactrocera invadens (foto de A. Baldé). 274

6 Figura 2 - Fêmea adulta de Bactrocera invadens (foto R. Cabrera). Figura 3 - Pormenor das posturas de Bactrocera invadens, em banana verde e madura (foto R. Cabrera). Figura 4 - Aspeto da polpa de banana afetada por larvas de Bactrocera invadens (foto R. Cabrera). 275

7 Figura 5 - Localização das zonas de monitorização dos adultos de Bactrocera invadens na Ilha de Santiago. Figura 6 Aspeto da armadilha ABT com creolina utilizada na monitorização dos adultos de Bactrocera invadens (foto de A. Baldé). Figura 7 - Aspeto da recolha dos adultos de Bactrocera invadens no campo (foto de A. Baldé). 276

8 Figura 8 - Evolução das capturas médias de adultos de Bactrocera invadens na zona de produção de bananas de Monte Negro. Figura 9 - Evolução das capturas médias de adultos de Bactrocera invadens na zona de produção de mangas de Barsona. Figura 10 - Evolução das capturas média de adultos de Bactrocera invadens na zona de produção de mangas da Cidade Velha. 277

9 Figura 11 - Evolução das capturas médias de adultos de Bactrocera invadens na zona de produção de mangas da Ribeira da Barca. Figura 12 - Evolução das capturas médias de adultos de Bactrocera invadens nas três zonas de produção de mangas da Ilha de Santiago. Figura 13 - Evolução das capturas médias de adultos nas duas zonas de produção, na zona Este da ilha de Santiago, com registo das maiores densidades populacionais de Bactrocera invadens. 278

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