UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ CAMPUS DE BRAGANÇA CURSO DE LICENCIATURA PLENA EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

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1 UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ CAMPUS DE BRAGANÇA CURSO DE LICENCIATURA PLENA EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS HELEN THEYLA COSTA DA CUNHA HERBIVORIA EM FOLHAS DE MANGUE NA PENÍNSULA DE AJURUTEUA, BRAGANÇA-PA BRAGANÇA 2007

2 HELEN THEYLA COSTA DA CUNHA HERBIVORIA EM FOLHAS DE MANGUE NA PENÍNSULA DE AJURUTEUA, BRAGANÇA-PA Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao Colegiado do Curso de Licenciatura Plena em Ciências Biológicas, da Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança, como requisito para a obtenção do Grau de Licenciado em Ciências Biológicas. Orientador: Prof. Dr. Marcus E. B. Fernandes UFPA-Campus de Bragança BRAGANÇA 2007

3 HELEN THEYLA COSTA DA CUNHA HERBIVORIA EM FOLHAS DE MANGUE NA PENÍNSULA DE AJURUTEUA, BRAGANÇA-PA Banca Examinadora Prof. Dr. Marcus E. B. Fernandes UFPA Campus de Bragança Profª. Drª. Moirah P. M. Menezes UFPA Campus de Bragança Profª. M.Sc. Rita de Cássia O. Santos UFPA Campus de Bragança Este trabalho foi julgado para obtenção do Grau de Licenciado em Ciências Biológicas do Curso de Licenciatura Plena em ciências Biológicas da Universidade Federal do Pará no Campus de Bragança. BRAGANÇA 2007

4 i "É melhor lançar-se à luta, alcançar o triunfo e a glória, mesmo expondo-se ao insucesso, do que formar fila com os pobres de espírito, que nem gozam muito nem sofrem muito, porque vivem nessa penumbra cinzenta que não conhece vitória nem derrota (Roosevelt)

5 ii Aos meus queridos pais e avós que sempre estiveram ao meu lado em todos os momentos da minha vida

6 iii AGRADECIMENTOS À Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança pelo apoio técnico recebido. À coordenação do Colegiado de Biologia, por toda atenção e respeito pelo corpo discente do Curso de Licenciatura Plena em Ciências Biológicas. Ao prof. Dr. Marcus E. B. Fernandes, pela concessão da bolsa (CNPq) e orientação neste trabalho. Ao CNPq pelos dois anos de incentivo e concessão de bolsa. A todos os professores do Curso de Licenciatura Plena em Ciências Biológicas que contribuíram e acrescentaram bastante em minha vida acadêmica. Aos meus pais Carmem e Jaime, que mesmo distantes, sempre me deram força para seguir em frente. À minha irmã Ana Claudia que sempre tinha uma palavra de apoio e sabedoria para me fazer continuar. À minha avó Marinha Izoleita (in memoriam) pelo carinho, apoio e incentivo desde o meu nascimento, exemplo de mulher forte e sábia, eterna saudade. Ao meu avô Lázaro (in memoriam) pelo acolhimento, apoio e carinho quando cheguei a Bragança. Ao meu avô Jaime (in memoriam) pela preocuparão e apoio desde os meus primeiro passos. À minha avó Terezinha pelo acolhimento, apoio, compreensão e palavras de incentivo. À minha querida amiga Elenice que sempre esteve ao meu lado desde o momento que nos conhecemos na universidade. Aos meus amigos do coração que estão em Belém, sempre me dando apoio: Camila, Paula, Cynara, Cibely, Carol, Rodrigo e Luiz, vocês são muito especiais em minha vida. Ao senhor Purisso e senhor Victor por toda a colaboração e paciência em dias de coleta. Ao Marcelo pelo apoio, compreensão e incentivo. Aos amigos de turma: Elenice, Cristiane, Daniely e Patrick pela amizade e pelos bons momentos compartilhados. Aos amigos que conheci em Bragança e que foram essenciais em minha vida: Luiz Fernando, pelos bons conselhos, Cida pela maravilhosa amizade, Michely, Nariely e D. Suely pela amizade. Aos amigos que contribuíram em dias de coleta Davi (Bio-2002), Patrick,Cleiton (Bio- 2003), Murilo (Bio-2004), Beth, Lucia, Denílson, Helda (Bio-2005), Jamile (Bio-2006). Aos amigos e companheiros do Laboratório de Ecologia de Manguezal: Cida, Nete, Bill, Taka e Aiko pela amizade.

7 iv A todos os colegas de turma (2003), por todos os momentos vividos durante esses quatro anos e meio. A todos que contribuíram direta ou indiretamente na realização deste trabalho. A Deus por ter me dado sabedoria e força para não desistir de meus objetivos.

8 v SUMÁRIO RESUMO... vi INTRODUÇÃO... 1 MATERIAL E MÉTODOS... 3 Área de Estudo... 3 Procedimento... 3 Análise de Dados... 5 RESULTADOS... 5 DISCUSSÃO... 7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 9

9 vi RESUMO O presente trabalho tem como objetivo estimar o percentual de herbivoria foliar nos manguezais da península de Ajuruteua, Bragança-PA. Um total de folhas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa, com sinais de herbivoria, foi coletado ao longo de 30 parcelas, sendo 15 no Furo Grande (n= folhas) e 15 no Furo do Taici (n=1.575 folhas). No Furo Grande, o percentual médio de herbivoria atingiu 6,7%. A espécie com o maior valor percentual foi A. germinans com 10,15%, seguida de L. racemosa com 5,25% e R. mangle com 3,34%. Já no Furo do Taici, o percentual médio de herbivoria alcançou 4,76%. Nesse furo, A. germinans apresentou 9,08% de herbivoria, seguida de R. mangle com 7,03% e L. racemosa com 2,39%. A análise comparativa entre os dois furos mostrou que o maior percentual de área pastejada (herbivoria) foi de L. racemosa com 11,89%. Tais diferenças percentuais podem estar associadas à composição química das folhas de cada espécie. Dessa forma, tais características químicas, peculiares à cada espécie, parecem atuar como fator limitante na palatabilidade das folhas de mangue. Palavras-chave: herbivoria foliar, manguezal, península de Ajuruteua, Bragança, Pará.

10 1 Introdução Os manguezais formam um sistema florestal aberto que importa e exporta matéria orgânica e inorgânica, sendo caracterizados pelos seus altos índices de produção primária (Duarte & Cebrián 1996). A tolerância das árvores ao sal é expressiva, passando desde à água hipersalina até à água doce (Santos et al. 1997). Essas florestas costeiras na península de Ajuruteua, Bragança-PA são dominadas por apenas três espécies botânicas: Avicennia germinans (L.) Stearn (Acanthaceae), Laguncularia racemosa (L.) Gaertn. f. (Combretaceae) e Rhizophora mangle (L.) (Rhizophoraceae) (Menezes et al. 2003). Como em todas as florestas de mangue, ao redor do mundo, as folhas das espécies arbóreas são utilizadas como uma fonte de alimento pelos herbívoros (Skov & Hartnoll 2002). Por outro lado, os danos causados pela herbivoria, os métodos de defesa das plantas e as estimativas do percentual do consumo foliar ainda não são muito conhecidos (Robertson & Duke 1987). Schaeffer-Novelli & Cintrón (1986) explicam que pastejo ou herbivoria é a quantidade de material foliar consumido pelos herbívoros. O consumo de tecidos vegetais vivos (herbivoria) é uma interação animal/planta observada em todos os sistemas florestais. Entretanto, de acordo com Elster (1999), a ação dos herbívoros comumente tem efeitos negativos para as plantas, pois diminui as chances de reprodução e sobrevivência dos indivíduos atacados. No caso do manguezal, Johnstone (1981) afirma que as folhas de mangue são atacadas por herbívoros de três formas: na margem da folha, do interior à margem ou a combinação destes dois padrões, acrescentando o fato de que não há nenhuma relação significativa entre a diversidade de espécies dos manguezais e a quantidade de tecido foliar consumido. De acordo com Erickson et al. (2004), os componentes químicos nas folhas de mangue (ex. nitrogênio, taninos, fenóis e carboidratos) influenciam a preferência de herbívoros. Esses animais que se alimentam de material foliar podem pertencer aos mais variados grupos taxonômicos. Farnsworth & Ellison (1991), por exemplo, apontam várias espécies de insetos e caranguejos que se alimentam de folhas de mangue, sendo que alguns como Aratus pisonii H. Milne Edwards (Grapsidae) desenvolveram adaptações que ajudam na digestão de tanino. Além do mais, de acordo com Johnstone (1981), o enriquecimento de nutriente em folhas de mangue pode estimular as atividades da herbivoria. Por sua vez, Rinker et al. (2001) acrescentam que a variação espacial e temporal na queda das folhas também é um fator que pode influenciar na densidade de herbívoros, podendo determinar os padrões de forrageio desses entre as árvores. Segundo Filion et al. (1998), a desfolhação causada por insetos é reconhecida como um forte agente de distúrbio a um dado ecossistema, podendo causar impacto na sua produção primária e ciclagem de nutrientes, sendo que quando ocorre em larga escala pode desencadear graves prejuízos ao ambiente. Para o manguezal, tais taxas, de acordo com Robertson (1991), não ultrapassam 5% da produção da copa, isto considerando a herbivoria causada por insetos, muito embora existam grandes diferenças nas taxas de herbivoria de acordo com a espécie envolvida nesse processo. As taxas de herbivoria em folhas jovens

11 2 são superiores àquelas registradas para as folhas maduras (Basset 1991; Tong 2006). Tal informação parece ter maior interesse ecológico quando associada ao fato de que as características da fenologia da planta também podem influenciar o grau de vulnerabilidade de folhas jovens aos herbívoros (Clark & Clark 1991). Reis et al. (2001) não encontraram nenhuma relação significativa de dano severo causado por insetos com o enriquecimento de nutriente na folha, seja natural ou artificial, e supõem que se a herbivoria é um fator que realmente prejudica a planta, seria possível encontrar compostos tóxicos não apenas nas partes vegetativas, mas também nas partes reprodutivas. Assim, Janzen (1974) sugere que a defesa química das árvores de mangue minimizaria as chances desses indivíduos sofrerem ataque. Karban & Baldwin (1997), por exemplo, mostraram em seus estudos que algumas plantas têm desenvolvido defesas induzidas contra seus predadores e parasitas, porém estes danos não são sempre previsíveis, sendo provável que estas usem tal dano para induzir resistência contra subseqüentes herbívoros, o que parece ser comum numa grande variedade de espécies de plantas. Considerando as defesas químicas das espécies de mangue, Huffaker et al. (1984) sugerem que as árvores de mangue são protegidas por taninos, que são impalatáveis para a maioria dos insetos. De acordo com Hogarth (1999), ao longo do processo evolutivo, inúmeras espécies vegetais elaboraram substâncias químicas defensivas a fim de minimizar os impactos desta interação. Além do mais, a síntese de proteínas, a redução do valor nutritivo, as mudanças na consistência foliar são também alguns desses componentes que auxiliam na defesa contra a herbivoria. Menezes & Mehlig (2005) afirmam que bosques monoespecíficos apresentam melhores condições para migração de herbívoros entre as árvores, como é o caso das lagartas da mariposa Hyblaea puera (Cramer) (Lepdoptera: Hyblaeidae), enquanto em bosques mistos as árvores são pouco afetadas e encontram-se ao lado de algumas totalmente desfolhadas. Gonçalvez-Alvim et al. (2001) sugerem que A. germinans é frequentemente atacada por insetos galhadores de folhas e que há uma relação positiva entre a densidade de galhas por unidade de área foliar (cm 2 ), existindo ainda relação direta na diminuição do tamanho da folha (largura, comprimento e área) dessa espécie de mangue com o aumento da salinidade. Frequentemente, as galhas de diferentes tamanhos e estágios de desenvolvimento são encontradas na mesma folha (Vrcibradic et al. 2000). Contudo, Araújo et al. (2003) afirmam que a abundância dessas galhas e a quantidade de espécies de insetos galhadores são positivamente relacionadas com o tamanho da planta, acrescentando-se o fato de que o sexo da planta não tem efeito sobre o ataque de insetos. Segundo Almeida (1996), locais do estuário com baixo teor de salinidade apresentam maior número de espécies arbóreas quando comparados às áreas com maior influência marinha. Contudo, nos ambientes de alta salinidade, a flora arbórea está restrita exclusivamente à comunidade típica de manguezal, caracterizada pela presença dominante de R. mangle, A.germinans e L. racemosa. Considerando a herbivoria como um evento biológico importante para os manguezais, ao longo de toda a extensão da Costa Norte brasileira existe apenas um estudo sobre a herbivoria foliar causada por insetos

12 3 mastigadores, que foi realizado nos bosques de mangue no Estado do Maranhão, realizado por Pontes (2000). Este estudo constatou que em mangues com altos impactos de origem antrópica o grau de herbivoria é maior do que os que sofrem apenas ação de impacto natural e que a espécie L. racemosa é a que apresenta a maior taxa de herbivoria. Assim, o presente trabalho tem como objetivo ampliar tal investigação sobre a herbivoria foliar nos bosques de mangue, ao longo da Costa Norte brasileira, através da estimativa das taxas de pastejo em folhas de R. mangle, A. germinans e L. racemosa em duas áreas com diferentes níveis de salinidade ao longo da península de Ajuruteua, Bragança-PA. Material e Métodos Área de estudo Segundo Souza Filho (1995), a planície costeira bragantina, Nordeste do Pará, abrange a faixa costeira do município de Bragança, região que se estende da ponta do Maiaú até a foz do rio Caeté, perfazendo uma área de aproximadamente km². Esta região possui uma linha costeira de aproximadamente 40 km e é caracterizada pela presença de rios, manguezais e planaltos rebaixados. Nas florestas de mangue da península de Ajuruteua, próximo à cidade de Bragança, Estado do Pará (1º03 26 S, 46º45 45 W) foram selecionadas duas áreas de estudo: Furo do Taici ( e ) e Furo Grande ( ,5 S e ,9 W) (Fig. 1). A flora característica do Furo do Taici é dominada por três espécies arbóreas de mangue: R. mangle, A. germinans e L. racemosa. De acordo com Seixas (2005), o Furo Grande também apresenta a mesma composição florística, considerando as espécies arbóreas, sendo que L. racemosa ocorre às margens deste furo, enquanto as outras duas estão presentes no interior da floresta, onde A. germinans a espécie dominante. Procedimento Para a delimitação das parcelas foi utilizado o método descrito por Schaeffer-Novelli & Cintrón (1986). Nas duas áreas de estudo, 15 parcelas (20x20 m) foram demarcadas com uma trena de 50 m. Dentro de cada parcela todos os espécimes foram identificados e apenas os indivíduos com mais de 10 cm de Diâmetro à Altura do Peito (DAP) foram mensurados (DAP e a Altura Total). A partir desses indivíduos foram coletadas folhas que apresentavam sinais de herbivoria, sendo retiradas 35 folhas de cada uma das três espécies presentes nas parcelas. É importante ressaltar que L. racemosa estava presente apenas em cinco das 15 parcelas abertas no Furo Grande. Após as coletas, as folhas foram limpas, conservadas em freezer, sendo, em seguida, fotocopiadas em papel milimetrado (Fig. 2A). No papel milimetrado, a área danificada da folha foi reconstituída com linha tracejada. Após este processo, cada quadrícula de 1 mm² dentro da área foliar foi contada, obtendo-se então: i) a área pastejada; ii) a área remanescente (= área não pastejada) e iii) a área foliar total (pastejada + não pastejada).

13 4 Km Figura 1. Mapa ilustrando a localização das duas áreas de estudo (Furo Grande e Furo do Taici). Modificado de Mehlig (2001). O percentual da área pastejada em relação à área foliar total foi obtido através da seguinte fórmula: D= B X 100 C Onde: D= % área pastejada B= área pastejada C= área foliar total (área pastejada + área remanescente, em cm) As galhas presentes nas folhas de A. germinans também foram computadas (Fig. 2B). Contudo, somente foram analisadas as folhas do Furo do Taici. O comprimento e a largura das folhas também foram medidos. Para a medida do comprimento da folha não foi inserido o pecíolo, apenas a lâmina foliar (Fig. 2C). A largura da folha foi retirada na porção mais larga da lâmina foliar (Fig. 2D). É importante

14 5 ressaltar que não foram observados, no momento das coletas, os herbívoros responsáveis pelos danos nas folhas aqui estudadas. (A) (B) (C) (D) Figura 2. Folhas de mangue fotocopiadas em papel milimetrado demonstrando os diferentes danos causados pelos herbívoros. (A) danos marginais; (B) danos no interior da lâmina foliar - os círculos brancos ressaltam as galhas presentes na lâmina foliar; (C) comprimento da lâmina foliar, excluindo o pecíolo (D) largura da lâmina foliar. Análise de Dados O teste de Kruskal-Walis foi utilizado para comparar, em cada área de estudo, as três espécies de mangue (R. mangle, A. germinans e L. racemosa) quanto à: i) área foliar total, ii) área pastejada e iii) percentual de área pastejada. Já a análise de variância de Friedman foi utilizada para comparar as duas áreas de estudo, com os dados das três espécies de mangue, quanto à: i) área foliar total, ii) área pastejada e iii) percentual de área pastejada. A Correlação de Spearman foi usada para correlacionar o número de galhas com a área foliar total somente para a espécie de mangue A. germinans. Esta análise foi realizada apenas para os dados obtidos a partir das folhas coletadas no Furo do Taici (Ayres et al. 2003). Resultados Um total de folhas foi coletado nos dois furos estudados, sendo no Furo Grande e no Furo do Taici. No Furo Grande, 525 folhas pertenciam à espécie R. mangle, 525 à A. germinans e 175 à L. racemosa. Nesta área de estudo, a porcentagem média de herbivoria atingiu 6,7%. A espécie com o maior valor percentual de pastejo foi A. germinans, com 10,15%, seguida de L. racemosa com 5,25% e R. mangle com 3,34% (Tab.1). No Furo do Taici encontram-se presentes as espécies R. mangle,

15 6 A. germinans e L. racemosa,sendo que foram coletadas 525 folhas de cada espécie nas 15 parcelas. A média de herbivoria deste mangue foi 4,76%. Para a categoria pastejo, o mangue que apresentou valor máximo foi A. germinans com 9,08%, seguida de R. mangle com 7,03% e L. racemosa com 2,39%, a qual apresentou valor mínimo, sendo A. germinans a espécie predominante no quesito percentual pastejado desta área de coleta (Tab.1). Tabela 1. Número médio percentual de herbivoria das folhas dos bosques de mangue do Furo Grande e do Furo do Taici, Bragança-PA. A=área remanescente; B= área pastejada; C= área foliar total; D= percentual de área pastejada. Furo Grande A B C=A + B D(%) L. racemosa 54,17 ± 03,44 3,00 ± 01,64 57,17 ± 03,67 5,25 R. mangle 259,74 ± 32,96 8,99 ± 01,09 268,74 ± 15,91 3,34 A. germinans 268,61 ± 15,38 30,35 ± 03,66 298,96 ± 17,35 10,15 Total 582,52±121,32 42,34±14,37 625,87±131,74 6,77 Furo Taici L. racemosa 71,98 ± 10,40 7,86 ± 2,73 327,91 ± 05,92 2,39 R. mangle 105,81 ± 12,68 8,06 ± 3,60 114,50 ± 14,51 7,03 A. germinans 131,72 ± 84,09 10,90 ± 3,05 120,04 ± 15,47 9,08 Total 309,51±29,95 26,82±1,70 562,45±121,64 4,76 Os resultados da comparação entre os valores de área foliar total das três espécies de mangue, tanto para o Furo Grande quanto para o Furo do Taici, apresentaram diferenças significativas (Kruskal- Wallis, H=12,72 gl=2; p<0,01 e Kruskal-Wallis, H=15,61 gl=2; p<0,01, respectivamente), sendo a área foliar total de L. racemosa a responsável por essas diferenças em ambos os furos, diferença essa detectada através do método de Dunn, pois L. racemosa apresentou o menor valor médio de área foliar total no Furo Grande e o maior valor médio no Furo do Taici (Tab. 1). A análise comparativa da área pastejada foi significativa tanto para o Furo Grande (Kruskal- Wallis, H=25,02 gl=2; p<0,001) quanto para o Furo do Taici (Kruskal-Wallis, H=7,87 gl=2; p<0,05), mas a avaliação de postos médios pelo método de Dunn mostrou que esses resultados significativos ocorreram em função de A. germinans apresentar os maiores valores de área pastejada nos dois furos (Tab. 1). Considerando o percentual pastejado, as folhas de mangue no Furo Grande mostraram diferença significativa (Kruskal-Wallis, H=28,57; gl=2; p<0,001). Essa diferença foi influenciada por A. germinans cujo valor percentual foi o maior das três espécies de mangue (Tab. 1). No Furo do Taici também foi

16 7 registrada diferença significativa (Kruskal-Wallis, H=6,55; gl=2; p <0,05) entre o percentual das áreas pastejadas. Essa diferença foi induzida pelo menor valor apresentado de L. racemosa (Tab. 1). Os resultados da análise de variância de Friedman (Fr) mostraram que houve diferença significativa entre os valores obtidos para a área foliar total, área pastejada e percentual de área pastejada nos dois furos estudados (Fr=20,65; gl=5; p<0,001, Fr=21,80; gl=5; p<0,001 e Fr=22,25; gl=5; p<0,001, respectivamente). Considerando a presença de galhas nas folhas das espécies de mangue, foi computado um total de galhas em folhas de A. germinans apenas no Furo do Taici. A média do número de galhas por folha nessa espécie foi de 7,52 (Tab. 2). O resultado da Correlação de Spearman mostrou que não existe relação significativa (rs=0,38; t=1,47; p>0,05) entre o número de galhas e a área foliar total em folhas de A. germinans. Tabela 2. Valores Médios±Desvio Padrão (DP) do comprimento (COMP) e largura (LARG) das folhas nas três espécies dos dois furos (Furo Grande FG e Furo do Taici FT) e valores médios ± Desvio Padrão das galhas (GAL) encontradas nas folhas de A. germinans no Furo do Taici. COMP±DP (FG) LARG±DP (FG) COMP±DP (FT) LARG±DP (FT) GAL±DP R. mangle 26,42±6,10 11,69±0,93 26,35±1,77 12,03±3,88 Ausente (FT) A.germinans 28,28±2,62 178,69±0,80 30,87±2,45 11,78±1,26 7,52±45,93 L. racemosa 16,81±0,63 10,71±0,48 19,58±1,85 11,34±1,43 Ausente Discussão As taxas de herbivoria estimadas no presente estudo estão dentro dos 10% estimados em diversos trabalhos (Ellisson & Farnsworth 1996; Faraco et al. 2004; Robertson & Duke 1987). Farnworth & Elisson (1991), em seus estudos sobre herbivoria, indicaram que A. germinans foi a espécie de mangue mais consumida do que R. mangle na sua área de estudo. Este mesmo resultado foi obtido no presente trabalho, tanto para o Furo Grande quanto para o Furo do Taici. Para esses autores, as diferenças no consumo foliar são a conseqüência da composição química das folhas dessas espécies de mangue, podendo este fato influenciar diretamente na preferência das espécies de herbívoros quando do consumo de folhas nas florestas de mangue. De acordo com Neilson et al. (1986), o tanino é um importante composto na defesa da planta contra a ação dos herbívoros. De fato, a composição química das folhas do gênero Rhizophora possui uma alta concentração de compostos secundários, principalmente de tanino, tornando-as menos atraente ao paladar dos herbívoros, quando comparada às outras espécies arbóreas de mangue (Robertson & Duke

17 8 1987). Portanto, é de se esperar que a espécie A. germinans apresente as maiores taxas de herbivoria, muito em função da sua maior palatabilidade do que as outras espécies de mangue, fato este registrado no presente trabalho nos dois furos estudados. No Furo do Taici, por exemplo, a espécie com maior taxa de herbivoria foi A. germinans, sendo L. racemosa a menos consumida. No entanto, este resultado não deve ser considerado como uma regra para os bosques de mangue. Faraco et al. (2004), por exemplo, apresentaram valores distintos, onde as folhas de L. racemosa foram mais consumidas do que as folhas do gênero Avicennia (no caso A. schaueriana) e as folhas de R. mangle. Assim, é importante ressaltar que os resultados encontrados por esses autores suportam a hipótese de que existe uma correlação positiva entre herbivoria e disponibilidade de nutrientes nas plantas, e confirma o padrão geral, já reportado para muitas florestas ao redor do mundo, de que existem baixas taxas de consumo de folhas por herbívoros no ecossistema manguezal. Além do mais, segundo Erickson et al. (2004), as taxas de herbivoria no manguezal possuem relação direta com as taxas de nutrientes presentes no sedimento e nas folhas, pois os herbívoros apresentam maior tendência em se alimentar de plantas com altos teores de nitrogênio (N) e fósforo (P). Onuf et al. (1977) também reiteram esta hipótese, afirmando que as taxas de nutrientes disponíveis no solo podem, de alguma forma, influenciar no processo de herbivoria Faraco et al. (2004) ressaltam que além da relação entre a quantidade de nutrientes no sedimento e nas folhas, existem outras hipóteses que não devem ser descartadas, as quais podem também influenciar na intensidade de herbivoria, tais como: i) a dinâmica populacional dos herbívoros e ii) a troca dos tipos de consumidores ao longo das estações do ano, sendo ambas fatores que podem influenciar nos padrões de consumo foliar das espécies arbóreas de mangue. Beever et al. (1979), por sua vez, observaram que há diferentes tipos de herbívoros em cada estação, onde durante as estações mais quentes alguns tipos de herbívoros são mais atraídos, tais como os caranguejos, ao passo que nas estações mais frias são os insetos os herbívoros mais atraídos. No presente estudo, durante o trabalho de campo, não foi observado nenhum herbívoro consumindo as folhas das espécies de mangue. Por outro lado, Faraco et al. (2004) observaram, durante suas coletas, insetos herbívoros (ex. ninfas de gafanhotos, grilos, formigas e afídeos), além de gastrópodes (ex. Melampus coffeus) e o caranguejo A. pisonii. Considerando que os manguezais, em geral, apresentam uma fauna similar de invertebrados terrestres e marinhos, é muito provável que esses mesmos tipos de invertebrados possam estar causando danos às folhas das espécies arbóreas de mangue nos bosques estudados no presente estudo. Farnworth & Ellison (1991) apresentam outro fator limitante a ser considerado no estudo do consumo foliar em florestas de mangue:, a quantidade de sal presente na lâmina foliar das espécies arbóreas. Segundo Faraco et al. (2004), as folhas de L. racemosa não apresentam deposição de sal na lâmina foliar, sendo este um importante fator na atração dos herbívoros. Por outro lado, é evidente a presença de grande quantidade de cristais de sal na face adaxial da lâmina foliar de A. germinans, sugerindo que a quantidade de sal presente na lâmina foliar não é um fator limitante para o consumo dos herbívoros, principalmente dos mamíferos. De acordo com Bennet & Sebastian (1988), os grandes

18 9 ungulados têm necessidade de sal e outros minerais. O veado Odocoileus virginianus clavium, por exemplo, é associado às áreas de mangue, alimentando-se das folhas de A. germinans, para assegurar um suprimento adequado de sal e outros minerais (Klimstra & Dooley 1990). Outro fator que contribui para essa hipótese é o fato de que esta é a espécie arbórea de mangue que tem apresentado as mais altas taxas de herbivoria no manguezal (Fansworth & Elisson 1991; Faraco et al. 2004; Menezes et al. 2005; Saur et al. 1999). Por fim, é importante ressaltar que, no presente trabalho, foi registrada a presença de galhas nas folhas de A. germinans em todas as parcelas presentes no Furo do Taici. O estudo realizado por Praxedes et al. (1996), sobre galhas em folhas de mangue, também registrou A. germinans como a espécie que apresentou o maior número de galhas na lâmina foliar, sendo que, mais uma vez, os tipos de compostos secundários presentes nas folhas parecem ser o fator mais importante de atração para esses herbívoros. Assim, é possível pensar que A. germinans, no manguezal, parece apresentar as taxas de nutrientes nas faixas mais aceitáveis, quando comparadas às outras espécies arbóreas desse sistema, propiciando as mais altas taxas de herbivoria, tanto para herbívoros mastigadores quanto para os galhadores. Referências Bibliográficas Almeida, S. S Estrutura e florística em áreas de manguezais paraenses: Evidências da influência do estuário amazônico. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, série Ciências da Terra, 8: Araújo, A. P. A.; Carneiro, M. A. A. & Fernandes, G. W Efeitos do sexo, do vigor e do tamanho da planta hospedeira sobre a distribuição de insetos indutores de galhas em Baccharis pseudomyriocephala Teodoro (Asteraceae). Revista Brasileira de Entomologia 47(4): Ayres, M.;Ayres,M. JR., Ayres, D. L. & Santos, A. S BiosEstat 3.0: Aplicação estatítisca nas áreas das ciências biológicas e médicas - Belém: Sociedade Civil Mamirauá, Brasília CNPq. 291 pp. Basset, Y.1991.The spatial distribuition of herbivory, mines and galls within an Australian rain forest tree. Biotropica 23: Beever, J. W.; Simberloff, D. & King, L.L Herbivory and predation by the mangrove tree crab Aratus pisonii. Oecologia 43: Bennett, E. L. & A.C. Sebastian, Social organization and ecology of Proboscis monkeys (Nasalis larvatus) in mixed coastal forest in Sarawak. International Journal of Primatology 9(3): Clark, D. B. & D. A. Clark Herbivores, herbivory and plant phenology: patterns and consequences in tropical rain forest cycad. Pp In: P. W. Price; T. M. Lewinsonhn; G. W. Fernandes, & W. W. Benson (eds.). Plant-animal interactions: evolutionary ecology in tropical and temperate regions, John Wiley & Sons, New York, New York. Duarte, C. M. & Cebrián J The fate of marine autotrophic production. Limnology and Oceanography 41:

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