REVISÃO PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE

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1 1073 REVISÃO PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE MÔNICA JOSENE B. PEREIRA 1, FÁBIO AQUINO DE ALBUQUERQUE 2 e CRISTINA SCHETINO BASTOS 2 RESUMO: A cultura do algodão atrai e hospeda um complexo significativo de pragas, as quais atacam as raízes, caule, folhas, botões florais, maçãs e capulhos. A intensidade da injúria será diretamente proporcional às densidades populacionais e/ou ao período de tempo de ocorrência dos insetos e ácaros na cultura. Neste texto serão listadas as principais pragas da cultura do algodão no Brasil. Para efeitos didáticos as pragas foram subdivididas em sugadores, desfolhadores e pragas das estruturas reprodutivas. Termos para indexação: Pragas do algodão, sugadores, desfolhadores e pragas das estruturas reprodutivas. COTTON PESTS: IDENTIFICATION, BIOLOGY AND SYMPTOMS OF ATTACK ABSTRACT: Cotton plants attract a significative complex of pests which attack their roots, stems, leaves, buds, bolls and squares. The injury intensity of these pests will be directly influenced by the population densities and/or the elapsed time of the occurrence of cotton insects and mites. In this text it will be listed the main pests of cotton in Brazil. For better understanding this paper pests were clustered in three groups: plant suckers, defoliators and pests from reproductive parts. Index terms: Main pests of cotton, plant suckers, defoliators and pests from reproductive parts A cultura do algodão atrai e hospeda um complexo significativo de pragas, as quais atacam as raízes, caule, folhas, botões florais, maçãs e capulhos. A intensidade da injúria será diretamente proporcional às densidades populacionais e/ou ao período de tempo de ocorrência dos insetos e ácaros na cultura (SANTOS, 1998). A seguir serão listadas as principais pragas da cultura do algodão no Brasil. Para efeitos didáticos as pragas foram subdivididas em sugadores, desfolhadores e pragas das estruturas reprodutivas. Todavia, a inclusão de uma espécie em um determinado grupo não significa que ela não possa ser incluída em outros grupos. Exemplo disso são os pulgões, que foram incluídos no grupo dos sugadores, mas podem ocasionar perdas à cultura quando esta se encontra na fase reprodutiva. Como mencionado anteriormente, a subdivisão visa apenas tornar o material didático e baseou-se na característica comumente utilizada para categorizar estes grupos de artrópodes. 1 Universidade Estadual de Mato Grosso (UNEMAT), Campus de Tangará da Serra, MT. 2 Embrapa Algodão, Rua Osvaldo Cruz, 1143, Centenário, , Campina Grande, PB.

2 1074 M.J.B. PEREIRA, et al. 1 Sugadores 1.1 Pulgão do algodoeiro [Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae)] a) Identificação Os adultos de A. gossypii apresentam grande variabilidade em relação ao tamanho e à cor. Enquanto os adultos alados do inseto apresentam tamanho variável entre 1,1 e 1,8 mm, os indivíduos ápteros são menores alcançando entre 0,9 e 1,8 mm (LECLANT e DEGUINE, 1994). Na Figura 1 apresenta-se uma representação esquemática do inseto. A coloração é variável entre os tons amarelados, esverdeados e amarronzados, apresentando corpo pouco esclerotizado e em formato periforme (ZUCCHI et al., 1993; LECLANT e DEGUINE, 1994). A antena em geral apresenta seis segmentos (cinco em espécimes menores) e coloração pálea/parda, com exceção dos segmentos basais I e II e dos dois segmentos terminais. As tíbias também apresentam coloração pálea, sendo marrom escura nas extremidades. Os tarsos e cornículos são pretos, sendo que esta última estrutura apresenta comprimento uma vez e meia a duas vezes maior que a cauda que contém de cinco a sete pêlos (LECLANT e DEGUINE, 1994). As ninfas são amarelas, variando posteriormente de cinza a verde-escuro (GONDIM et al., 1999). Nevo e Coll (2001) observaram, durante duas gerações de A. gossypii, escurecimento significativo da população de pulgão, nos tratamentos com plantas de algodão adubadas com nitrogênio (100%), quando comparado com plantas sem nitrogênio (0%). Liu et al. (2002) verificaram que o padrão de coloração de A. gossypii pode ser alterado pela temperatura. FIG. 1. Representação esquemática de adulto de Aphis gossypii. Fonte: University of California, 2006.

3 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1075 b) Biologia Este afídeo é considerado uma praga cosmopolita (PEÑA-MARTINEZ, 1992), existindo relatos de sua ocorrência em 63 famílias, 192 gêneros e 302 espécies de plantas (DEGUINE et. al., 1999). Apresentam alta capacidade reprodutiva; em regiões tropicais a reprodução processa-se exclusivamente por partenogênese telítoca, isto é, sem a participação do macho e tanto as formas aladas quanto as ápteras, constituídas de fêmeas, dão origem a ninfas viviparidade (GALLO et al., 2002). Os alados são os responsáveis pela migração e dispersão da colônia, enquanto que os ápteros são as ninfas e os adultos reprodutivos da colônia (DEGRANDE, 1998). As ninfas de A. gossypii passam por quatro ínstares ninfais durante seu desenvolvimento (GONDIM et al., 1999), sendo este período pouco variável mesmo quando o inseto se desenvolve sobre diferentes cultivares de algodão e espécies de plantas daninhas (MICHELOTTO e BUSOLI, 2003; PESSOA et al., 2004). Sob condições ótimas de temperatura (25-30 o C) o desenvolvimento da fase ninfal completase em 4-6 dias (LECLANT e DEGUINE, 1994). Pessoa et al. (2004) e Michelotto e Busoli (2003) detectaram duração da fase ninfal de A. gossypii alimentado com folhas de algodoeiro e mantidos em condições controladas de 4,93 a 5,23 dias e 4,39 a 5,88 dias, respectivamente. O período reprodutivo de A. gossypii varia de 13,51 a 26 dias (MICHELOTTO e BUSOLI, 2003; MICHELOTTO et al., 2003; PESSOA et al., 2004). Fêmeas adultas de A. gossypii, desenvolvendo-se sobre a cultivar Deltaopal, apresentaram grande capacidade reprodutiva, produzindo em torno de 5,69 ninfas/fêmea/dia e 84,5 ninfas/ fêmea (MICHELOTTO e BUSOLI, 2003). Em ensaio realizado sob condições controladas, Pessoa et al. (2004) verificaram que a máxima capacidade reprodutiva de A. gossypii, desenvolvendo-se sobre a cultivar JPM , foi de 4,16 ninfas/fêmea/dia e 69,51 ninfas/fêmeas. Muitas das alterações verificadas na capacidade reprodutiva de insetos em diferentes hospedeiros ocorrem devido a diferenças na qualidade nutricional. Neste sentido, Du et al. (2004) verificaram redução significativa na fecundidade de A. gossypii em plantas de algodão com maiores teores de gossipol, situando-se estes valores em 25,9, 24,5 e 11,3 ninfas/fêmeas para plantas, contendo 0,0601, 0,4403 e 1,116% de gossipol, respectivamente. Alternativamente, hospedeiros que apresentem uma melhor qualidade nutricional tendem a favorecer o desenvolvimento e a fecundidade dos insetos. Nevo e Coll (2001) observaram um aumento significativo no número de ninfas/dia de A. gossypii, quando as fêmeas se desenvolviam sobre plantas fertilizadas com níveis elevados de nitrogênio (150%) em comparação a plantas não fertilizadas (0%). A longevidade de adultos de A. gossypii situa-se entre 15 e 20 dias (GONDIM et al., 1999), podendo variar, como no caso das demais características, em função do hospedeiro sobre o qual o inseto se desenvolve. Nas cultivares Deltaopal, CNPA ITA 90 e Coodetec 402, a longevidade de A. gossypii foi de 24,33, 17,49 e 21,41 dias, respectivamente. Sob condições adversas para o inseto (altos teores de gossipol nas plantas), Du et al. (2004) observaram redução significativa nos valores desta característica.

4 1076 M.J.B. PEREIRA, et al. c) Sintomas de ataque Insetos sugadores, em geral, são capazes de ocasionar injúria direta e indireta às plantas. A injúria direta é decorrente da alimentação do inseto, causando deformações na planta, e a injúria indireta é devido às consequências de sua alimentação - excreção de exsudatos e transmissão de fitopatógenos (LECLANT e DEGUINE, 1994 ). No início, o ataque de A. gossypii é sempre localizado, em reboleira, a partir da colonização de alados migrantes, tornando-se, com o tempo, generalizado. As colônias de A. gossypii, geralmente ficam localizadas na região abaxial da folha (principalmente nas folhas do ponteiro), brotações e demais tecidos tenros e meristemáticos do algodoeiro (DEGRANDE, 1998). As folhas atacadas ficam mais escuras e brilhantes, com bordos virados para baixo, em forma de campânulas (encarquilhamento de folhas), os ponteiros atrofiam e as plantas apresentam desenvolvimento reduzido e crescimento retardado -enfezamento (ALMEIDA e SILVA, 1999). Durante o processo de alimentação, A. gossypii excreta um líquido açucarado, conhecido como honeydew, que é depositado sobre as folhas e maçãs, favorecendo o desenvolvimento da fumagina, causada pelo fungo Capnodium spp., de coloração negra, que recobre as folhas da planta, interferindo na respiração e na fotossíntese. Na fase do aparecimento dos capulhos, o honeydew e a fumagina depreciam a fibra, afetando sua utilização industrial. O líquido açucarado excretado por esses afídeos atrai, para o local, diversas formigas que, em simbiose com A. gossypii, alimentam-se da solução açucarada e protegem o afídeo de seus inimigos naturais (CALAGNOLO e SAUER, 1954; GODFREY et al., 2000). As picadas sucessivas efetuadas por A. gossypii em plantas doentes e sadias, podem contribuir para disseminar vírus causadores do Vermelhão e do Mosaico das Nervuras forma Ribeirão Bonito (CIA, 1977; COSTA et al. 1997; MICHELOTTO et al., 2003), que provocam o encurtamento dos entrenós, reduzem o porte da planta e fazem com que as folhas fiquem com bordos curvados para baixo, quebradiças e secas, reduzindo seriamente a produção (GALLO et al., 2002). Segundo estes autores, quando não controlado, A. gossypii pode reduzir a produção do algodoeiro em cerca de 44%, considerando-se apenas as perdas qualitativas e quantitativas, sem contabilizar as perdas decorrentes da transmissão de viroses. Os pulgões ocorrem durante todo o ciclo da cultura, mas as infestações mais importantes surgem dos 30 aos 80 dias de idade das plantas, como também na fase de maturação. Após a adubação nitrogenada de cobertura, ocorrem grandes infestações de pulgões, principalmente devido aos componentes nitrogenados solúveis que passam a ficar disponíveis no floema das plantas, favorecendo a incidência desta praga (FUNDAÇÃO MT, 2001) Tripes [Frankliniella schultzei Trybom, 1920 (Thysanoptera: Thripidae)] a) Identificação O gênero Frankliniella caracteriza-se por apresentar três pares de cerdas ocelares, oito antenômeros, primeira nervura da asa anterior completa e ctenídeo do oitavo tergito abdominal

5 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1077 situado antero-lateralmente em relação ao espiráculo (SAKIMURA e O NEIL, 1979). Os adultos F. schultzei medem de 1,0 a 3,0 mm de comprimento, apresentam cerca de 2 mm de envergadura, coloração variável, podendo ocorrer em formas claras e escuras. Apresentam as pernas geralmente mais claras que o corpo. Possuem dois pares de asas franjadas e um aparelho bucal do tipo raspadorsugador. As fêmeas são maiores e em maior número que os machos. Os ovos são brancos, lisos, transparentes e sem brilho, alongados, possuem formato reniforme, cório fino e são depositados isoladamente na parte superior e inferior de folhas mais tenras, bem como junto às nervuras ou sobre elas através de pequenas fendas que são cobertas com excrementos (GONDIM et al., 1999). Entretanto, há relatos de deposição de ovos pelas fêmeas de F. schultzei sem a deposição de excrementos (PINENT e CARVALHO, 1998). O desenvolvimento pós-embrionário de F. schultzei apresenta dois ínstares larvais, um estágio de pré-pupa e outro de pupa, antes do estágio adulto (PINENT e CARVALHO, 1998). As ninfas diferenciam-se dos adultos por serem mais claras e apresentarem pernas e antenas praticamente incolores (GONDIM et al., 1999). Os dois primeiros ínstares assemelham-se aos adultos na aparência, exceto pela ausência das asas, por apresentarem olhos pigmentados de vermelho e um menor número de antenômeros. O período de pré-pupa é de inatividade, embora se perturbada seja capaz de andar. As antenas da pré-pupa são curtas, posicionadas para a frente da cabeça e as tecas alares aparecem relativamente curtas. A fase de pupa também é inativa em termos de alimentação e movimento, possuindo antenas posicionadas atrás da cabeça e voltadas para baixo e tecas alares mais alongadas (PINENT e CARVALHO, 1998). Apesar de existirem alguns relatos na literatura mencionando que Thrips tabaci Lindeman, 1889 (Thysanoptera: Thripidae) constitui-se em uma das espécies-praga do algodoeiro no Brasil (NAKANO et al., 1992; ZUCCHI, 1993; ALMEIDA e SILVA, 1999), Monteiro et al. (1998) realizaram coleta de tripes em algodoeiro cultivado em 30 localidades pertencentes a cinco estados, constatando que nenhum dos exemplares coletados foi identificado como T. tabaci. As espécies encontradas foram F. schultzei, Caliothrips phaseoli (Hood, 1912) e Frankliniella spp. (Thysanoptera: Thripidae) e estas duas últimas foram encontradas em um número reduzido de amostras. Os autores concluíram, portanto, que como a área de abrangência da amostragem foi considerável, é muito provável que esta espécie não ocorra associada ao algodoeiro e que os relatos anteriores de ocorrência devem ser devido a identificações equivocadas. b) Biologia A longevidade de adultos varia de 14 a 21 dias, sendo a reprodução geralmente sexuada. Todavia, há relatos de reprodução por partenogênese deuterótoca (PINENT e CARVALHO, 1998). A fêmea de F. schulzei oviposita cerca de 14 ovos/fêmea/dia, com uma fecundidade total de 20 a 100 ovos (ALMEIDA e SILVA, 1999). Todavia, fêmeas mantidas em laboratório e alimentadas com folíolos de tomateiro produziram em torno de 5,4 ovos por dia, com fecundidade total variando de 18 a 139 ovos. A duração média do período de pré-oviposição, do período de oviposição, do período de pós-oviposição, da incubação dos ovos, do primeiro e segundo ínstares, da fase de prépupa e da fase de pupa de F. schultzei, desenvolvendo-se sobre folíolos de tomateiro, foi de 1,7, 9,8, 3,0, 4,3, 2,0, 4,0, 5,0 e 7,0 dias, respectivamente. A duração total das fases larval, pré-pupa

6 1078 M.J.B. PEREIRA, et al. e pupa de F. schultzei foi, em média, 8,3 dias, para machos e fêmeas. A longevidade média de machos e fêmeas foi de 13,1 e 13,6 dias, respectivamente (PINENT e CARVALHO, 1998). Em quatro dias, emergem as ninfas, de coloração esbranquiçada ou amarelada, que passam a se alimentar das folhas. A fase ninfal varia de 5 a 10 dias; os últimos ínstares são inativos e, geralmente, localizados no solo (DEGRANDE, 1998). c) Sintomas de ataque F. schulzei, normalmente, é encontrado na parte abaxial das folhas de plantas jovens e nas flores das plantas desenvolvidas de algodoeiro. As maiores infestações ocorrem em períodos de estiagem entre 10 e 20 dias após a emergência das plantas (DEGRANDE, 1998). Os tripes raspam as folhas e sugam a seiva que é extravasada pela epiderme danificada, ocasionando o aparecimento de pontos ferruginosos nos locais de ataque. A ocorrência de ataque tardio, por ocasião da floração e frutificação das plantas, provoca queda de botões florais ou necrose das folhas. Contudo os prejuízos mais pronunciados ocorrem quando as plantas são jovens. No início do ataque aparecem manchas prateadas no limbo foliar, necrose ao longo das nervuras e dobramento dos bordos foliares para cima. Posteriormente, as folhas ficam coriáceas e quebradiças. Se o ponteiro for atacado, ocorre o encarquilhamento geral e a paralisação temporária no desenvolvimento da planta. Em ataque muito precoce, as plantas podem até morrer (GONDIM et al., 1999). Existem alguns relatos de F. schultzei atuando como predador de ovos de ácaros além de sua atividade como fitófago (MILNE e WALTER, 1997). 1.3 Mosca-branca [Bemisia tabaci (Gennaduis, 1889) (Hemiptera: Aleyrodidae)] a) Identificação O adulto de B. tabaci apresenta entre 1,1 a 1,2 mm de comprimento, sendo o macho ligeiramente menor. O corpo dos adultos são amarelados e estes apresentam dois pares de asas brancas. A reprodução pode ser sexuada e assexuada (partenogênese arrenótoca), sendo que neste último caso, apenas machos são produzidos. Os ovos apresentam formato elíptico, tamanho aproximado de 0,2 mm, sendo estreitos no ápice e largos na base, são pedicelados, apresentam coloração amarelo-esbranquiçada próximo à oviposição e tornando-se amarronzado, próximo à eclosão, quando claramente exibem os olhos avermelhados das ninfas (BUTLER JÚNIOR e HENNEBERRY, 1994). De acordo com Gameel (1972) o primeiro ínstar ninfal é amarelado, tornandose amarelo-esverdeado nos segundo e terceiro ínstares. A superfície dorsal é ligeiramente convexa ou convexa com margens suaves no primeiro ínstar, alterando-se para ligeiramente crenada nos segundo e terceiro ínstares, com segmentação aparente. Após a emergência, a ninfa desloca-se nas folhas e fixa-se através de seus estiletes, apresentando comprimento que varia de 0,7 a 1,6 mm (GONDIM et al., 1999). A pupa apresenta coloração amarela a marrom clara, cobertura dorsal com uma camada de cera incolor e margens crenadas (GAMEEL, 1972). b) Biologia Sob condições laboratoriais, o período de pré-oviposição varia de 3,3 a 4,9 dias, a 28 ºC e

7 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE ºC respectivamente. Em condições de campo, este mesmo período é variável entre 1 a 8 dias na faixa de 21,7 ºC a 25,5 ºC, podendo alcançar até 22 dias a 13,8 ºC (AVIDOV, 1956; AVIDOV e HARPAZ, 1969; AZAB et al., 1971). A capacidade reprodutiva de uma fêmea de B. tabaci, de acordo com GONDIM et al., (1999), é de, aproximadamente, 110 ovos durante seu período de vida, todavia, Almeida e Silva (1999) afirmam que varia entre 100 e 300 ovos/fêmea e Salas e Mendoza (1995), 194,9 ± 59,1 ovos por fêmea que se desenvolveram sobre folíolos de tomateiro, mantidos a 25 ºC de temperatura e 65% de umidade relativa (UR). A eclosão dos ovos se dá entre 5,0 a 22,5 dias a 32,5 ºC e 16,7 ºC, respectivamente, sendo bastante dependente da temperatura de desenvolvimento (BUTLER JÚNIOR. et al., 1983). As ninfas de B. tabaci passam por quatro ínstares, com duração variável entre 14 a 28 dias (GONDIM et al., 1999) ou 31 a 47 dias (DEOTALE et al., 1992) ou, ainda, por três ínstares e uma forma de transição com duração de 11,0 ± 2,1 dias (SALAS e MENDOZA, 1995). Há autores que mencionam a ocorrência de apenas três ínstares (AZAB et al. 1969). A longevidade de adultos de B. tabaci é de 18 dias em média (GONDIM et al., 1999), mas pode alcançar 19 ± 3,3 e 19,4 ± 5,8 dias para machos e fêmeas, respectivamente desenvolvendose sobre folíolos de tomateiro mantidos a 25 ºC de temperatura e 65% de UR (SALAS e MENDOZA, 1995); 3,85 a 4,20 dias e 8,71 a 9,20 dias para machos e fêmeas, respectivamente desenvolvendose sobre berinjela a 30 ºC e 60 ± 5% de UR (FEKRAT e BOR, 2005) e 4 a 7 dias e 9 a 18 dias para machos e fêmeas desenvolvendo-se sobre o algodoeiro em temperaturas de 19 ºC-26 ºC e 53% a 84% de UR, respectivamente (DEOTALE et al, 1992). Em condições de campo, o período total de desenvolvimento de B. tabaci sobre algodoeiro cultivado em Punjab, Índia, foi de 17,9 e 20 dias durante os meses de agosto e setembro, respectivamente. A longevidade de adultos foi maior em novembro (15,3 e 20 dias para machos e fêmeas, respectivamente) do que em junho (3,7 e 5,6 dias para machos e fêmeas, respectivamente). A fecundidade alcançou maiores valores entre novembro a dezembro (30,6 ovos) do que em junho (17,1 ovos) (ABDULLAH e SINGH, 2004). A duração total do ciclo de ovo a adulto de B. tabaci varia entre 21 a 35 dias (GONDIM et al., 1999). Salas e Mendoza (1995) reportam ciclo de 22,3 dias. Fekrat e Bor (2005) encontraram duração do ciclo de vida de 15,02 a 17,02 dias e Deotale et al. (1992) de 35 a 55 dias. Segundo Almeida e Silva (1999), B. tabaci pode apresentar de 11 a 15 gerações durante o ano. c) Sintomas de ataque Os adultos e ninfas de B. tabaci causam injúrias diretas e indiretas no algodoeiro. As injúrias diretas são decorrentes do hábito sugador do inseto, causando amarelecimento do limbo foliar e pontuações, que se tornam necróticas ao longo das nervuras, provocando crestamento, murcha e envelhecimento precoce das folhas, devido à injeção de saliva tóxica. Em virtude do ataque, pode ocorrer queda prematura de folhas, como também de botões e maçãs. Estes insetos eliminam um líquido açucarado, resíduo de sua alimentação, conhecido como honeydew, que, quando depositado

8 1080 M.J.B. PEREIRA, et al. sobre as estruturas componentes das plantas de algodoeiro, favorecem o crescimento da fumagina. A deposição desta substância açucarada nas fibras por ocasião da abertura dos capulhos implica na redução da qualidade da fibra (BUTLER JÚNIOR e HENNEBERRY, 1994; GONDIM et al., 1999). As maiores perdas causadas por mosca branca ao algodoeiro são devidas à transmissão de viroses causadas por geminivírus, como o mosaico comum (ALMEIDA e SILVA, 1999). De acordo com Gondim et al. (1999), o mosaico comum é transmitido ao algodoeiro a partir de plantas infectadas do gênero Sida. 1.4 Ácaros São artrópodes de tamanho bastante reduzido e que geralmente localizam-se na face inferior das folhas. De maneira geral, diferenciam-se dos insetos por serem tetrápodes (quatro pares de pernas), exceto na fase imatura, onde apresentam apenas três pares de pernas. São muito próximos das aranhas, entretanto, não apresentam segmentação do corpo (cefalotórax e abdômen). Os ácaros apresentam duas partes: o idiossoma (corpo) e o gnatossoma (aparato bucal). O gnatossoma é composto basicamente por um par de quelíceras, localizadas acima da abertura oral e subcapítulo, formado pela fusão das coxas do palpo, que originam o tubo de alimentação. Nos ácaros fitófagos as quelíceras são usadas como estiletes. A base das quelíceras podem ser separadas ou fundidas, como nos Tetranychidae, onde a fusão das quelíceras formam o estilóforo, onde ficam alojados os dígitos móveis das quelíceras (FLECHTMANN, 1975). Na figura 2, apresentam-se as características para separação das principais subordens de ácaros agrícolas; as figuras 3 e 4, as características taxonômicas utilizadas na classificação das famílias Tarsonemidae e Tetranychidae Ácaro rajado [Tetranychus urticae, (Koch, 1836)] e ácaro vermelho [Tetranychus ludeni, Zacher, 1913) (Acari: Tetranychidae)] a) Identificação As fêmeas do ácaro rajado, comumente, apresentam coloração verde e duas manchas escuras no dorso. Os ovos, inicialmente, são translúcidos e à medida que se aproximam da eclosão das larvas tornam-se amarelados (FLECHTMANN, 1972). Apresentam longas cerdas no corpo e nas pernas (UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). As fêmeas do ácaro vermelho têm coloração vermelha-rubra e não apresentam manchas dorsais. Os ovos são inicialmente amarelados evoluindo para vermelho-opaco, quando próximo da emergência das larvas (ZHANG, 1992; UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). As fêmeas são arredondadas e os machos, de ambas as espécies, têm a parte posterior do idiossoma afilada (FLECHTMANN, 1972). Tanto o ácaro rajado quanto o vermelho tecem teias bastante densas, que servem para locomoção entre as folhas e para proteção dos ovos e formas jovens. Apesar da coloração constituir-se em um indicativo da espécie em questão, o padrão da coloração pode ser variável e identificações mais acuradas podem requerer o exame do órgão sexual do macho (aedeagus) sob microscópio (UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996).

9 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1081 FIG. 2. Guia ilustrado utilizado para separação das principais subordens de ácaros de importância agrícola. Adaptado de Zhang, 2003.

10 1082 M.J.B. PEREIRA, et al. FIG. 3. Guia ilustrado utilizado para classificação das famílias pertencentes à subordem Prostigmata. Adaptado de Zhang, 2003.

11 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1083 FIG. 4. Guia ilustrado utilizado para classificação da família Tetranychidae. Adaptado de: Zhang, 2003.

12 1084 M.J.B. PEREIRA, et al. Na Figura 5, apresentam-se características utilizadas para diferenciar as espécies T. urticae e T. ludeni. b) Biologia Os ácaros tetraniquídeos apresentam um ciclo de vida bastante curto principalmente nas nossas condições, passando, geralmente, pelas fases de ovo, larva, protoninfa, deutoninfa e adulto. Apresentam, ainda, fases quiescentes entre as fases imaturas denominadas protocrisálida, deutocrisálida e teliocrisálida (FLECHTMANN, 1975; KRANTZ, 1978). Podem reproduzir-se sexuada e assexuadamente por partenogênese arrenotóca (HUFFAKER et al., 1969; KRANTZ, 1978; EVANS, 1992; GERSON, 1992). O ácaro rajado pode desenvolver-se numa faixa de 14 ºC a 40 ºC. Entre 30 ºC e 35 ºC o ciclo de vida de ovo a adulto dura em torno de uma semana (ZHANG, 2003). Silva et al. (1985a,b) avaliaram o efeito de cultivares de algodoeiro sobre a biologia de T. urticae e concluíram que não houve efeito das cultivares sobre o desenvolvimento do ácaro. Ainda segundo estes autores, a duração média do ciclo de vida ficou em torno de 10,7 dias, com temperatura variando entre 24 ºC e 26 ºC, com uma viabilidade média de 83,33% para o período ovo-adulto. Uma fêmea adulta de T. urticae pode ovipositar mais de 100 ovos em duas semanas, a 25 ºC (LAING, 1969; SHIH et al., 1976; CAREY e BRADLEY, 1982). De acordo com Silva (2002), os períodos de ovo a adulto do ácaro vermelho foram inversamente proporcional ao aumento da temperatura, variando de 20,77 (20 ºC) a 8,50 dias (30 ºC) para fêmeas, e 18,83 (20 ºC) a 7,75 dias (30 ºC) para machos. Ainda segundo Silva (2002), a 30 ºC, verificou-se o maior número de ovos por fêmea/dia (3,47), a maior fecundidade (61,29 ovos) e o menor tempo médio de geração (9,27 dias). c) Sintomas de ataque São capazes de colonizar todas as porções foliares e frutíferas das plantas de algodão. Todavia, são normalmente encontrados na página inferior das folhas. Durante o ato de alimentação, introduzem seus estiletes nas células da epiderme e do mesófilo foliar, perfurando as células e ocasionando perda de água. Em seguida, sugam o conteúdo citoplasmático extravasado. Vale lembrar que ácaro não se alimenta de seiva e que os estiletes não têm função de sucção, servem apenas para perfurar a parede celular. Como consequência da sua injúria, os cloroplastos são danificados e a fotossíntese reduzida. A alteração de processos metabólicos ocasiona decréscimo no crescimento e florescimento (FLECHTMANN, 1972). Como sintoma do ataque do ácaro rajado e vermelho, há o aparecimento de manchas avermelhadas na face superior das folhas, nos locais opostos à colônia; com o passar do tempo, essas manchas tomam toda a folha, que necrosam e caem. Ambas as espécies têm preferência pela região mediana das plantas, migrando em seguida para o ponteiro. No momento da dispersão aglomeram-se nas extremidades das plantas, formando uma massa com milhares de indivíduos, esperando a ação dos ventos para se dispersarem (FLECHTMANN, 1972, BLEICHER, 1981). As colônias destas espécies normalmente iniciam seu ataque na base da lâmina foliar, próximo ao pecíolo, dispersando-se gradualmente para todos os lados do limbo foliar, produzindo um padrão difuso de manchas vermelhas e amareladas. A queda

13 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1085 FIG. 5. Guia ilustrado utilizado para classificação da família Tetranychidae. Adaptado de: Zhang, 2003.

14 1086 M.J.B. PEREIRA, et al. das folhas é verificada quando as infestações são muito elevadas (UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). Oliveira e Calcagnolo (1975) observaram que os surtos de T. urticae, em algodoeiro cultivado em São Paulo, levaram a reduções na produtividade da ordem de 17-25% e afetaram a qualidade da fibra. No Zimbabwe, infestações por T. urticae ou T. ludeni 14 semanas após a germinação causaram danos da ordem de 14%. Porém, quando a infestação ocorre seis semanas após a germinação as perdas alcançam 67% (DUNCOMBE, 1977) Ácaro branco [Polyphagotarsonemus latus, Banks, 1804 (Acari: Tarsonemidae)]. a) Identificação O ácaro branco, também conhecido como ácaro da rasgadura do algodoeiro e da queda do chapéu do mamoeiro, é um artrópode de tamanho bastante reduzido de coloração translúcida a levemente amarelada e com aspecto brilhante. Apresentam quatro pares de pernas, entretanto o quarto par apresenta o segmento tarsal modificado em forma de chicote e a tíbia em forma de unha. Os machos apresentam o comportamento precopulatório de carregar a forma quiescente da fêmea aderida a parte posterior do idiossoma, presa a duas ventosas. Assim que a fêmea emerge ocorre a cópula (LINDQUIST, 1986; LOFEGO, 2004). Os ovos geralmente são colocados isoladamente, possuem formato alongado, são aderidos à superfície foliar e apresentam linhas longitudinais de pequenos tubérculos em sua superfície (FLECHTMANN, 1972). Nas figuras 6, 7 e 8, constam os caracteres básicos que permitem identificar P. latus. b) Biologia O ciclo de desenvolvimento de P. latus inclui apenas as fases de ovo, larva, pupa e adulto. Podem reproduzir-se sexuada e assexuadamente por partenogênese arrenotóca (KRANTZ, 1978; EVANS, 1992; GERSON, 1992). Segundo Gerson (1992), esta espécie pode completar sua geração em uma semana sob condições ótimas (25 ºC e alta umidade relativa do ar) e depositar aproximadamente 40 ovos por fêmea. Schmitz (1962) verificou que a 26 ºC a 30 ºC e em condição de alta umidade relativa, P. latus requer de quatro a cinco dias para completar uma geração e deposita cerca de 3,5 ovos por dia, durante seis dias. De acordo com Zhang (2003), o ciclo de ovo a adulto está em torno de 4,1 dias para machos e fêmeas, quando criados sobre folhas de pimenta. Lee et al. (1992) verificaram que, quando se desenvolviam sobre feijão Phaseolus vulgaris, a duração ovo a adulto foi de 4,7 dias para ambos os sexos. Vieira e Chiavegato (1999) encontraram que a duração deste período foi de 3,7 dias para fêmeas e 3,6 dias para machos, quando alimentados com limão siciliano. Segundo Silva et al. (1998) o período de ovo a adulto variou entre 5,7 a 6,2 dias para fêmeas e machos, a 20 ºC, e de 3,4 a 3,6 dias para fêmeas e machos, a 30 ºC, desenvolvendo-se sobre folhas de pimentão. c) Sintomas de ataque O ácaro branco ataca preferencialmente folhas novas e brotações (OLIVEIRA e

15 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1087 FIG. 6. Guia ilustrado utilizado para separação das espécies pertencentes ao gênero Tetranychus. Adaptado de: Zhang, 2003.

16 1088 M.J.B. PEREIRA, et al. FIG. 7. Guia ilustrado utilizado para separação das espécies pertencentes ao gênero Tetranychus. Adaptado de: Zhang, 2003.

17 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1089 Vista ventral e dorsal de fêmea de P. latus. FIG. 8. Guia ilustrado utilizado para identificação de P. latus. Adaptado de: Zhang, CALCAGNOLO, 1974), provocando escurecimento, seguido de enrolamento dos bordos para baixo; a face ventral da folha adquire um aspecto vítreo brilhante. Como conseqüência final, ocorre a rasgadura das folhas. Pouco se conhece sobre a dispersão do ácaro branco, entretanto, esta pode ser pela ação dos ventos, pelo trânsito de máquinas e implementos e por insetos como, por exemplo, mosca branca (ZHANG, 2003).

18 1090 M.J.B. PEREIRA, et al. 1.5 Percevejo Tingidae [Gargaphia torresi Costa Lima 1922 (Hemiptera: Tingidae)] a) Identificação As fêmeas geralmente fazem postura na face inferior das folhas, em meio a seus excrementos. Os ovos que ficam depositados na superfície das folhas e parcialmente embutidos no parênquima foliar (COSTA LIMA, 1940), apresentam formato de cone, possuem a porção apical mais afilada e achatada, medindo cerca de 2 mm de comprimento e apresentando coloração variável do branco ao creme; são depositados isoladamente, porém existe tendência de que novos ovos sejam colocados nos locais onde já existem posturas (SILVA, 2004). As ninfas apresentam diferenças em tamanhos e no comprimento dos espinhos dorsais e, a partir do 3º ínstar, pela presença e comprimento das tecas alares (SILVA, 2004). Os adultos são brancos logo após a emergência, tornando-se acinzentados com enrijecimento do novo tegumento, sendo facilmente reconhecidos pelo aspecto reticulado da superfície dorsal das asas; a cabeça, as expansões laterais do tórax e as asas apresentam, em geral, um padrão de linhas elevadas que delimitam áreas membranosas e alveoladas nas depressões. As fêmeas são bastante semelhantes aos machos morfologicamente, sendo diferenciadas pela presença do ovipositor (SILVA, 2004). b) Biologia O período de incubação dos ovos varia de 4 (30 ºC) a 11 dias (20 ºC), sendo de 7 dias a 25 ºC. Os períodos de pré-oviposição, oviposição e pós-oviposição são de 5,6 e 4,1, 34,9 e 9,7 e 3,4 e 1,6 dias a 25º e 30 ºC, respectivamente (SILVA, 2004). As ninfas de G. torresi passam por cinco ínstares, durante seu desenvolvimento no algodoeiro; a duração total do estágio ninfal varia de 20,8 (20 ºC) a 8,3 dias (30 ºC) e de 13,8 e 14,3 dias a 25 ºC, para fêmeas e machos desenvolvendo-se sobre algodoeiro, respectivamente. O primeiro ínstar tem duração de 2,0 (30 ºC) a 4,7 (20 ºC) dias para as fêmeas e 2,0 (30 ºC) a 4,5 dias (20 ºC) para os machos. A duração do segundo, terceiro, quarto e quinto ínstares para fêmeas e machos é de 3,0 (20 ºC) a 2,5 dias (30 ºC) e 3,0 (20 ºC) a 1,2 dias (30 ºC); 3,1 (20 ºC) a 0,9 dias (30 ºC) e 3,3 (20 ºC) a 0,8 dias (30 ºC); 3,7 (20 ºC) a 1,4 dias (30 ºC) e 4,2 (20 ºC) a 1,7 dias (30 ºC) e 6,3 (20 ºC) a 2,9 dias (30 ºC) e 6,4 (20 ºC) a 2,8 dias (30 ºC), respectivamente (SILVA, 2004). Hamity et al. (2006) observaram as características biológicas de G. torresi desenvolvendose sobre girassol e detectaram que tanto a duração dos estádios ninfais quanto do estágio ninfal do inseto a 25 ºC foram superiores em relação aos valores encontrados por Silva (2004).. A longevidade de fêmeas e machos situa-se em torno de 44,9 e 63,5 dias a 25 ºC e 20,1 e 30,1 dias a 30 ºC (SILVA, 2004). Hamity et al. (2006) detectaram longevidade de 37 e 23 dias para fêmeas e machos de G. torresi, desenvolvendo-se sobre girassol a 25 ºC. A fecundidade variou entre 183,1 (25 ºC) e 61,0 (30 ºC), quando o inseto se desenvolvia sobre o algodoeiro, sendo de 181 a 25 ºC, quando o inseto se desenvolvia sobre o girassol (SILVA, 2004; HAMITY et al., 2006).

19 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1091 c) Sintomas de ataque O hábito sugador do inseto deixa as plantas atacadas com manchas brancas e cloróticas nas folhas, que correspondem, na face inferior, aos locais onde se situam as colônias. Dependendo da intensidade do ataque, as plantas ficam raquíticas, podendo até morrer (MORAES, 1981; SILVA e BARBOSA, 1986). As injúrias são observadas primeiramente nas folhas do terço inferior das plantas (BLEICHER e FREIRE, 1980) e, de acordo com Vieira et al. (1991), as perdas na produção de algodoeiro herbáceo podem variar de 19,83 a 54,70%. 1.6 Cochonilha [Planococcus minor (Maskell) (Hemiptera: Pseudococcidae)] a) Identificação Esta espécie apresenta formato ovalado, coloração rosada e o corpo recoberto com cerosidade branca e apêndices filamentosos ao redor do corpo, em número variável (SANTA- CECÍLIA et al., 2002). As fêmeas de P. minor apresentam comprimento de 1,3-3,2 mm, largura de 0,8-1,9 mm, pernas alongadas (trocânter traseiro + fêmur em torno de µm) e 18 pares de apêndices filamentosos (COX, 1989). São muito confundidas com Planococcus citri (Risso) (Hemiptera: Pseudoccocidae), levando a identificações errôneas. b) Biologia Estudos da biologia do inseto desenvolvidos na Índia demonstraram que P. minor passa por 10 gerações em um ano, sendo oito entre fevereiro e novembro e duas entre novembro e janeiro. As ninfas fêmeas e machos completam seu desenvolvimento em 17,79±1,84 a 25,47±3,35 dias e 19,00±1,57 a 28,17±2,36 dias a 19 ºC e 33 o C, respectivamente. A temperatura ótima situa-se entre 25 ºC a 31 ºC. A proporção sexual situa-se entre 1:1,54 a 1:2,75 machos:fêmeas. O ciclo de vida completa-se entre 28 dias (mínimo) e 45 dias (máximo) em dezembro (SAHOO et al., 1999). Martinez e Suris (1998) constataram, em estudos de laboratório (26, 4 ºC ±0,3 ºC e UR 69,1±7,7%), menor duração do desenvolvimento entre as fêmeas (cerca de 19,12 dias) do que entre os machos (cerca de 22,6 dias); a duração do período reprodutivo foi 14,9 dias, a fecundidade média foi de 219 ovos, o ciclo de vida 50 dias, a longevidade 31 dias, o tempo de geração 41 dias e a razão sexual 0,82. c) Sintomas de ataque Esses insetos sugam a seiva das plantas e, em grandes infestações, podem causar seu definhamento, levando-as à morte (SANTA-CECÍLIA et al., 2002). No início do ataque, P. minor concentra a infestação nos locais da planta de algodoeiro onde o metabolismo é acelerado (ponteiro das plantas, base de botões e de flores) e com o passar do tempo passa a infestar todos os órgão das plantas de maneira indistinta, principalmente quando não há disponibilidade de outros hospedeiros, condição normalmente comum no cultivo irrigado das áreas do sertão nordestino.

20 1092 M.J.B. PEREIRA, et al. 2 Desfolhadores 2.1 Curuquerê do algodoeiro [Alabama argillacea (Hübner, 1818) (Lepidoptera: Noctuidae)] a) Identificação A mariposa do curuquerê apresenta hábito noturno, mede cerca de 30 mm de envergadura, possui cor marrom-palha e apresenta duas manchas circulares escuras na parte central das asas anteriores. Os ovos são muito pequenos, de coloração azul-esverdeada, quando recém colocados, tornando-se transparente à medida que se aproximam da eclosão. Apresentam formato circular e são achatados, sendo depositados isoladamente, tanto na face superior quanto na face inferior da folha do algodoeiro. A lagarta pode medir até 40 mm de comprimento, com coloração variando do verde-amarelado ao verde-escuro. Apresenta a cabeça amarelada com pontuações pretas e listras longitudinais ao longo do corpo. Quando o nível populacional aumenta, as lagartas se tornam enegrecidas. Locomove-se como mede-palmo, saltando quando tocada. Ao final da fase larval, a lagarta enrola a folha onde se encontra e tece uma espécie de casulo, passando todo o período pupal no seu interior. A pupa tem formato reniforme e cor castanho-escura (BLEICHER et al. 1981; LUKEFAHR et al., 1984; ZUCCHI et al., 1993; DEGRANDE, 1998). b) Biologia Kasten Junior (1980), estudando a biologia desta praga, observou uma variação da fase larval de 17, 56 a 9,00 dias para as temperaturas de 20 ºC e 35 ºC, respectivamente. De acordo com este autor, o número de ínstares é variável com a temperatura, apresentando 6 ínstares a 20 ºC e 25 ºC e 5 ínstares a 30 ºC e 35 ºC. Este autor verificou ainda que a temperatura ideal, para o desenvolvimento das lagartas de A. argillacea, foi 30 ºC, apresentando uma viabilidade média de 96,25%. A 25 ºC, a fase de pré-pupa durou apenas um dia, com uma viabilidade de 98,63%. Para a fase pupal, a temperatura de 30 ºC foi considerada ideal, pois possibilitou a redução do período de desenvolvimento; o mesmo foi constatado para a temperatura de 35 ºC. Todavia, a viabilidade da fase pupal a 30 ºC (94,9%) foi superior à obtida à 35 ºC (64,8%). A razão sexual média foi 0,565 e 0,567 a 25 e 30 ºC, respectivamente. A longevidade variou entre 23,1 dias (20 ºC) e 2,4 dias (35 ºC); nas temperaturas de 25 ºC e 30 ºC a longevidade foi de 13,6 a 7,9 dias, respectivamente. Nestas mesmas temperaturas, a fecundidade foi de 327,47 e 178,78 ovos, respectivamente. A 20 ºC e 35 ºC não foi observada postura. Chagas (1983) avaliou o efeito de diferentes estágios de desenvolvimento de oito cultivares de algodeiro sobre a biologia de A. argillacea e verificou que o estágio de frutificação possibilitou o desenvolvimento mais rápido da fase larval, seguido pelos estágios de florescimento e abertura das maçãs. As maiores viabilidades para a fase larval foram verificadas nos estágios de frutificação (96,50%) e abertura das maçãs (92,67%). Este autor observou que o estágio de frutificação foi o que apresentou menores valores médios para a duração da fase pupal (8,56 dias), seguido do estágio de florescimento (9,79 dias) e do de abertura das maçãs (10,45 dias). As maiores viabilidades da fase pupal foram verificadas nos estágios de frutificação (99,75%), de florescimento (98,60%)

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