UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS. Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre BÁRBARA REGINA NEVES CHAVES

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1 UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre Diversidade genética e dinâmica populacional de quatis (Nasua nasua) em Minas Gerais BÁRBARA REGINA NEVES CHAVES Belo Horizonte 2011

2 BÁRBARA REGINA NEVES CHAVES Diversidade genética e dinâmica populacional de quatis (Nasua nasua) em Minas Gerais Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais, como requisito parcial para a obtenção do titulo de mestre em Ecologia. Orientador: Fabrício Rodrigues dos Santos, PhD. Belo Horizonte 2011

3 AGRADECIMENTOS Agradeço a todos que, de alguma forma, contribuíram para a realização deste trabalho. Em especial, ao meu orientador Fabrício, que me recebeu (pela segunda vez) no LBEM há quatro anos, permitiu e ajudou no desenvolvimento deste trabalho, e à Nadja, que me convidou a entrar no Projeto Quatis, teve a idéia inicial e contribuiu muito. Agradeço a toda a equipe do Projeto Quatis e aos funcionários do Parque das Mangabeiras, que trabalharam duro no campo e me forneceram a maior parte das amostras analisadas aqui; à Paula Senra, veterinária que me acompanhou no Parque do Caparaó, Serra da Piedade, Caraça e Peti, e me ajudou a correr atrás dos quatis em momentos super agradáveis; aos funcionários e outras pessoas que tornaram as coletas no Parque do Caparaó, Serra da Piedade, Caraça e Peti (CEMIG) possíveis, em especial ao Waldomiro, Joel, Pe. Nédio, Prof. Renato Las Casas, Aline, Leotacílio, Pará e Raul; ao pessoal do CETAS do IBAMA de Belo Horizonte, em especial ao Rodrigo, que fez de tudo para ajudar; ao Zé por me trazer uma amostra lá de Goiás. Agradeço a todos os colegas e amigos do LBEM, em especial a Lílian, que nos últimos meses ralou muito comigo na bancada; Cacá e Sibelle, que mesmo de longe continuaram aturando minhas inúmeras perguntas; Lets, Érica, Claudiomar, Marilza, Lúcia e de novo a Cacá, que foram mães (ou pai) do MEGA; Raul, Augusto, Zé, Bruno, Lúcia, Gisele, Cacai, Ângela, José, Dani, Lorena, Claudia, Sarah, Rodrigo, pela disponibilidade, troca de experiências, dicas, ajudas infinitas nas extrações, PCRs, géis, seqüenciamentos, análises..., e por tornarem meu dia-a-dia durante o mestrado super divertido! Agradeço também aos professores e colegas de outros laboratórios, em especial GENEPOP, LGMM e LDGH, pelo socorro em momentos de problemas técnicos. Agradeço à minha família, aos amigos da Bio e de fora dela e a quem eu porventura deixei de mencionar, por me ajudarem, me apoiarem ou simplesmente por me distraírem de vez em quando. E, finalmente, agradeço ao Programa de Pós-Graduação em ECMVS, à CAPES pela bolsa, à FAPEMIG, à USFish and Wildlife Service, à Fundação O Boticário e ao CNPq, pelo financiamento deste trabalho. 1

4 RESUMO Este trabalho apresenta informações genéticas, demográficas e comportamentais obtidas a partir da região controle do mtdna e de locos microssatélites de algumas populações de quati (Nasua nasua) amostradas no estado de Minas Gerais. Essa espécie de procionídeo, de ampla ocorrência na América do Sul, não se encontra em listas de espécies ameaçadas de extinção, sendo, em muitos locais, a espécie de carnívoro mais conspícua e abundante. Apesar da grande amostragem, a população do Parque das Mangabeiras apresentou baixa diversidade genética intrapopulacional, alto coeficiente de parentesco entre indivíduos, reduzido tamanho populacional efetivo, desvio do equilíbrio de Hardy-Weinberg, evidência de gargalo-degarrafa recente e razoável isolamento em relação às demais populações amostradas. Esses resultados sugerem que essa população pode ter se originado de uma reintrodução recente, seguida de rápido aumento populacional. Mesmo com menor número de indivíduos amostrados, as populações da R.P.P.N. Serra da Piedade, E.E. Rêgo dos Carrapatos e PARNA Caparaó apresentaram alta diversidade genética intrapopulacional, tamanhos populacionais efetivos relativamente grandes e freqüências alélicas em equilíbrio de Hardy Weinberg. O padrão de fluxo gênico encontrado sugere filopatria de fêmeas e dispersão de machos, em geral com extensivo fluxo gênico entre populações. Os resultados das análises sugerem que bandos de quatis são formados por indivíduos aparentados e provenientes da mesma linhagem materna, porém podem conter alguns indivíduos não aparentados. Além disso, os resultados sugerem também que machos adultos podem se associar a bandos diferentes de seu bando natal, formando estruturas sociais semelhantes a haréns, o que não garante a paternidade de todos os filhotes, uma vez que os testes de paternidade revelaram que vários machos diferentes podem se acasalar com as fêmeas de um bando. O comportamento de filopatria das fêmeas parece não aumentar o coeficiente de endogamia das populações amostradas. A análise de maior número de locos microssatélites e uma maior amostragem das populações da E.A. Peti, E.E. Rêgo dos Carrapatos, P.E. da Baleia, Davinópolis/GO, outras populações de Minas Gerais e de mais estados brasileiros são necessárias para resultados mais acurados, para verificar a hipótese de reintrodução da espécie Nasua nasua no Parque das Mangabeiras e descobrir a origem dos indivíduos fundadores dessa população. 2

5 ABSTRACT This work presents the genetic, demographic and behavioral characteristics derived from the control region of mtdna and microsatellite loci in some populations of coatis (Nasua nasua) sampled in Minas Gerais state. That procionid, widely spread in South America, is not in endangered species lists, but can be the most conspicuous and abundant carnivore in many places. Despite the large sample, the population of the Mangabeiras Park had low intrapopulation genetic diversity, high coefficient of relatedness between individuals, reduced effective population size, Hardy-Weinberg departure, evidence of recent bottleneck and moderate isolation from other sampled populations. These results suggest this population may have originated from a recent reintroduction, followed by rapid population growth. Even with a smaller number of individuals sampled, populations of R.P.P.N. Serra da Piedade, E.E. Rêgo dos Carrapatos e PARNA Caparaó showed high intrapopulation genetic diversity, apparently large effective population sizes and allele frequencies in Hardy Weinberg equilibrium. The gene flow pattern among populations suggests female philopatry and male dispersal, with general extensive gene flow between populations. The results suggest that coati s bands consist by related individuals from the same maternal lineage, but may contain some unrelated individuals. Furthermore, the results also suggest that adult males may associate with bands that not your natal band, forming social structures similar to harems. However, it does not guarantee the paternity of all offspring, since paternity tests revealed that several males may mate females of a same band. The philopatry of females seems do not reduce the inbreeding coefficient of sampled populations. The analysis of a greater number of microsatellite loci and larger samples of E.A. Peti, E.E. Rêgo dos Carrapatos, P.E. da Baleia, Davinópolis/GO populations, other populations from Minas Gerais and other Brazilian states, are needed to get more accurated results, to investigate the possibility of reintroduction of Nasua nasua in Mangabeiras Park and to discover the source of founder individuals of this population. 3

6 LISTA DE ABREVIAÇÕES AMOVA Análise de Variância Molecular (Analysis of Molecular Variance) BAL Parque Estadual da Baleia CAP Parque Nacional do Caparaó CETAS Centro de Triagem de Animais Selvagens CSB Seqüência curta conservada CytB Citocromo b DAV Davinópolis/GO DNA Ácido Desoxirribonucleico ddntp Didesoxinucleotídeo dntp - Desoxinucleotídeo IAM Modelo de mutação de alelos infinitos IBAMA Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis LBEM Laboratório de Biodiversidade e Evolução Molecular MAN Parque das Mangabeiras MJ Median Joining mtdna DNA mitocondrial NLI Estação Ecológica Rêgo dos Carrapatos PARNA Parque Nacional pb Pares de bases PCR Polymerase Chain Reaction PET Estação Ambiental de Peti RNA Ácido ribonucléico RPPN Reserva Particular do Patrimônio Natural rrna RNA ribossômico SEP Reserva Particular do Patrimônio Natural da Serra da Piedade SNP Single Nucleotide Polymorphism SSM Modelo de mutação de passo SSR Repetições de seqüências simples STR Repetições curtas em tandem TAS Seqüências associadas à terminação TPM Modelo de mutação de duas fases trna RNA transportador VNTR Número variável de repetições em tandem 4

7 ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Diagrama esquemático da região controle do mtdna, mostrando a região D- loop, os domínios da direita, central e da esquerda e blocos de seqüências conservadas relacionadas à replicação do DNA (Taberlet 1996) Figura 2. Procedimento de coleta de material genético de Nasua nasua: captura em armadilha tipo gaiola com isca, imobilização por meio de anestésico químico e coleta de amostra de sangue Figura 3. Mapas da localização das populações de quatis amostradas no presente estudo. BAL: P.E. Baleia, DAV: Davinópolis/GO, CAP: PARNA Caparaó, MAN: Parque das Mangabeiras, NLI: E.E. Rêgo dos Carrapatos, PET: E.A. Peti, SEP: R.P.P.N. Serra da Piedade Figura 4. Representação da região do mtdna amplificada e seqüenciada e dos iniciadores utilizados no presente estudo Figura 5. Redes de haplótipos MJ geradas pelo programa Network. A: haplótipos da região controle do mtdna sem os sítios de inserção/deleção; B: haplótipos com os sítios de inserção/deleção Figura 6. Gráfico obtido pelo programa Distruct para K=2, a partir dos coeficientes de associação de cada indivíduo em relação a cada cluster calculados pelo programa Structure 38 ÍNDICE DE TABELAS Tabela 1. Período de amostragem e número de indivíduos amostrados, de acordo com a localidade, sexo e classe etária Tabela 2. Lista de iniciadores utilizados no presente estudo para amplificação e seqüenciamento de parte da região controle e parte do gene cyt-b Tabela 3. Lista de locos microssatélites e seus respectivos iniciadores utilizados no presente estudo Tabela 4. Número de indivíduos genotipados (N), número de alelos encontrados (n), heterozigosidade observada (H o ) e heterozigosidade esperada (H e ) para cada um dos sete locos microssatélites utilizados no presente estudo Tabela 5. Índices de diversidade genética intrapopulacional e testes de neutralidade calculados para a região controle do mtdna: tamanho da amostra (N), número de haplótipos (h), diversidade haplotípica (Hd) (Nei 1987), diversidade nucleotídica (π) (Tajima 1983; Nei 1987), 5

8 número médio de diferenças nucleotídicas (k) (Tajima 1983, 1993), heterozigosidade média esperada (H e ) (Nei 1987), D de Tajima (Tajima 1989) e Fs de Fu (Fu 1997) Tabela 6. Índices de diversidade genética intrapopulacional para cinco locos microssatélites (média entre locos) e testes de neutralidade: tamanho da amostra (N), número de alelos (n), número esperado de alelos (ne) calculado pelos modelos de mutação simples de passo (SSM) e de alelos infinitos (IAM), riqueza alélica (R) para tamanhos amostrais padronizados em 2, 5 e 7 indivíduos, heterozigosidade média observada (H o ) e heterozigosidade média esperada (H e ), testes de equilíbrio de Hardy-Weinberg para déficit de heterozigotos (HWD) e excesso de heterozigotos (HWE) Tabela 7. Valores P dos testes de diferenciação genética gerais e entre pares de populações, baseados na distribuição de haplótipos da região controle do mtdna (considerando e não considerando sítios de inserção/deleção) e de alelos e genótipos dos locos microssatélites37 Tabela 8. Estimativas da estruturação populacional inferidas por análise de variância molecular (AMOVA), baseadas em freqüências alélicas (F ST ) e baseadas tanto em freqüências quanto em diferenças entre haplótipos (φ ST ). Os haplótipos da região controle do mtdna considerando e não considerando sítios de inserção/deleção foram utilizados separadamente nos cálculos. Va: componente interpopulacional da diversidade genética, Vb: componente intrapopulacional da diversidade genética e Vtotal: diversidade genética total Tabela 9. Distâncias genéticas entre pares de populações: φ ST (mtdna) e F ST (microssatélites) Tabela 10. Fluxo gênico (Nm) entre pares de populações: inferido a partir das freqüências gênicas e a partir da freqüência de alelos exclusivos de cada população. 1: cálculos a partir das seqüências de mtdna não considerando os sítios de inserção/deleção, 2: cálculos a partir do mtdna com os sítios de inserção/deleção, 3: cálculos a partir de 5 locos microssatélites 40 Tabela 11. Fluxo gênico entre populações, inferido a partir das freqüências alélicas e dos alelos exclusivos, pelo método de máxima verossimilhança, a partir da região controle do mtdna sem (A) e com (B) sítios de inserção/deleção e a partir de 5 locos microssatélites (C) Tabela 12. Probabilidades médias de atribuição dos indivíduos às populações, calculadas pela técnica de máxima verossimilhança a partir de cinco locos microssatélites Tabela 13. Imigrantes de primeira geração identificados pela técnica de máxima verossimilhança a partir de cinco locos microssatélites: sexo, respectivas populações de origem e de destino e valor P

9 Tabela 14. Tamanhos amostrais (N), tamanhos populacionais efetivos (N e ) e respectivos intervalos de confiança (95%), calculados a partir do método de desequilíbrio de ligação (1) e do método Bayesiano (2) Tabela 15. Valores p dos testes de Wilcoxon e indicador mode-shift para detecção de gargalos-de-garrafa populacionais, realizados com base em 5 locos microssatélites Tabela 16. Coeficientes de endogamia calculados para cada população e respectivos valores p Tabela 17. Coeficientes médios de parentesco (r) de grupos de indivíduos, calculados por máxima verossimilhança a partir de cinco locos microssatélites Tabela 18. Parentesco entre indivíduos do mesmo bando: proporção de pares de indivíduos classificados como não relacionados (r=0), levemente relacionados (0<r<0.25) ou altamente relacionados (r>0.25) Tabela 19. Parentesco entre machos e bandos: coeficiente de parentesco (r), compartilhamento de haplótipo (HC) e ocorrência de atribuição de paternidade (Pai?) de machos solitários (1) ou associados (2) Tabela 20. Número de filhotes e candidatos a mãe e a pai com no mínimo cinco locos microssatélites genotipados e número de atribuições mãe-filhote e pai-filhote encontradas através de testes de maternidade e paternidade realizados através do programa Cervus. Os dados estão divididos por população e por ano de amostragem Tabela 21. Identificação dos indivíduos com respectiva classe etária no momento de captura e valores de parentesco (r) e classes de parentesco (R) mais prováveis entre indivíduos da população MAN capturados na armadilha ao mesmo tempo. U: não relacionados, PO: mãe-filhote, S: irmãos, C: primos

10 SUMÁRIO 1. Introdução Sobre os quatis Tamanho populacional Dispersão/migração, filopatria, grupos sociais e sistemas de acasalamento Ferramentas genéticas em estudos demográficos Marcadores moleculares Região controle do mtdna Microssatélites Descrição e quantificação da diversidade genética Estimativa de endogamia e migração atual e histórica Estimativa de Tamanho Populacional Efetivo Detecção de eventos passados de translocação e avaliação do efeito fundador Avaliação de sistemas sociais e de acasalamento Objetivos Métodos Amostragem Técnicas de laboratório Extração de DNA Seqüenciamento da região controle do mtdna Genotipagem de microssatélites Análises dos dados Resultados Discussão Conclusão Referências Bibliográficas Anexo I Indivíduos utilizados nas análises do presente estudo, com respectivos sexos, classes etárias, ano de captura e bandos, divididos por população e identificados pelo número do banco de DNA do ICB/UFMG Anexo II Resultados dos testes de maternidade e paternidade realizados através do programa Cervus, por população 8

11 1. INTRODUÇÃO 1.1. SOBRE OS QUATIS Procyonidae é uma das 11 famílias de mamíferos da ordem Carnivora. Consiste de 14 espécies e seis gêneros (Wozencraft 2005), geograficamente distribuídos nas Américas. Inclui frugívoros tropicais altamente arbóreos (Bassaricyon e Potos) e onívoros, de terrestres a arbóreos, encontrados em uma grande diversidade de habitats (Bassariscus, Nasua, Nasuela e Procyon) (Zeveloff 2002). Como resultado de suas dietas e em contraste com a maior parte das espécies de Carnivora, a maioria dos procionídeos é caracterizada pela dentição hipocarnívora (Koepfli et al. 2007). O quati é um procionídeo de pequeno a médio porte, de 3 a 7 kg e comprimento total de aproximadamente 1 metro, sendo que os machos são maiores que as fêmeas. A pelagem apresenta grande variação de coloração, do alaranjado e avermelhado ao marrom escuro e cinza, sobrepostos com amarelo. A cauda é longa e delgada, de comprimento igual ao restante do corpo e cabeça, e é mantida ereta durante o forrageamento. A cabeça é alargada e termina em estreito e prolongado focinho, muito saliente, pontiagudo e de grande mobilidade (Gompper & Decker 1998). Existem três espécies de quati, todas restritas às Américas: Nasua narica (Linnaeus, 1766), encontrada do norte da Colômbia ao sul do Arizona, Novo México e Texas; Nasua (ou Nasuella) olivacea (Gray, 1865), que ocorre na Cordilheira dos Andes da Venezuela, Colômbia e Equador; e Nasua nasua (Linnaeus, 1766), de ampla distribuição na América do Sul, ocorrendo na Colômbia, Venezuela, Guianas, Suriname, Peru, Bolívia, Argentina, Uruguai, Paraguai e Brasil (Decker & Wozencraft 1991; Beisiegel 2001). As informações sobre os quatis foram obtidas a partir de estudos realizados com as espécies N. nasua e, principalmente, N. narica. Os quatis são diurnos, escansoriais e onívoros, e podem ser considerados dispersores de sementes. Sua dieta inclui principalmente artrópodes, grande variedade de frutos, bromélias e eventualmente pequenos vertebrados. Já foi constatado também o consumo de outros mamíferos, necrofagia e, em áreas de utilização antrópica, lixo (Emmons 1990; Redford & Stearman 1993; Gompper 1995; Gompper & Decker 1998; Beisiegel 2001; Alves-Costa et al. 2004). Os quatis são os únicos procionídeos sociais verdadeiros, apresentando uma variedade de comportamentos cooperativos não encontrados nas demais espécies da família. A estrutura social consiste de fêmeas e filhotes formando grupos, cada grupo com mais de 30 indivíduos, e machos adultos solitários. Os machos acima de dois anos geralmente só se associam a bandos durante a estação reprodutiva, embora já tenham sido encontrados associados a bandos fora deste período (Kaufman 1962; Russell 1981; Gompper & Krinsley 1992; Gompper 1995, 1997). Essa estrutura 9

12 social dicotômica (fêmeas em grupo e machos solitários) tem sido explicada como uma forma de evitar competição intra-específica por recursos alimentares (Russel 1982, 1983; Gompper 1996; Gompper et al. 1997). Já a associação de machos aos bandos pode ser explicada como monopolização do acesso a fêmeas para acasalamento, porém benefícios como redução da carga de ectoparasitas, proteção contra predadores e contra outros machos adultos também são plausíveis (Gompper & Krinsley 1992; Gompper 1995; Costa et al. 2009). Os bandos de quatis são considerados altamente filopátricos e geneticamente próximos, embora indivíduos não aparentados possam ocasionalmente se juntar ao grupo (Gompper 1997; Gompper & Decker 1998). Já os machos adultos apresentam comportamento de dispersão, mas a distância percorrida por eles da área de nascimento até o local onde estabelecem seu território é geralmente pequena (Gompper 1997; Alves-Costa et al. 2004). A espécie alvo deste estudo, N. nasua, se diferencia morfologicamente das demais espécies de quati basicamente por apresentar focinho de coloração marrom ou cinza e cauda de cor semelhante ao dorso com anéis amarelos ou marrom claro (Gompper & Decker 1998), sendo por isso também chamada quati-de-focinho-marrom (brown-nosed-coati) ou quati-de-cauda-em-anéis (ring-tailed-coati). No Brasil, a espécie pode ocorrer nos biomas da Amazônia, Caatinga, Cerrado, Pantanal, Mata Atlântica e Campos Sulinos (Silva et al. ; Emmons & Feer 1997; Câmara & Murta 2003). N. nasua não consta na lista brasileira de espécies ameaçadas de extinção, sendo classificada como vulnerável apenas no estado do Rio Grande do Sul (Beisiegel 2001; Indruziak & Eizirik 2003). Em muitos locais, é a espécie de carnívoro mais abundante, em vários casos correspondendo ao mamífero mais observado em levantamentos diurnos (Schaller 1983; Gompper & Decker 1998). Em locais como Parque das Mangabeiras (Belo Horizonte, MG), PARNA Caparaó (Alto Caparaó, MG), PARNA do Iguaçu (Foz do Iguaçu, PR) e RPPN Santuário da Serra da Piedade (Caeté, MG), é possível verificar grande número de quatis em bandos conspícuos (obs.pess.). Essas observações podem refletir aumento populacional da espécie nestes locais ou simplesmente facilidade de visualização, devido à tolerância do quati à presença do homem em áreas preservadas com histórico de visitação. A densidade de quatis no Parque das Mangabeiras (Belo Horizonte, Minas Gerais), foi recentemente estimada em 52,81 indivíduos/km 2, valor bastante elevado se comparado a outras áreas (Schaller 1983; Bovendorp & Galetti 2007; Hemetrio 2007). Estudos mostram que a densidade de quatis está relacionada à disponibilidade de recursos, sendo que grandes populações ocorrem em locais com maior disponibilidade de alimentos ou água (Russel 1982, 1983; Gompper 1997; Valenzuela & Macdonald 2002). No Parque das Mangabeiras, vários fatores podem estar 10

13 contribuindo para a alta densidade de quatis: grande oferta de alimento (lixeiras, visitantes e casas no entorno do parque), ausência de predadores naturais (grandes felinos) e ausência de conectividade com outros fragmentos de floresta, o que pode impedir a dispersão dos quatis para outros locais. Sabe-se que o aumento da densidade de espécies de médio porte com hábitos generalistas, como os quatis, pode causar alterações drásticas nas comunidades de pequenos vertebrados e ainda reduzir o sucesso reprodutivo de espécies vegetais cujas sementes são predadas por eles (Desteven & Putz 1984; Fonseca & Robinson 1990; Wilson 1992; Palomares et al. 1995; Rogers & Caro 1998; Crooks & Soule 1999). Por outro lado, já foi comprovada a importância dos quatis no processo de dispersão de sementes, uma vez que são capazes de se mover diariamente por grandes distâncias e ingerir e dispersar sementes intactas, de grande variedade de plantas, de todos os estratos da vegetação (Alves-Costa et al. 2004) TAMANHO POPULACIONAL O conhecimento do tamanho, densidade e taxa de crescimento de uma população é um prérequisito para manejá-la de forma efetiva. A taxa de crescimento populacional em vertebrados λ= N geralmente flutua por volta de uma média de um e é determinada por dois fatores: quantidade de alimento disponível e habilidade intrínseca da espécie de converter a energia extra em aumento de fecundidade e redução da mortalidade (Sinclair et al. 2006). Na condição de disponibilidade ilimitada de recursos as populações possuem tendência ao crescimento geométrico ou exponencial. Já o declínio populacional pode vir de uma variedade de causas, incluindo esgotamento de recursos, interferência direta entre indivíduos, transmissão de doenças ou aumento do risco de predação (Sinclair et al. 2006). Problemas genéticos geralmente surgem como conseqüência do pequeno tamanho populacional (Sinclair et al. 2006). A endogamia, que ocorre quando indivíduos que compartilham um ou mais ancestrais comuns (ou seja, são aparentados) se acasalam, pode ocorrer tanto em populações grandes quanto pequenas, mas em populações pequenas ela é inevitável mesmo sob acasalamentos aleatórios, uma vez que com o tempo todos os indivíduos eventualmente se tornam parentes (Frankham et al. 2005; Allendorf 2007). A maioria das populações possui, em seu pool gênico, muitos alelos recessivos subletais, ou seja, que quando expressos, trazem efeitos prejudiciais na fecundidade ou na sobrevivência dos indivíduos (Sinclair et al. 2006). Em populações grandes, esses alelos permanecem em baixa 11

14 freqüência, mascarados sob os alelos dominantes. Com o aumento da endogamia, entretanto, a freqüência de homozigotos na população sobe e, conseqüentemente, aumenta a chance de exposição dos alelos recessivos subletais. A esta conseqüência deletéria da endogamia dá-se o nome de depressão endogâmica, que é a redução do valor adaptativo médio de populações pequenas devido ao aumento da taxa de endogamia (Frankham et al. 2005; Allendorf 2007). A depressão endogâmica afeta negativamente todos os aspectos do valor adaptativo, como número de filhotes, sobrevivência de jovens, longevidade, habilidade de acasalar, quantidade e qualidade dos espermatozóides, habilidade competitiva etc. (Frankham et al. 2005; Allendorf 2007). Em mamíferos, por exemplo, a mortalidade é 33% maior para a prole do acasalamento entre pais e filhotes ou entre irmãos completos do que para a prole de pais não aparentados (Ralls et al. 1988). A depressão endogâmica pode contribuir para a extinção de populações naturais (Keller & Waller 2002), porém, elas podem se adaptar se os alelos recessivos deletérios forem removidos por expurgo, pela seleção natural (Allendorf 2007). Assim, muitas espécies são naturalmente endogâmicas e não sofrem os efeitos da depressão endogâmica, por exemplo, várias espécies de plantas e moluscos que possuem um sistema reprodutivo envolvendo autofecundação (Frankham et al. 2005). Espécies de tamanho populacional pequeno possivelmente passaram por evento recente de gargalo-de-garrafa, que é a redução repentina do tamanho populacional levando ao aumento da deriva genética e da freqüência de acasalamentos endogâmicos, redução da freqüência de heterozigotos e aumento de homozigotos, exposição de alelos recessivos subletais, redução da fecundidade e aumento da mortalidade. A conseqüência final desta série de eventos pode ser a extinção local da população, mas esses efeitos serão intensos apenas se o tamanho populacional permanecer pequeno por várias gerações. Um gargalo-de-garrafa de curta duração tem relativamente pouco efeito sobre a perda de diversidade genética (Sinclair et al. 2006). O repovoamento, ou a reintrodução de indivíduos, procedimentos comuns para aumentar ou restabelecer artificialmente uma população em determinada área, geralmente são utilizados como ferramenta para restauração do ecossistema e recuperação de espécies ou populações ameaçadas (Griffith et al. 1989; Frankham et al. 2005). Em ambos os casos, é recomendado o cuidado de preservar a estrutura populacional original e evitar interferências nos processos evolutivos naturais, escolhendo com cuidado a população fonte dos indivíduos a serem translocados. Entretanto, há muitos casos de translocação que não levam em conta as potenciais conseqüências genéticas deletérias ou mesmo não são documentadas (Bertorelle et al. 2009). A fundação de uma nova população por indivíduos reintroduzidos causa abruptas mudanças nas freqüências alélicas e perdas de diversidade genética, como um severo gargalo-de- 12

15 garrafa populacional, uma vez que o número inicial de indivíduos fundadores é pequeno. Assim, uma população recentemente estabelecida será geneticamente bem menos diversa do que a população da qual ela derivou (Barrett & Kohn 1991). A essa situação dá-se o nome de efeito do fundador (Allendorf 2007; Hedrick 2009). Além da deriva genética e da depressão endogâmica, a baixa diversidade genética decorrente do efeito do fundador pode limitar a habilidade das populações introduzidas de adaptar-se ao novo ambiente (Allendorf 2007). Apesar dos problemas genéticos potenciais, uma população recentemente reintroduzida pode encontrar situações favoráveis, como abundância de recursos e ausência de predadores naturais, que a permitem crescer de forma geométrica ou exponencial (Sinclair et al. 2006). Por exemplo, a ausência de grandes predadores como onças, pumas e jaguatiricas está correlacionada à redução da mortalidade de filhotes e, conseqüentemente, ao aumento das populações de algumas espécies de mamíferos de médio porte (Glanz 1990; Janson & Emmons 1990; Redford 1992; Sinclair et al. 2006). Em algumas situações, o crescimento populacional pode fugir ao controle a ponto de se constatar superabundância de indivíduos (ou superpopulação) (Cote et al. 2004). A população é muito pequena? Muito grande? O tamanho tem mudado e em qual direção? Para responder a essas questões, é necessário contar os animais ou obter indicações indiretas de abundância. O censo ou a estimativa do tamanho (ou densidade) populacional podem ser obtidos a partir da contagem total de indivíduos da população, da contagem de uma amostra, da formulação de um índice proporcional ao tamanho da população ou da utilização de um método indireto, tal como o de marcação-e-recaptura (Sinclair et al. 2006), no qual os indivíduos são marcados e monitorados. O tamanho populacional relevante para questões ecológicas e evolutivas, entretanto, corresponde ao número de indivíduos reprodutores, pois são eles que contribuem para a próxima geração. Seguindo essa linha, a variação da razão sexual da população, o sistema de acasalamento, a variação no tamanho populacional com o tempo e o número de filhotes por indivíduo também devem ser levados em conta (Caballero 1994; Frankham et al. 2005; Hedrick 2009). Para incorporar esses fatores foi criado o conceito teórico de tamanho populacional efetivo (N e ), definido como o tamanho da população ideal que perde variação genética à mesma taxa que a população real. A população ideal, definida por Sewall Wright e Ronald Fisher, pressupõe que todos os indivíduos são hermafroditas e possuem igual probabilidade de contribuir para a próxima geração, o tamanho populacional é constante e as gerações são discretas (Frankham et al. 2005; Sinclair et al. 2006; Allendorf 2007; Hedrick 2009). O tamanho populacional efetivo (N e ) geralmente é menor do que o tamanho de censo (N) (Caballero 1994; Sinclair et al. 2006) e a razão entre eles (N e /N) indica o 13

16 impacto de vários fatores (deriva genética, seleção natural, estratégias de acasalamento, estocasticidades etc.) sobre o tamanho populacional efetivo (Hedrick 2009). A despeito das inúmeras técnicas de campo utilizadas para acessar informações demográficas, vários aspectos são difíceis de acessar diretamente (Frankham et al. 2005), principalmente em populações grandes, pequeno número de migrantes ou espécies difíceis de visualizar. Nos últimos anos, a biologia molecular tem revolucionado a pesquisa em Ecologia. A cada ano tem se tornado mais fácil e barato obter dados de genética molecular e, como resultado, métodos para caracterizar geneticamente indivíduos, populações e espécies têm se tornado rotina, fornecendo uma riqueza de dados e conhecimento em ecologia e evolução (Freeland 2005). As técnicas moleculares utilizadas para acessar informações demográficas se baseiam nos modelos simples de população de Wright e Fisher. Apesar de parecer irreal, esse modelo é bastante estável e já forneceu conhecimentos consideráveis sobre várias espécies no mundo todo (Frankham et al. 2005) DISPERSÃO/MIGRAÇÃO, FILOPATRIA, GRUPOS SOCIAIS E SISTEMAS DE ACASALAMENTO O uso dos termos migração e dispersão é um pouco confuso. A definição pode variar conforme a literatura utilizada ecológica ou genética. Para efeitos práticos, aqui será empregado o sentido genético de migração, que se refere ao movimento de indivíduos de uma população para outra, pressupondo trocas genéticas (fluxo gênico) entre grupos reprodutivos. A principal característica que identifica indivíduos migrantes é que eles não se reproduzem no mesmo local em que nasceram, o que coloca a migração (ou dispersão) como oposto de filopatria. Assim, a migração é considerada efetiva quando os imigrantes em uma população contribuem para a reprodução local e a taxa de migração é traduzida como fluxo gênico entre populações (Perrin 2009). Existem vários custos advindos da migração, como gasto de energia, risco de mortalidade durante a travessia por habitats inóspitos e desvantagem competitiva dos imigrantes em relação aos residentes. Entretanto, há fatores que contrabalanceiam os custos e tornam a migração benéfica para as populações e a espécie como um todo, dentre eles a capacidade de usufruir de recursos espacial e temporalmente variáveis, a sobrevivência a longo-prazo de uma linhagem diante de estocasticidades ambientais e a prevenção de problemas decorrentes de acasalamento e competição entre parentes (Perrin 2009). Modelos teóricos mostram que a migração de apenas um sexo, seja o macho ou a fêmea, é capaz de evitar a endogamia, além de poupar o outro sexo dos custos da migração. Em quase todos os vertebrados, um sexo tem maior tendência à migração do que o outro e geralmente os migrantes 14

17 entre mamíferos são os machos (Sinclair et al. 2006; Perrin 2009). Ao deixarem a população natal, os indivíduos migrantes também evitam a competição com parentes por fatores limitantes, o que pode ser uma forma de aumentar o valor adaptativo de todo o grupo. Entretanto, interações com parentes, que podem gerar estruturas sociais, também trazem benefícios (Perrin 2009). Animais que vivem em grupo possuem maior sucesso para buscar alimentos, superar as defesas da presa ou escapar do predador, reduzir o parasitismo, competir com outros grupos de indivíduos, alem de construir ninhos e dividir o cuidado parental (Adams 2009). Em muitos mamíferos sociais, cooperação entre fêmeas da mesma família aumenta o sucesso reprodutivo geral, o que promove uma forte filopatria entre elas (Perrin 2009). Padrões de migração geralmente estão relacionados ao tipo de sistema de acasalamento da espécie (Greenwood 1980; Dobson 1982; Greenwood & Harvey 1982; Greenwood 1983). Em espécies poligínicas (sistema de acasalamento no qual um ou poucos machos monopolizam várias fêmeas) (Perrin 2009), fêmeas investem mais nos filhotes do que machos, e por isso seu sucesso reprodutivo é determinado pela competição por recursos. Já o sucesso reprodutivo dos machos é limitado pelo número de acasalamentos, o que torna a competição por acasalamentos mais importante para eles (Sinclair et al. 2006). A combinação entre poliginia (um macho para várias fêmeas) e filopatria (fêmeas mais aparentadas na mesma localidade) eleva o nível geral de parentesco e, conseqüentemente, aumenta o risco de depressão endogâmica e competição local por acasalamentos, problemas parcialmente solucionados pela tendência dos machos à dispersão. Isso permite o surgimento de estruturas familiares e sistemas sociais sem incorrer em custos elevados de endogamia (Perrin 2009). Como conseqüência genética, o principal efeito direto da migração é a homogeneização de pools gênicos entre populações. Essa conseqüência pode ser positiva, na medida em que resgata a diversidade de populações isoladas que poderiam estar sofrendo depressão endogâmica. Por outro lado, a homogeneização de pools gênicos pode também ser negativa, quando o acasalamento entre imigrantes e residentes resultam na ruptura das adaptações locais ou de complexos gênicos coadaptados na prole (depressão exogâmica), devido a uma grande divergência genética entre populações anteriormente isoladas (Perrin 2009). A capacidade de medir a migração depende da escolha dos métodos adequados. Idealmente, a combinação de observações de campo e métodos genéticos é necessária para obter uma visão abrangente dos padrões de migração. Os dados de campo fornecem informações valiosas sobre o comportamento social e reprodutivo da espécie, mas geralmente não permitem quantificar quanto da migração é traduzida em fluxo gênico. Métodos de genética podem ser utilizados para complementar estudos de marcação-e-recaptura, por exemplo (Perrin 2009). 15

18 1.4. FERRAMENTAS GENÉTICAS EM ESTUDOS DEMOGRÁFICOS MARCADORES MOLECULARES Marcadores moleculares permitem, entre outras coisas (Freeland 2005): Quantificar a diversidade genética, Rastrear o movimento de indivíduos, Rever padrões históricos de dispersão, Estimar a endogamia. Região controle do mtdna Mitocôndrias são organelas de células eucarióticas que possuem o próprio DNA e cuja função é converter energia. Cada uma tem entre duas e dez cópias de uma molécula de DNA duplafita circular, muito menor que o genoma nuclear da célula (Van Dyke 2008). O genoma mitocondrial de vertebrados consiste de 15 a 20 mil pares de bases (pb) de comprimento, contendo 13 genes codificadores de proteínas, 22 genes de trna, 2 genes de rrna e um segmento não codificante de 1000 pb de comprimento chamado região controle, que inicia a replicação e a transcrição. A região controle é também chamada D-loop ou HVS (I, II e III) nos vertebrados (Taberlet 1996). A região controle do DNA mitocondrial (mtdna) de vertebrados pode ser dividida em três domínios (figura 1) (Taberlet 1996): Domínio da esquerda (ou extremidade 5 ): contém uma ou mais seqüências associadas à terminação (TAS), onde a síntese da cadeia pesada é pausada; Região central: conservada, rica em C-G, tem sido associada à regulação da replicação da cadeia pesada; Domínio da direita (ou extremidade 3 ): consiste no sítio de iniciação da replicação da cadeia pesada (O H ), com dois ou três blocos de sequências curtas conservadas (CSBs) (Walberg & Clayton, 1981; Brown et al., 1986; Southern et al., 1988; Saccone et al., 1991). 16

19 Figura 1. Diagrama esquemático da região controle do mtdna, mostrando a região D-loop, os domínios da direita, central e da esquerda e blocos de seqüências conservadas relacionadas à replicação do DNA (Taberlet 1996). A despeito de sua importância funcional, os domínios da direita e da esquerda acumulam variação rapidamente, tanto por mutações de comprimento quanto por substituições de bases (Saccone et al. 1991; Taberlet 1996). O mtdna é maternalmente passado à progênie através do citoplasma da célula-ovo (Cronin et al. 1993; Sudbery 1998), sem recombinação entre genomas maternos e paternos. Este modo de herança permite a construção de árvores filogenéticas simples, uma vez que o registro histórico genealógico não é embaralhado pela recombinação entre diferentes linhagens de mtdna (Sudbery 1998). Assim, uma molécula de mtdna pode ser considerada uma única unidade genealógica não-recombinante com múltiplos alelos ou haplótipos (Avise 2004). Filogenias derivadas do mtdna não são afetadas por mudanças históricas no tamanho populacional efetivo, razões sexuais desiguais ou tamanhos de família desiguais (Allendorf 2007; Van Dyke 2008). A alta taxa de evolução do mtdna (de 5 a 10 vezes maior que genes nucleares) e, mais especificamente, da região controle (de 4 a 5 vezes maior que o restante da molécula de mtdna) justifica o seu uso em estudos populacionais ou de espécies próximas (Brown et al. 1979; Greenberg et al. 1983; Horai & Hayasaka 1990; Brown et al. 1993; Taberlet 1996). Como o mtdna representa apenas a linhagem materna, estudos sobre migração podem apresentar informações distorcidas. Se, por exemplo, os machos dispersam mais do que as fêmeas, a estrutura genética inferida a partir do mtdna será mais correlacionada com a distribuição geográfica do que a inferida a partir de locos nucleares transmitidos por ambos os sexos. Além disso, podem ocorrer introgressões de mtdna entre populações coespecíficas ou entre espécies próximas (Ferris et al. 1983; Carr et al. 1986; Tegelstrom 1987; Lehman et al. 1991), escondendo 17

20 reais relações filogenéticas. Por essas duas razões, é desejável o estudo em paralelo do mtdna e de locos nucleares (Taberlet 1996). O estudo do mtdna é feito a partir do seqüenciamento e análise de polimorfismos de base simples (SNPs), que são substituições de bases de dois tipos (Allendorf 2007): Transição: substituições de purina por outra purina (G A) ou de pirimidina por outra pirimidina (C T); Transversões: substituições de purina por pirimidina ou vice versa (A ou G C ou T). As transições são mais comuns, provavelmente porque as transversões tendem a causar mais substituições de aminoácido e conseqüentemente mudanças na estrutura de proteínas (Allendorf 2007). Microssatélites Microssatélites têm se tornado os marcadores de DNA mais amplamente utilizados em genética de populações para mapeamento genômico, ecologia molecular e estudos de conservação. Também chamados de VNTRs (número variável de repetições em tandem), STRs (repetições curtas em tandem) ou SSRs (repetições de seqüências simples), consistem de repetições em tandem de uma seqüência motivo curta de um a seis nucleotídeos (p.ex., cgtcgtcgtcgtcgt, que pode ser representado por (cgt) n, na qual n=5) e já foram encontrados em todos os genomas procarióticos e eucarióticos examinados até hoje (Queller et al. 1993; Zane et al. 2002; Allendorf 2007). Microssatélites encontram-se amplamente dispersos por todo o genoma nuclear, tanto em regiões codificadoras quanto não codificadoras, e possuem alto grau de polimorfismo de comprimento devido a variações no número de repetições, que vão de cinco a 100 (BRUFORD et al. 1996; Zane et al. 2002; Allendorf 2007). O alto polimorfismo resulta de alta taxa de mutação, que varia de uma a cada 1000 ou meioses (10-3 ou 10-4 por geração) (Allendorf 2007). A origem de tais polimorfismos ainda é motivo de debate, embora pareça ser devido a eventos de deslizamento da DNA polimerase durante a replicação do DNA, aumentando ou diminuindo uma ou mais unidades de repetição (Schlotterer & Tautz 1992). O grande número de locos microssatélites e sua alta variabilidade os fazem ferramentas potencialmente importantes para qualquer questão que necessite marcadores genéticos, como estimativa de tamanho populacional efetivo, endogamia, fluxo gênico e testes de paternidade, maternidade e parentesco (Queller et al. 1993). Iniciadores de PCR são desenhados para hibridizarem nas seqüências de DNA conservadas que flanqueiam as unidades de repetição e os produtos de PCR de microssatélites são analisados por diferenças de comprimento (Allendorf 18

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