LETÍCIA DEL-PENHO SINEDINO

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1 UNIVERSIDADE FEDERAL FLUMINENSE PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM MEDICINA VETERINÁRIA - CLÍNICA E REPRODUÇÃO ANIMAL LETÍCIA DEL-PENHO SINEDINO ESTRATÉGIAS DE SINCRONIZAÇÃO DE ONDA FOLICULAR COM O BENZOATO DE ESTRADIOL EM FÊMEAS DA RAÇA GIR (BOS TAURUS INDICUS) NITERÓI 2012

2 LETÍCIA DEL-PENHO SINEDINO ESTRATÉGIAS DE SINCRONIZAÇÃO DE ONDA FOLICULAR COM O BENZOATO DE ESTRADIOL EM FÊMEAS DA RAÇA GIR (BOS TAURUS INDICUS) Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Medicina Veterinária - Clínica e Reprodução Animal da Universidade Federal Fluminense, como requisito parcial para a obtenção do grau de Mestre. Área de Concentração: Clínica e Reprodução Animal Orientador: Prof. Dr. Luiz Altamiro Garcia Nogueira Coorientador: Dr. João Henrique Moreira Viana Niterói 2012

3 LETÍCIA DEL-PENHO SINEDINO ESTRATÉGIAS DE SINCRONIZAÇÃO DE ONDA FOLICULAR COM O BENZOATO DE ESTRADIOL EM FÊMEAS DA RAÇA GIR (BOS TAURUS INDICUS) Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Medicina Veterinária - Clínica e Reprodução Animal da Universidade Federal Fluminense, como requisito parcial para a obtenção do grau de Mestre. Área de Concentração: Clínica e Reprodução Animal Aprovada em: 11/05/2012. BANCA EXAMINADORA Prof. Dr. Luiz Altamiro Garcia Nogueira - Orientador Universidade Federal Fluminense Dr. João Henrique Moreira Viana - Coorientador Embrapa Gado de Leite Prof. Dr. André Luís Rios Rodrigues Universidade Federal Fluminense Prof.ª Dr.ª Maria Clara Caldas Bussiere Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro Niterói 2012

4 AGRADECIMENTOS Aos meus pais, Sílvio e Ana, pela educação, dedicação, liberdade, pelo apoio incondicional, incentivo aos estudos e, acima de tudo, por todo amor e carinho. Aos meus irmãos, Raul e Bárbara, pela amizade, cumplicidade e fraternidade. Ao orientador, professor e grande amigo Dr. Luiz Altamiro Garcia Nogueira, por ter aberto as portas da reprodução de bovinos para mim, por ter acreditado e investido no meu potencial, pelos ensinamentos, pela paciência e por todas as conquistas desde o quinto período da graduação (2005) como meu orientador. Ao pesquisador Dr. João Henrique Moreira Viana, pela coorientação, por toda sua ajuda no delineamento experimental, durante a execução do experimento (com os seus conselhos e ensinamentos) e nas análises de resultados e estatísticas deste estudo. Ao professor Dr. André Luís Rios Rodrigues, que apesar de estar há pouco tempo no setor da reprodução animal da UFF, já tornou-se um grande amigo, sempre disposto a ajudar a todos. Agradeço a boa vontade e profunda colaboração na estruturação e discussão desta dissertação. Ao professor e amigo Dr. Felipe Zandonadi Brandão, que sempre me ajudou na graduação e também nesta etapa acadêmica. Ao professor e amigo Dr. Marco Roberto Bourg de Mello, da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, pela oportunidade de podermos trabalhar juntos em alguns projetos, por todos os ensinamentos, pela confiança e incentivo à minha carreira acadêmica.

5 Ao grande amigo, colega veterinário e colaborador neste projeto, Júlio de Albuquerque Moura Neto, por sua amizade e todos ensinamentos ao longo de sete anos, e por sua cooperação na execução do meu experimento de mestrado. À grande amiga e parceira de grupo de estudos, MSc. Bruna Teixeira Gerhardt, pela amizade, por todas as publicações juntas, viagens a congressos e intensa colaboração para com a minha dissertação. Ao grande amigo e parceiro de grupo de estudos, MSc. Antônio Prieto Dourado, pela amizade desde quando fui sua aluna na graduação (2005) e pela parceria e colaboração em todas nossas as publicações. Ao grande amigo da família, professor PhD Jairo Panetta, pelo apoio aos estudos, pelos conselhos, e principalmente, por ter sido um grande incentivador da minha participação em congressos, por muitas vezes, inclusive, custeando as minhas viagens aos eventos. Ao pesquisador e amigo MSc. Pedro Afonso Moreira Alves, pelo intenso apoio e incentivo à pesquisa. À professora Dra. Eunice Oba pela disponibilização do laboratório para a realização das análises hormonais. À colega veterinária Caroline Emídio pela imensa ajuda na execução deste experimento. À amiga Andressa Ferreira Marques, pela colaboração e parceria em resumos submetidos a congressos nacionais e internacionais. Ao colega veterinário MSc. Eduardo Arashiro, por todos os ensinamentos sobre ultrassonografia durante um pré-experimento que realizamos juntos e pela colaboração na análise dos resultados deste estudo. Aos professores Sérgio Borges Mano e Rodolpho Torres Filho pela ajuda com as análises estatísticas do presente estudo. À amiga Natacha Barreto, pela ajuda na formatação desta dissertação. Ao criador de bovinos Felipe Picciani, que abriu as portas de sua fazenda, Monte Verde, para que pudéssemos realizar este estudo. Aos funcionários da Fazenda Monte Verde: Carlinhos, Sandrinho, Fernando ( Gordinho ), Chico, Bill, Clebinho e Brunight por toda a ajuda com o manejo dos animais na execução deste estudo, e por tornarem os dias experimentais mais agradáveis e engraçados.

6 Às professoras, coordenadora e subcoordenadora do curso de pósgraduação, Ana Maria Reis Ferreira e Nádia Regina Pereira Almosny, por todo apoio neste período. Aos secretários da pós graduação, Júlia Gleich, Paula Neves e Sidney Cordeiro pelo apoio, boa vontade e eficiência, sempre. Aos meus amigos do mestrado/doutorado: Bethânia Bastos, Daniela de Sousa, Lívia Munay, Luis Cerro ( Lucho ), Vanessa Viscardi, Alberto Ghetti, Danilo Balbi, Gabriel Bobany, Juliana Kühner, Flávio Moutinho e Rubem Bittencourt ( Rubinho ) por todos os bons momentos! À Athena, minha Labradora. Fiel companheira! À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela concessão da minha bolsa de mestrado. À FINEP pelo apoio ao projeto a que este estudo pertence.

7 SUMÁRIO 1 INTRODUÇÃO, p REVISÃO DE LITERATURA, p DINÂMICA FOLICULAR OVARIANA EM BOVINOS, p Desenvolvimento folicular, p Diferenças no desenvolvimento folicular entre Bos indicus e Bos taurus, p Hormônios do sistema reprodutivo, p β Estradiol, p Progesterona, p INSEMINAÇÃO ARTIFICIAL, p Detecção de estro, p INSEMINAÇÃO ARTIFICIAL EM TEMPO FIXO, p Sincronização da emergência de nova onda folicular, p Progesterona/progestágenos associados ao estradiol, p MATERIAL E MÉTODOS, p LOCAIS DO EXPERIMENTO, p ANIMAIS EXPERIMENTAIS, p Experimento 1, p Experimento 2, p AVALIAÇÃO DA DINÂMICA FOLICULAR OVARIANA POR ULTRASSONOGRAFIA, p COLETA DE SANGUE E DOSAGEM HORMONAL, p ANÁLISE ESTATÍSTICA, p Experimento 1, p Experimento 2, p. 41

8 4 RESULTADOS E DISCUSSÃO, p EXPERIMENTO 1, p Dinâmica folicular ovariana, p Emergência de nova onda folicular, p Concentração plasmática de progesterona, p Indução da ovulação, p EXPERIMENTO 2, p Dinâmica folicular ovariana, p Concentração plasmática de progesterona, p CONCLUSÕES, p REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS, p ANEXOS, p CERTIFICADO DE APROVAÇÃO DO PROJETO NA COMISSÃO DE ÉTICA NO USO DE ANIMAIS DA UNIVERSIDADE FEDERAL FLUMINENSE, p. 75

9 LISTA DE ILUSTRAÇÕES Figura 1. 17β estradiol, p. 25 Figura 2. Esquema do Experimento 1, em fêmeas da raça Gir. Onde: = inserção; = retirada; P4 = dispositivo intravaginal de progesterona; BE = benzoato de estradiol; IM = intramuscular; N = novilha; V = vaca; US = ultrassonografia; SG = sangue; PGF2α = 0,25 mg de cloprostenol sódico; GnRH = 0,01 mg de acetato de buserelina, p. 39 Figura 3. Esquema do Experimento 2, em fêmeas da raça Gir. Onde: BE = 2 mg de benzoato de estradiol; G D3 = grupo dia três após ovulação; G D5 = grupo dia cinco após ovulação; US = ultrassonografia; SG = sangue, p. 40 Figura 4. Acompanhamento do maior folículo (mm) por ultrassonografia nos cinco dias iniciais do tratamento com 1 ou 2 mg de benzoato de estradiol e dispositivo de progesterona em fêmeas (n=22) da raça Gir, p. 43 Figura 5. Concentração plasmática de progesterona (ng/ml) nas 96 horas iniciais do tratamento com 1 ou 2 mg de benzoato de estradiol e dispositivo de progesterona em fêmeas (n=22) da raça Gir, p. 48 Figura 6. Dinâmica folicular ovariana após aplicação de 2 mg de benzoato de estradiol em dia três (GD3 n=4) ou cinco (GD5 n=4) após a ovulação em fêmeas (n=8) da raça Gir, p. 51

10 LISTA DE TABELAS Tabela 1. Diâmetro do maior folículo (mm) ao longo dos cinco dias iniciais do tratamento com 1 ou 2 mg de benzoato de estradiol e dispositivo de progesterona em fêmeas (n=22) da raça Gir (média±desvio padrão), p. 42 Tabela 2. Concentração plasmática de progesterona (ng/ml) nas 96 horas iniciais do tratamento com 1 ou 2 mg de benzoato de estradiol e dispositivo de progesterona em fêmeas (n=22) da raça Gir (média±desvio padrão), p. 47 Tabela 3. Concentração plasmática de progesterona (ng/ml) nas 120 horas iniciais do tratamento com 2 mg de benzoato de estradiol (BE) em fêmeas (n=8) da raça Gir em dia 3 (G D3 ) ou 5 (G D5 ) após a ovulação (média±desvio padrão), p. 53

11 LISTA DE ABREVIATURAS 3β-HSD 3β-hidroxiesteroide desidrogenase ANOVA Análise de variância BE Benzoato de estradiol CIDR - Controlled internal drug release Liberação controlada de drogas CL Corpo lúteo CYP19A1 (P450 aromatase) Enzima esteroidogênica das células da granulosa E2-17β estradiol ECC Escore da condição corporal ECP Cipionato de estradiol FSH Hormônio folículo estimulante G - Gauss GnRH Hormônio liberador de gonadotrofinas h - Horas IA Inseminação artificial IATF Inseminação artificial em tempo fixo IGF Fator de crescimento semelhante à insulina IGFBP Proteínas ligantes de IGF IM - Intramuscular Kg - Quilograma LH Hormônio luteinizante MHz Mega-hertz ml - Mililitro mm Milímetro MPA Acetato de medroxiprogesterona

12 ng Nanograma OPU Ovum pick-up Aspiração follicular guiada por ultrassonografia P4 Progesterona P450scc (CYP11A1) Enzima clivadora de cadeia lateral do colesterol PAPP-A Proteína plasmática associada à gestação pg Picograma PGF 2α Prostaglandina F 2α SG - Sangue STAR Proteína de regulação aguda da esteroidogênese US - Ultrassonografia VE Valerato de estradiol VEGF Fator de crescimento endotelial vascular

13 O homem é do tamanho do seu sonho. Fernando Pessoa

14 RESUMO O presente estudo comparou a redução da dose usual de 2 mg de benzoato de estradiol (BE) para 1 mg, visando a sincronização da emergência de onda folicular em fêmeas bovinas da raça Gir (Bos taurus indicus) no início de protocolo de IATF. Em uma segunda etapa, avaliou-se o efeito da administração do BE sobre o desenvolvimento dos folículos em momentos distintos do ciclo estral: nas fases de pré-desvio e dominância folicular. O experimento foi realizado na Fazenda Monte Verde, em Uberaba, MG. Vinte e duas fêmeas Gir (n=10 novilhas e n=12 vacas não lactantes) foram submetidas a protocolo de sincronização de estro com dispositivo intravaginal de progesterona (P4) e receberam 1 (G 1mg, n=11) ou 2 mg de BE (G 2mg, n=11), em dia ao acaso do ciclo estral considerado dia zero (D0). Foi realizado acompanhamento diário da dinâmica folicular ovariana por ultrassonografia (US), de D0 a D4, concomitantemente com coletas de sangue. Em D8, retirou-se o dispositivo e administrou-se 0,25 mg de cloprostenol sódico. Em D9 foram aplicados 0,01 mg de acetato de buserelina como indutor de ovulação e acompanhada a dinâmica folicular diariamente, até a ovulação. Na segunda etapa, fêmeas que ovularam foram divididas ao acaso em dois grupos, e receberam 2 mg de BE no dia três (G D3, n=4) e no dia cinco (G D5, n=4) após a ovulação. Seguido a esses tratamentos, o desenvolvimento folicular foi acompanhado por US por seis dias, concomitantemente com coletas de sangue. A dose de 2 mg de benzoato de estradiol (G 2mg ) foi eficaz em induzir atresia folicular em 90,9% (10/11) dos animais, independentemente da categoria animal e do estádio folicular. Apesar de ter sido observada regressão folicular em todos os animais tratados com 1 mg de BE (G 1mg ), esta não apresentou redução no diâmetro folicular suficiente (P>0,05). Foi observada, de D0 a D4, a emergência de nova onda folicular em 63,63% (7/11) das fêmeas do G 1mg e em 45,45% (5/11) do G 2mg, com média do intervalo entre o tratamento e a emergência folicular de 3,4±0,8 e 3,0±1,0 dias (P>0,05), respectivamente. A concentração plasmática de P4 dos 22 animais do experimento aumentou de 2,1±2,0 ng/ml para 7,6±3,0 ng/ml 24 h após a inserção do dispositivo (P<0,05), apresentando pico (8,0±3,0 ng/ml) 48 h após o início do tratamento, caindo para 6,4±2,5 ng/ml com 72 h, e manteve-se constante até 96 h. Visando a ovulação para a segunda etapa, cinco vacas e uma novilha (6/11; G 1mg ) e quatro vacas (4/11; G 2mg ), ovularam. As novilhas tiveram um desempenho muito inferior ao das vacas, com taxa de ovulação de 10% (1/10) contra 75% (9/12). Os diâmetros médios dos folículos pré-ovulatórios foram de 10,8±1,2 mm (G 1mg ) e 10,0±1,2 mm (G 2mg ), P>0,05. O BE administrado na fase de pré-desvio (G D3 ) provocou atresia folicular (2,0±1,4 dias) e emergência de nova onda folicular (3,7±0,1 dias) em 100% (4/4) dos animais. Já na fase de dominância (G D5 ), o BE não foi capaz de sincronizar a onda folicular e os folículos persistiram durante o acompanhamento por US. Além disso, o BE administrado na dominância causou luteólise precoce em 50% dos animais tratados (2/4). Conclui-se que a redução da dose de 2 mg para 1 mg de benzoato de estradiol, associada à progesterona, não propiciou melhora na sincronização de onda folicular em novilhas e vacas não lactantes da raça Gir. Para promover sincronização de onda folicular em qualquer estádio do ciclo estral o benzoato de estradiol deve ser utilizado em associação à fonte de progesterona exógena. Palavras-chave: Bos taurus indicus; sincronização de onda folicular; benzoato de estradiol.

15 ABSTRACT The present study compared the usual dose of 2 mg of estradiol benzoate (EB) with a reduced one (1 mg), for synchronizing emergence of a new follicular wave at the beginning of an FTAI protocol in Gyr (Bos taurus indicus). Furthermore, in a second step, we also evaluated the effect of EB in follicle development during follicular predeviation and dominance. The experiment was performed in Monte Verde Farm, in Uberaba, MG, Brazil. Twenty two bovines (n=10 heifers and n=12 nonlactating cows) underwent an estrous synchronization protocol with a progesterone-releasing intravaginal device (P4) and received 1 (G 1mg, n=11) or 2 mg (G 2mg, n=11) of EB, on a random day (designated D0). Follicular dynamic was monitored, once daily with ultrasonography, from D0 to D4, with blood sample collections. On D8, the device was removed and 0.25 mg of cloprostenol was given. On D9, 0.01 mg of buserelin acetate was given to induce ovulation, with daily monitoring of follicular dynamics until ovulation. Regarding the second step, females that ovulated were randomly allocated in two groups, and they received 2 mg of EB on days three (GD3, n=4) or five (GD5, n=5) after ovulation. Following these treatments, follicular development was monitored for 6 days, with blood sample collections. The 2 mg dose of EB (G 2mg ) induced follicular atresia in 90.9% (10/11) of animals, independent of animal category or stage of the estrous cycle. Even though it was observed follicular regression in all animals treated with 1 mg of EB (G 1mg ), this did not show enough statistical evidence (P>0.05). Emergence of a new follicular wave was observed, from D0 to D4, in 63.63% (7/11) females from G 1mg and in 45.45% (5/11) from G 2mg, and the interval between treatment and emergence of a new wave was 3.4±0.8 and 3.0±1.0 days (P>0.05), respectively. Plasma progesterone concentration from the 22 animals increased from 2.1±2.0 ng/ml to 7.6±3.0 ng/ml by 24 hours after the device insertion, P<0.05, reaching peak concentration (8.0±3.0 ng/ml) by 48 hours after treatment beginning, decreasing to 6.4±2.5 ng/ml by 72 hours, and remaining constant up to 96 hours. Aiming the ovulation for the second step, five cows and one heifer (6/11; G 1mg ) and four cows (4/11; G 2mg ) ovulated. Heifers performance was lower than that of cows, presenting ovulation rate of 10% (1/10) against 75% (9/12). The average diameters (mean±sd) of preovulatory follicles were 10.8±1.2 mm (G 1mg ) and 10.0±1.2 mm (G 2mg ), P>0.05. Giving EB at follicle pre-deviation (G D3 ) caused immediate follicular atresia (2.0±1.4 days) and emergence of a new follicular wave in 3.7±0.1 days in all animals (4/4). However, when EB was given during follicle dominance (G D5 ), it did not synchronize a new follicular wave and follicles persisted during monitoring. Futhermore, EB applied at dominance hastened luteolysis in 50% (2/4) of the treated animals. In conclusion, a reduced dose of EB (1 mg) at the beginning of the protocol with progesterone-releasing did not provide improve in synchronizing the new follicular wave in Gyr females. To synchronize a wave emergence at any stage of the estrous cycle the EB must be associated with an exogenous source of progesterone. Key words: Bos taurus indicus; follicular wave synchronization; estradiol benzoate.

16 1 INTRODUÇÃO O Brasil possui o maior rebanho bovino comercial do mundo, com cerca de 200 milhões de cabeças (MAPA, 2011). Dentre os quais, aproximadamente 80% são da subespécie Bos taurus indicus (SARTORI e BARROS, 2011). Os animais zebuínos são muito utilizados e disseminados em países tropicais e subtropicais devido às suas características fisiológicas e morfológicas perfeitas para a produção nos trópicos, sendo adaptados a altas temperaturas e umidade, resistentes aos ecto e endoparasitas e à baixa qualidade de pastagens. A raça Gir (Bos taurus indicus) tem se consolidado como importante fornecedora de material genético para a produção de leite em regiões tropicais. Atualmente é uma das principais raças utilizadas para comercialização de animais, sêmen e embriões. Os sistemas de produção de leite no Brasil, em sua maioria, caracterizam-se por produção em condições de pastagem com baixo nível de investimento em tecnologia. Dentro deste contexto, o Gir torna-se opção importante como raça pura ou de mestiços, para a produção de leite com sustentabilidade e rentabilidade (EPAMIG, 2008). No atual período de evolução da produtividade na pecuária nacional, várias biotecnologias ligadas à reprodução vêm sendo desenvolvidas e aprimoradas com o intuito de aumentar a eficiência reprodutiva, maximizando a produção de animais geneticamente superiores, visando o aproveitamento deste material genético para obtenção do maior número de descendentes, em um curto período de tempo (BARUSELLI et al., 2004). A inseminação artificial (IA) é a biotecnologia aplicada da reprodução mais importante e utilizada visando o melhoramento genético (AX et al., 2000), porém, o sucesso de um programa de IA está diretamente relacionado à eficiência na

17 16 detecção de estro (CARVALHO et al., 2008). Portanto, uma alternativa para melhorar a eficiência reprodutiva é o uso de tratamentos hormonais, que sincronizam o momento da ovulação e permitem a inseminação artificial em tempo fixo (IATF), sem a necessidade de observação de estro. A associação entre a progesterona e o benzoato de estradiol (BE) é um dos tratamentos mais utilizados na sincronização da ovulação para IATF em vacas de corte e de leite (MACMILLAN e PETERSON, 1993; MACMILLAN e BURKE, 1996; BÓ et al., 2002). O tratamento padrão para animais Bos taurus indicus é similar ao de Bos taurus taurus. Entretanto, diferenças fisiológicas e comportamentais importantes entre estas subespécies foram identificadas (RANDEL, 1984) e podem influenciar nas respostas aos tratamentos de sincronização. Algumas destas diferenças incluem a capacidade reduzida de secretar hormônio luteinizante (LH) em Bos taurus indicus comparados com a de Bos taurus taurus (RHODES et al., 1978; RANDEL, 1984) e uma maior sensitividade de vacas zebuínas às gonadotrofinas exógenas (MUNRO, 1986). A maioria dos trabalhos disponíveis com protocolos hormonais para IATF foram realizados em animais taurinos. Nos zebuínos, praticamente só existem relatos nas raças Brahman e Nelore. Com o crescente aumento da expressão e importância da raça Gir no cenário nacional e em outros países tropicais, são necessários estudos para validar as técnicas e otimizar protocolos já existentes. Acredita-se que animais zebuínos sejam mais sensíveis ao BE e portanto, talvez sejam suscetíveis à diminuição na dose deste para sincronização de onda folicular. O objetivo do presente estudo foi avaliar a redução na dose de BE no início de protocolo hormonal de IATF e; verificar possíveis diferenças do efeito do BE aplicado nas fases de pré-desvio e dominância folicular em vacas secas e novilhas da raça Gir.

18 2 REVISÃO DE LITERATURA 2.1 DINÂMICA FOLICULAR OVARIANA EM BOVINOS Desenvolvimento folicular As pesquisas e os estudos relativos à fisiologia ovariana bovina e à dinâmica folicular eram limitadas à palpação retal, observação de ovários provenientes de peças de matadouro, ovariectomias e laparotomias (SAVIO et al., 1988). Entretanto, uma maior compreensão da fisiologia reprodutiva em bovinos, particularmente relacionada à função ovariana (PIERSON e GINTHER, 1984; ADAMS et al., 1992a; GINTHER et al., 1996), foi obtida nos últimos 20 anos com o auxílio da ultrassonografia e o desenvolvimento de ensaios hormonais mais sensíveis, com maior acurácia (SARTORI e BARROS, 2011). O processo contínuo de crescimento e atresia folicular que leva ao desenvolvimento de um folículo pré-ovulatório é conhecido como dinâmica folicular, enquanto que o padrão de crescimento e atresia de um grupo de folículos ovarianos é denominado de onda de crescimento folicular (LUCY et al., 1992). A dinâmica folicular ovariana em vacas e novilhas é caracterizada por ondas de crescimento folicular e regressão durante o ciclo estral (SAVIO et al., 1988; GINTHER et al., 1989; KNOPF et al., 1989; TAYLOR e RAJAMAHENDRAN, 1991). Uma vez iniciado, o processo de crescimento dos folículos parece ser contínuo até que ocorra atresia ou ovulação (LUCY et al., 1992), dependendo das condições hormonais encontradas. Somente a última onda do ciclo resulta na ovulação (SENGER, 2003). O recrutamento de folículos não é um fenômeno isolado ou que ocorre ao acaso. Ao contrário, os folículos são recrutados em grupo, sugerindo que recebam

19 18 um sinal que permita que eles continuem a crescer e a se desenvolver, ao invés de regredirem ou permanecerem quiescentes (BARROS et al., 1995). Cada onda folicular é precedida por um pequeno aumento na concentração sérica de hormônio folículo estimulante (FSH) e foi identificada inicialmente pelo recrutamento de um pool de folículos de 2 a 5 mm (GINTHER et al., 1997), caracterizando a emergência folicular. Jaiswal et al. (2004), utilizando detalhado exame ultrassonográfico dos ovários, identificaram que mesmo pequenos folículos de 1 a 3 mm desenvolvem-se em padrão de onda em resposta ao pico de FSH. Um a dois dias antes da emergência de cada onda, aproximadamente 28 horas (h) após o início do estro, ocorre um aumento na concentração sérica de FSH (ADAMS et al., 1992a), que somente diminui após a seleção do folículo dominante (GIBBONS et al., 1999). Os folículos emergentes de 3 a 5 mm são FSH dependentes (CAMPBELL et al., 1995). O GnRH é o responsável, pelo menos em parte, por estimular a secreção de FSH (PRICE e WEBB, 1988). Esta também é controlada por ações do estradiol e da inibina na hipófise anterior (MARTIN et al., 1988). Após a emergência, os folículos entram em uma fase de crescimento comum, apesar de somente um deles ser fisiologicamente mais avançado do que os outros (GINTHER et al., 1996). A produção de`17β estradiol (E2) e inibina, pelas células da granulosa de folículos maiores que 5 mm (GIBBONS et al., 1997), aumenta à medida em que o diâmetro dos folículos aumenta, e juntos causam um efeito de retroalimentação negativa na hipófise e no hipotálamo, inibindo a secreção de FSH (WEBB et al., 1999; BLEACH et al., 2001). Esta ação conjunta dos folículos ocorre somente até a fase de crescimento comum. Após a divergência folicular, apenas o folículo dominante é responsável pela inibição do FSH (GINTHER et al., 2003). A concentração desta gonadotrofina decresce até alcançar o nadir no momento próximo ao desvio folicular (GASTAL et al., 1997; GINTHER et al., 1998). O declínio do FSH foi identificado como um componente chave do processo de seleção folicular, porque a administração de FSH exógeno na fase de recrutamento evitou o desvio e permitiu o desenvolvimento de múltiplos folículos dominantes (MIHM et al., 1997), sendo a base dos protocolos de superovulação com FSH para colheita de embriões (CASTILHO, 2003). Então, com o desenvolvimento dos folículos e o declínio na concentração de FSH, um deles é selecionado enquanto os demais folículos subordinados iniciam processo de atresia (FORTUNE, 1994).

20 19 O momento do desvio folicular é definido como o início da diferença na taxa de crescimento entre o futuro folículo dominante e o seu maior subordinado (GINTHER et al., 1996, 2001; BERGFELT et al., 2003). O folículo selecionado se destaca, sua taxa de crescimento fica maior que a dos outros (divergência folicular), suprimindo o crescimento dos demais folículos e inibindo o recrutamento de um novo grupo de folículos, e assim, atinge a fase de dominância (GINTHER et al., 1989; SIROIS e FORTUNE, 1990; GINTHER et al., 1996). É importante enfatizar que antes de ocorrer o desvio folicular todos os folículos têm capacidade de se tornarem dominantes. Quando é feita ablação do maior folículo antes da divergência, o segundo maior folículo se torna dominante (GINTHER et al., 1997). No entanto, se a ablação do folículo dominante for conduzida após a divergência folicular, o folículo subordinado não mais possui condições de se tornar dominante pois já foi iniciado o processo de atresia e morte celular, e um novo pico de FSH é induzido 12 h após, resultando na emergência de uma nova onda folicular em 24 h (Adams et al., 1992a). É geralmente aceito que o declínio progressivo na concentração de FSH e o aumento na frequência de liberação de LH são os eventos principais que determinam a dominância folicular. O folículo dominante é o principal inibidor (por ação indireta) da secreção de FSH, e ao mesmo tempo ele é capaz de sobreviver em baixa concentração deste hormônio porque ele possui mais receptores para o FSH. Na realidade, o desvio folicular ocorre próximo ao momento em que o FSH atinge nível basal e isto pode ser determinante para a seleção de um único folículo ovulatório em espécies monovulatórias (MIHM e EVANS, 2008). Somente o folículo dominante é capaz de transitar, no período de crescimento folicular, da fase FSH dependente para a fase LH dependente, enquanto os folículos subordinados perecem, se tornam atrésicos e regridem. Esta habilidade de sobreviver e continuar a crescer nesta condição é sustentada por uma série de mudanças bioquímicas e moleculares que ocorrem antes do desvio, onde primariamente ocorre um aumento na sua responsividade às gonadotrofinas (FSH e LH), na quantidade de receptores para LH e na capacidade esteroidogênica, garantindo a seleção folicular, dominância e o desenvolvimento final (FORTUNE et al., 2004; LIU et al., 2009; HAYASHI et al., 2010). Kulick et al. (1999, 2001) descreveram um aumento transitório na concentração sérica de LH próximo ao desvio folicular. Além disso, neste

21 20 momento, também foi relatado aumento na expressão de receptores para LH nas células da granulosa do futuro folículo dominante (XU et al., 1995; GOUDET et al., 1999; BEG et al., 2001). A formação de receptores para LH no futuro folículo dominante pode permitir que o aumento transitório da concentração de LH tenha um efeito funcional no processo de seleção (LOPEZ et al., 2005). O microambiente folicular também é um fator crucial para a dominância folicular e o desenvolvimento final. O sistema intrafolicular de fator de crescimento semelhante à insulina (IGF) é considerado um dos mais importantes fatores de determinação de dominância. O IGF-1 é capaz de induzir a proliferação de células da granulosa, melhorar a responsividade às gonadotrofinas e agir sinergisticamente com elas para aumentar a síntese de estradiol, a ativina, inibina, folistatina, e o fator de crescimento endotelial vascular (VEGF) em folículos, que juntos tornam-se essenciais para a proliferação celular e desenvolvimento final do folículo (FORTUNE, et al., 2004; BEG e GINTHER, 2006). No entanto, as concentrações de IGF-1 livre não aumentam no folículo dominante perto do desvio, mas diminuem no folículo subordinado, e quando o IGF- 1 foi injetado dentro do folículo subordinado, ele se tornou dominante (GINTHER et al., 2004). A disponibilidade de IGF-1 no microambiente folicular é controlada pelas proteínas ligantes de IGF (IGFBP), principalmente pelas IGFBP-4 e 5. Na forma livre, o IGF-1 é biodisponível e capaz de estimular o seu receptor, e a quantidade de IGF- 1 é determinada pela atividade proteolítica da enzima da proteína plasmática associada à gestação (PAPP-A) no folículo dominante. Essa protease é responsável por degradar as IGFBPs e aumentar a disponibilidade da IGF-1 livre (FORTUNE, et al., 2004; BEG e GINTHER, 2006). Alguns autores sugeriram que a expressão de atividade da PAPP-A é uma das modificações mais precoces observadas no futuro folículo dominante (FORTUNE et al., 2004). A ação do FSH para induzir a formação de receptores para LH nas células da granulosa pode ser um evento mais tardio no folículo dominante comparado com o sistema IGF. Contudo, um estudo recente (LUO et al., 2011) sugere que a aquisição de receptores para LH nas células da granulosa precede as mudanças na PAPP-A e o aumento do IGF-1 livre. A expressão de receptores para LH nas células da granulosa de folículos dominantes foi observada 12 h antes do desvio folicular, enquanto que o aumento na expressão de PAPP-A só foi detectado no momento do desvio folicular (LUO et al., 2011). Surpreendentemente, utilizando um antagonista

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