UNIVERSIDADE FEDERAL DO ABC. Curso de Pós-Graduação em Engenharia da Informação. Dissertação de Mestrado. César Augusto Mateus

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1 UNIVERSIDADE FEDERAL DO ABC Curso de Pós-Graduação em Engenharia da Informação Dissertação de Mestrado César Augusto Mateus Análise da Amplitude e Latência da Resposta Evocada P300 em Indivíduos Idosos com Doença de Parkinson Santo André 2012

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3 Curso de Pós-Graduação em Engenharia da Informação Dissertação de Mestrado César Augusto Mateus Análise da Amplitude e Latência da Resposta Evocada P300 em Indivíduos Idosos com Doença de Parkinson Trabalho apresentado como requisito parcial para obtenção do título de Mestre em Engenharia da Informação, sob orientação do Professor Doutor Francisco José Fraga da Silva e co-orientação da Professora Doutora Ruth Ferreira Santos-Galduróz. Santo André 2012

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6 DEDICATÓRIA Este trabalho é dedicado a minha esposa Chantal e a minha filha Beatriz, pela compreensão dos períodos de ausência.

7 AGRADECIMENTOS Ao prof. Dr. Francisco José Fraga da Silva, meu orientador, pela sua paciência e esforços para viabilizar este trabalho. À profa. Dra. Ruth Ferreira Santos-Galduróz, minha co-orientadora, por suas valiosas sugestões que direcionaram este trabalho e contribuíram para a sua conclusão. A Leandro Ferreira, pela presteza e imprescindível colaboração em todas as coletas de dados realizadas. A Kátia Tanaka, pela indicação de pacientes com doença de Parkinson. A todos os colegas do curso de pós-graduação em Engenharia da Informação da UFABC.

8 RESUMO A doença de Parkinson (DP) é uma enfermidade crônica que resulta da degeneração do sistema nervoso central, especificamente da perda de células nervosas que formam a substância negra do encéfalo. A DP é uma doença idiopática (sem causa determinada) que não tem cura e afeta cerca de 1% da população idosa mundial. O objetivo principal deste trabalho foi o de medir e analisar os valores de amplitude e a latência da resposta evocada P300 para estímulos visuais em idosos normais (grupo controle) e idosos com DP (grupo experimental), com o intuito de averiguar se existem diferenças significativas entre os grupos e se estas eventuais diferenças ou semelhanças corroborariam ou não a nossa hipótese de que a DP provoca apenas deficiências motoras e atencionais, mas não interfere na velocidade de processamento da informação. Em paralelo com os testes para captação do P300 foram realizados testes neuropsicológicos padronizados em todos os participantes do estudo, a fim de verificar possíveis correlações entre estes e as respostas evocadas. Um objetivo secundário deste trabalho foi também o de desenvolver um método automático para processamento e análise da onda P300, resultando em uma ferramenta computacional implementada no MATLAB. Para registro da resposta evocada P300 foi utilizado um equipamento multifuncional apropriado e os participantes foram submetidos a um experimento utilizando estímulos visuais apresentados segundo o paradigma oddball. Posteriormente, as ondas cerebrais obtidas foram promediadas e analisadas com auxílio da ferramenta de análise automática desenvolvida no MATLAB, possibilitando a comparação do P300 em indivíduos normais e com doença de Parkinson. Os resultados não demonstraram variações estatisticamente significantes na latência da resposta evocada P300 em idosos com DP comparativamente a indivíduos saudáveis. Entretanto encontramos diferenças significativas na amplitude do P300, que provavelmente são resultado da maior dificuldade que o indivíduo com DP apresenta em manter a atenção nas tarefas por ele executadas. Os testes cognitivos também revelaram que os idosos com DP não são mais lentos que os idosos normais, porém eles cometem mais erros em tarefas relacionadas à atenção, sugerindo a confirmação da hipótese de que os DP apresentam perda de desempenho motor e atencional, mas não no tempo gasto para o processamento da informação. Palavras-chave: Amplitude, Latência, Parkinson, P300, Promediação.

9 ABSTRACT Parkinson's disease (PD) is a chronic illness that results from the degeneration of the central nervous system, specifically resulting from the loss of nerve cells that form the substantia nigra of the brain. The DP is idiopathic (with no cause), has no cure and affects about 1% of the elderly population. The main objective of this study was to measure and analyze the amplitude and latency of P300 evoked response to visual stimuli in normal elderly subjects (control group) and elderly patients with PD (experimental group), in order to ascertain whether there are significant differences between these groups and if any differences or similarities corroborate or not our hypothesis that PD causes only motor and attention impairments, but does not interfere with the information processing speed. In parallel with the tests to capture the P300 waves, we performed standardized neuropsychological tests in all study participants with the aim of verifying possible correlations between these and the evoked responses. A secondary objective of this study was also to develop an automatic method for processing and analysis of the P300, resulting in a computational tool implemented in MATLAB. For the P300 evoked response recording we used an appropriate multifunction device and the participants were subjected to an experiment using visual stimuli presented according to the oddball paradigm. The brain waves were then averaged and analyzed with the automatic analysis tool developed in MATLAB, enabling the comparison of P300 in normal and Parkinson's disease. The results showed no statistically significant variations in latency of P300 evoked response in elderly patients with PD compared to healthy subjects. However, we found significant differences in P300 amplitude, which probably result from the greater difficulty those individuals with PD shows concerning sustaining attention in tasks they undertake. The cognitive tests also revealed that individuals with PD are not slower than normal elderly, but they make more errors on tasks related to attention, suggesting confirmation of our hypothesis that PD does lead to motor and attentional impairments, but does not interfere with the information processing speed. Keywords: Amplitude, Latency, Parkinson, P300, averaging.

10 LISTA DE FIGURAS Figura 1. Neurônio (modificado de BEAR et al., 2007) Figura 2. Distribuição das células nervosas segundo a função Figura 3. Potencial de Repouso (BEAR et al., 2007) Figura 4. Potencial de Ação (BEAR et al., 2007) Figura 5. Exame de PEA (Neurosoft do Brasil, 2012) Figura 6. Exame de PES (Neurosoft do Brasil, 2012) Figura 7. Exame de PEV (Neurosoft do Brasil, 2012) Figura 8. ERP P300 (modificado de DUARTE et al, 2000) Figura 9. Disposição dos eletrodos no sistema (JASPER, 1958) Figura 10. Descrição das portas do NEURON-SPECTRUM-4/EPM Figura 11. Conector TRIG-IN/TRIG-OUT NEURON-SPECTRUM-4/EPM Figura 12. Esboço de ligação dos pontos de captação Figura 13. Avaliação do PEV em voluntário Figura 14. Exemplo de promediação de sinal pelo método da média coerente Figura 15. Fluxograma simplificado do script desenvolvido em MATLAB Figura 16. GUI principal do script desenvolvido em MATLAB Figura 17. GUI para análise de um ERP individual Figura 18. Gráficos do ERP para o estímulo raro, estímulo frequente e sinal diferença (gráficos da esquerda para a direita) em Cz Figura 19. Aplicação de um filtro passa-baixas de frequencia de corte 20Hz no sinal diferença do ERP em Cz Figura 20. GUI de análise conjunta do ERP Figura 21. Gráfico dos ERPs individuais plotados na cor azul e sua media plotada na cor vermelha Figura 22. Histograma de latências e amplitudes do ERP Figura 23. P300 registrado de um idoso normal Figura 24. ERP do sinal diferença para os grupos controle e experimental Figura 25. Média do sinal diferença para os grupos controle e experimental... 64

11 LISTA DE TABELAS Tabela 1. Características elétricas TRIG-IN/TRIG-OUT NEURON-SPECTRUM- 4/EPM Tabela 2. Parâmetros experimentais Tabela 3. Variáveis estatísticas da amostra Tabela 4. Variáveis estatísticas da nova amostra Tabela 5. Amplitudes e Latências da Amostra Tabela 6. Variáveis estatísticas da amostra Tabela 7. Teste paramétrico t-student Tabela 8. Amplitudes e Latências da Amostra Tabela 9. Variáveis ERP da Amostra Tabela 10. Variáveis estatísticas de RT e TC para o grupo controle Tabela 11. Variáveis estatísticas do teste Stroop para a Amostra Tabela 12. Variáveis estatísticas do MMSE para a Amostra Tabela 13. Teste t para as variáveis P300 e Cognitivas Tabela 14. Correlação de Pearson para variáveis P300 e Cognitivas para o Grupo Experimental (valores de r) Tabela 15. Variáveis Estatísticas para a nova amostra Tabela 15. Teste paramétrico t-student Tabela 17. Variáveis estatísticas do P300 para GER e GCR Tabela 18. Variáveis estatísticas RT e TC para GER e GCR Tabela 19. Variáveis estatísticas do teste Stroop para a nova Amostra Tabela 20. Variáveis estatísticas do MMSE para a nova Amostra Tabela 21. Teste t para as variáveis P300 e Cognitivas para a nova Amostra Tabela 22. Correlação de Pearson para a nova Amostra Experimental (valores de r)

12 LISTA DE ABREVIATURAS A Ampére é a unidade de medida para corrente elétrica no Sistema Internacional de Medidas (SI). A1 Referência Auricular Esquerda. A2 Referência Auricular Direita. CNS Conselho Nacional de Saúde. Cz Eletrodo de vertex, segundo o sistema este eletrodo é o ponto médio dos eletrodos Fpz e Oz. DC Corrente Contínua (Direct Current). DP Doença de Parkinson. EEG Eletroencefalograma. ERG Eletroretinograma. ERP Potenciais Relacionados a Eventos (Event Related Potential). FIR Filtro com resposta finita ao impulso (Finite Impulse Response). Fpz Conforme o sistema 10-20, este eletrodo é posicionado a 10% do NASION (área entre os olhos e acima do nariz). Fz Eletrodo posicionado no ponto médio dos eletrodos Fpz e Cz. GCR Refinamento para o Grupo Controle. GER Refinamento para o Grupo Experimental. GUI - Interface Gráfica com o Usuário (Graphical User Interface). Hoehn e Yahr Escala utilizada para medir a evolução da Doença de Parkinson.

13 Hz Hertz é a unidade de medida para frequência no Sistema Internacional de Medidas (SI). ISCEV Sociedade Internacional de Eletrofisiologia Clinica da Visão (International Society for Clinical Electrophysiology of Vision). KHz Quilohertz = 1 x 10 3 Hertz. LED Diodo Emissor de Luz (Light-Emitting Diode). m Metro é a unidade de medida para comprimento no Sistema Internacional de Medidas (SI). MATLAB MATrix LABoratory. mm milímetro = 1 x 10-3 metros. MMSE Mini Exame do Estado Mental (Mini-Mental Status Examination). ms milissegundo = 1 x 10-3 segundos. MΩ Megaohm = 1 x 10 6 Ohm. N1 ou N100 Componente do ERP representada pelo primeiro pico negativo de latência em torno dos 100 ms após a aplicação do estímulo. N2 ou N200 Componente do ERP representada pelo segundo pico negativo de latência em torno dos 200 ms após a aplicação do estímulo. ONS Organização Mundial da Saúde. Oz Conforme o sistema 10-20, este eletrodo é posicionado a 10% do INION (saliência occipital onde se inserem os ligamentos occipitais e o músculo trapézio). P1 ou P100 Componente do ERP representada pelo primeiro pico positivo de latência em torno de 100 ms após a aplicação do estímulo.

14 P2 ou P200 Componente do ERP representada pelo segundo pico positivo de latência em torno de 200 ms após a aplicação do estímulo. P3 ou P300 Componente do ERP representada pelo terceiro pico positivo de latência em torno de 300 ms após a aplicação do estímulo. P3a Subcomponente do P300 relacionada a resposta orientada, processos de alerta imediato. P3b Subcomponente do P300 relacionada ao processamento da informação, atualização da memória. PA Potencial de Ação. PDS Processamento Digital de Sinais. PE Potencial Evocado. PEA Potencial Evocado Auditivo. PELL Potencial Evocado de Longa Latência. PES Potenciais Evocados Somatossensitivo. PEV Potencial Evocado Visual. Pz Eletrodo posicionado no ponto médio dos eletrodos Oz e Cz. r Coeficiente de correlação de Pearson. RT Tempo de Resposta. s Segundo é a unidade de medida para tempo no Sistema Internacional de Medidas (SI). SNC Sistema Nervoso Central. SNP Sistema Nervoso Periférico. Stroop Teste Cognitivo e de Atenção de Stroop.

15 TC Percentual de Cliques Verdadeiros (True Click). TFD Transformada Discreta de Fourier. TTL Lógica Transistor-Transistor (Transistor-Transistor Logic). UNIFESP/EPM Medicina. Universidade Federal de São Paulo / Escola Paulista de V Volts é a unidade de medida para tensão elétrica no Sistema Internacional de Medidas (SI). VGA Video Graphics Array. μv Microvolt = 1 x 10-6 Volts. Ω Ohm é a unidade de medida para resistencia elétrica no Sistema Internacional de Medidas (SI).

16 SUMÁRIO 1 INTRODUÇÃO Tema Problema Objetivo Geral Objetivos Específicos Justificativa CARACTERÍSTICAS ELETROFISIOLÓGICAS DO SISTEMA NERVOSO Potenciais Evocados Potenciais Evocados Auditivos Potenciais Evocados Somatossensitivos Potenciais Evocados Visuais Potenciais Relacionados A Eventos A Onda P LITERATURA A Latência do P300 na DP A Amplitude do P300 na DP O Tempo de Reação na DP As Funções Cognitivas na DP MATERIAIS E MÉTODOS Critérios de Inclusão para o Grupo Controle Critérios de Inclusão para o Grupo Experimental Equipamento Multifuncional para Estudos Neurofisiológicos Recomações de Uso Interfaces do Neuron-Spectrum-4/Epm Acessórios Neuron-Spectrum-4/Epm Protocolo Adotado Promediação do Potencial Evocado Método de Promediação da Média Coerente Método de Promediação por Épocas... 51

17 4.8 Algoritmo para Identificação Automática da Latência e Amplitude do P Métodos Estatísticos RESULTADOS Caracterização da Amostra Latência e Amplitude do P Análise da Amostra Refinamento da Seleção dos Participantes DISCUSSÃO CONCLUSÕES REFERÊNCIAS Anexo A Mini Exame do Estado Mental Anexo B Escala Hoehn e Yahr Anexo C Teste Stroop Anexo D Carta de Informação e Termo de Concordância Anexo E Questionário de Avaliação Clínica Anexo F Script Desenvolvido em Matlab Anexo G Tabelas Detalhadas Anexo H Pareceres do Comitê de Ética

18 14 1 INTRODUÇÃO A doença de Parkinson (DP) descrita pelo Dr. James Parkinson como paralisia agitante é um distúrbio do movimento que acomete o sistema motor (PARKINSON, 1817). Apesar dos sintomas principais estarem relacionados ao movimento, observam-se, também, sinais de depressão e alterações cognitivas (DIAS; LIMONGI, 2003). Neste trabalho realizamos um estudo relacionando as alterações cognitivas e motoras em um grupo de idosos com DP e um grupo de idosos saudáveis. Para tanto utilizamos um equipamento multifuncional para estudos neurofisiológicos que possibilitou o registro do potencial evocado relacionado a eventos (Event Related Potential - ERP) conhecido como P300. Neste trabalho propomos, também, um script desenvolvido com a ferramenta MATLAB que possibilita promediar os sinais de ERP, identificar a componente P300, objeto deste estudo, e analisar a morfologia dos sinais registrados, com foco na análise de amplitude e da latência. A principal motivação para realizarmos este trabalho foi o desafio de integrarmos os conhecimentos da Engenharia da Informação e da Neurociência para averiguar se o maior atraso de resposta ao estímulo observado em idosos com DP tem origem unicamente motora ou está também relacionado a um possível declínio cognitivo. Considerando que as estimativas futuras apontam para um aumento no número de casos de idosos com a DP, e que os sintomas desta enfermidade tem a se agravar com sua progressão da doença, prete contribuir para uma melhor compreensão dos efeitos da doença e consequentemente ajudar na melhoria da qualidade de vida dos doentes com DP. 1.1 TEMA Os principais sintomas da DP estão relacionados a distúrbios do movimento como: tremores de repouso, rigidez muscular, bradicinesia (lentidão e falta de fluência nos movimentos) e acinesia (impossibilidade do cérebro comandar os movimentos, resultando em dificuldade para iniciá-los ou demora no tempo de reação), alterações posturais, festinação da marcha, alterações na expressão facial,

19 15 no equilíbrio e na marcha. Outros sintomas da DP não relacionados ao sistema motor são: depressão, alterações na voz, distúrbios autonômicos e alterações cognitivas (PARKINSON, 1817; DIAS; LIMONGI, 2003). A DP é uma doença degenerativa crônica do SNC, so causada pela morte de neurônios dopaminérgicos da substância negra do cérebro, afetando principalmente o sistema motor (REIS, 2004). À medida que a doença progride os sintomas se tornam mais evidentes, tornando o indivíduo cada vez mais limitado para realizar as atividades básicas da sua vida diária (MEARA, 2000). A DP é uma doença idiopática (sem causa conhecida), que é diagnosticada por um médico neurologista por exclusão. A doença é confirmada quando detectada a presença de três ou mais sintomas da DP, sem que outra doença esteja afetando o indivíduo. Esta enfermidade é incurável e degenerativa, os tratamentos visam melhorar os sintomas e retardar a progressão da doença (MEARA, 2000). A intervenção cirúrgica é o tratamento extremo, onde o doente, por meio de um procedimento denominado estereotaxia, tem as conexões de áreas do cérebro que causam os tremores e a rigidez interrompidas (MENESES; TEIVE, 1996). Entretanto, com o surgimento dos medicamentos como o levodopa, a indicação cirúrgica ficou restrita aos quadros graves da doença. A administração do levodopa demonstra melhores resultados quando associada a tratamentos fisioterapêuticos, psicológico, fomoaudiológicos, nutricionais e neurológicos (RODRIGUES, 2006). Estima-se que a DP atinja 1% da população idosa mundial, com maior frequência na faixa etária entre 55 e 65 anos, porém há relatos de casos precoces da doença em indivíduos com menos de 40 anos (MEARA, 2000; MENESES; TEIVE, 1996). O envelhecimento nos seres vivos pode ser entido como um processo, onde observamos declínio das capacidades físicas e cognitivas. As alterações cognitivas mais evidentes são: modificação na velocidade de processamento mental, dificuldade de lidar com problemas complexos, comprometimento da memória (ENGELHARDT et al., 1998), redução da atenção, concentração e raciocínio indutivo (SCHAIE; WILLIS, 1996) e uma maior incidência de doenças neurodegenerativas complexas que podem rapidamente causar incapacidade física e mental.

20 16 Os avanços da medicina e a melhoria nas condições de vida são fatores que estão influenciando diretamente o aumento da expectativa de vida da população, e consequentemente o aumento do número de idosos. A perspectiva de aumento da população com mais de 60 anos certamente fará crescer nos próximos anos o número de casos de doenças neurodegenerativas como a DP (WORLD HEALTH ORGANIZATION, 2005). 1.2 PROBLEMA Considerando o cenário apresentado de aumento global dos casos da DP, as investigações que buscam uma melhor compreensão das causas e consequências da doença são de grande importância. Assim, uma das questões que tem provocado controvérsias é se o maior atraso de resposta ao estímulo em idosos com DP tem origem unicamente motora ou se ele é também causado por um possível déficit cognitivo. Neste trabalho procuramos realizar uma abordagem interdisciplinar integrando conhecimentos da Engenharia da Informação e da Neurociência, buscando encontrar respostas para a problemática apresentada. Não tivemos a pretensão de abordar a DP do ponto de vista clínico, nossos esforços se concentraram na captação, promediação e análise dos sinais ERP P300 utilizando técnicas de processamento digital de sinais (PDS). A compreensão do funcionamento do cérebro humano está longe de se tornar uma realidade, mas os pequenos avanços obtidos têm encorajado pesquisadores de diversas áreas no estudo do código neural. Apesar das deficiências para captação da atividade elétrica cerebral (baixa relação sinal-ruído e susceptibilidade a artefatos), diversos estudos foram realizados buscando uma forma de interface cérebro-máquina (GODÓI, 2010). Estudos a respeito de interfaces cérebro-máquina utilizam abordagens variadas para sua implementação, entretanto o uso do ERP P300 tem apresentado melhores resultados. As interfaces propostas têm aplicações bem variadas, podo ser utilizadas por pessoas saudáveis ou para melhorar a qualidade de vida de pessoas que apresentem um quadro clínico de paralisia (DONCHIN et al, 2000; PICCIONE et al, 2006).

21 17 Além da aplicação na área da acessibilidade, o ERP P300 tem papel importante no entimento das funções cognitivas (POLICH, 2006) e no diagnóstico de distúrbios psiquiátricos e neurológicos (DUNCAN et al, 2009) Objetivo geral Identificar possíveis alterações na latência e amplitude da resposta evocada P300 de indivíduos idosos com doença de Parkinson comparados a indivíduos saudáveis, bem como verificar possíveis correlações entre estas e o desempenho cognitivo medido por meio de testes neuropsicológicos padronizados Objetivos específicos Descrever uma metodologia para aquisição e análise de dados da resposta evocada P300, empregando a padronização internacional de posicionamento dos eletrodos e o paradigma Oddball. Um objetivo secundário deste trabalho foi desenvolver um script em MATLAB para promediar e analisar o P300 de forma automática e fosse compatível com o software do equipamento multifuncional para estudos neurofisiológicos. 1.3 JUSTIFICATIVA Observa-se que a qualidade de vida do indivíduo acometido pela DP declina com os anos da doença, passando por depressão, isolamento e chegando ao ponto de invalidez completa, quando o doente perde totalmente sua autonomia. Considerando a expectativa de aumento no número de casos de brasileiros com DP no futuro próximo, e a deficiência de estrutura da rede pública de saúde atual para absorver os custos com o tratamento da doença, toda e qualquer contribuição no sentido de melhorar a qualidade de vida e retardar os estágios mais críticos da DP será relevante. Neste estudo discutimos possíveis alterações de latência e amplitude da resposta evocada P300 medida com auxílio de um equipamento específico e detectada de forma automática por um script desenvolvido para MATLAB, propondo uma abordagem do ponto de vista da engenharia que possa subsidiar futuros estudos que busquem a melhoria da qualidade de vida dos DP.

22 18 2 CARACTERÍSTICAS ELETROFISIOLÓGICAS DO SISTEMA NERVOSO O sistema nervoso possibilita aos organismos vivos identificar variações do meio ambiente e responder a estas variações da forma mais adequada. O sistema nervoso é composto por uma coleção de células especializadas que podem ser divididas em neurônios (Figura 1) e células glia ou neuroglia (BEAR et al., 2007). Os neurônios são as células especializadas na recepção, processamento e transmissão dos estímulos, possibilitando ao organismo o controle do comportamento em resposta ao meio ambiente. Estas células têm uma grande variedade de formas e tamanhos, mas possuem em comum uma parte central (soma) que aloja o núcleo e de onde se projeta uma grande quantidade de finos tubos (dritos e axônios) (KANDEL et al, 2000). A extremidade do axônio é o terminal neural e tem um papel importante na comunicação (trafego de informações) entre os próprios neurônios ou entre os neurônios e outras células. As informações ou pulsos nervosos trafegam pelos axônios até o terminal neural passando para o próximo neurônio através de regiões especializadas denominadas sinapses (BEAR et al., 2007). Figura 1. Neurônio (modificado de BEAR et al., 2007). Com relação ao mecanismo de transmissão de informação, os neurónios podem ser classificados como: neurônios aferentes, que são aqueles que transmitem a informação dos receptores para o sistema nervoso central; neurônios

23 19 eferentes, que transmitem informação do sistema nervoso central para outros neurônios ou outras células e Interneurônios, que ligam neurônios aferentes e eferentes e vice-versa (SAMUELS; ROPPER, 2009). Embora o neurônio seja a unidade básica do sistema nervoso, estas células representam apenas 1/10 do total das células que formam o sistema nervoso. As células restantes são as neuroglias, que ocupam os espaços entre os neurônios e têm a função de sustentação, revestimento, modulação da atividade neuronal e de defesa. Diferentemente dos neurônios, as neuroglias mantêm a capacidade de mitose (divisão celular conservativa) (BEAR et al., 2007). Segundo Kandel et al (2000), estima-se que o sistema nervoso seja composto por 100 bilhões de células nervosas (Figura 2), distribuídas entre o sistema nervoso central (SNC) e o sistema nervoso periférico (SNP). O SNC é o local onde as informações são processadas, so responsável pela tomada de decisões. Esta parte do sistema nervoso compree o encéfalo e a medula espinhal. O SNP é responsável pela transmissão das informações dos órgãos sensoriais para o SNC (vias aferentes), e a resposta do SNC para os órgãos eferentes (músculos e glândulas). Figura 2. Distribuição das células nervosas segundo a função. Em estado de repouso, as células nervosas apresentam uma diferença de potencial elétrico negativo entre o lado interno e externo de sua membrana celular. Esta diferença de potencial elétrico, chamada Potencial de Repouso, pode ser

24 20 mensurada utilizando-se um voltímetro (Figura 3), e tem uma grandeza típica da ordem de -65 mv. (KANDEL et al., 2000;BEAR et al., 2007). Figura 3. Potencial de Repouso (BEAR et al., 2007). Estudos desenvolvidos pelo Dr. Richard Calton evidenciaram que a atividade do sistema nervoso é acompanhada de variações elétricas mensuráveis designadas de potencial de ação (PA) (CHAPMAN, 2006). O PA é uma alteração brusca da diferença de potencial inter e intracelular durante o qual a célula rapidamente despolariza e repolariza (Figura 4) (KANDEL et al., 2000;BEAR et al., 2007). Figura 4. Potencial de Ação (BEAR et al., 2007).

25 21 Em 1924 Hans Berger demonstravam ser possível medir a atividade elétrica do cérebro humano por meio de eletrodos colocados sobre o escalpo (LUCK, 2005). Os eletrodos biopotenciais são específicos para medir potenciais bioelétricos, funcionando com um transdutor que transforma a corrente iônica que flui entre os neurônios em uma corrente elétrica que será medida pelo equipamento de aquisição de eletroencefalograma (EEG). A atividade cerebral registrada por meio do EEG revela uma atividade elétrica oscilatória contínua de amplitude e forma de onda determinadas pela excitação global do cérebro. A amplitude dos campos elétricos na superfície do encéfalo pode chegar a 10 mv, enquanto que na superfície do escalpo podem atingir 100 μv (BEAR et al., 2007). A frequência das ondas cerebrais pode variar de 0,5 Hz a 100 Hz, e seu aspecto difere se o exame é realizado durante o sono ou vigília, so classificadas em cinco bandas de frequência distintas: alfa, beta, gama, delta e teta (TEPLAN, 2002). As ondas alfa têm frequência entre 7 Hz a 13 Hz e amplitude inferior a 10 μv, so registras em exames realizados durante a vigília em pessoas normais que não estejam desenvolvo atividades mentais intensas, sua maior intensidade é registrada na região ocipital, desapareco quando o indivíduo está dormindo ou exerco atividade mental intensa. As ondas beta têm frequência na faixa de 13 Hz a 30 Hz, atingindo 50 Hz durante atividade mental intensa, sua amplitude pode atingir os 20 μv na região parietal e nos lobos frontais. As ondas gama registram frequências superiores a 30 Hz, com amplitude de até 2 μv, e são detectadas quando o indivíduo recebe algum estímulo sensorial. As ondas delta têm frequência entre 0,5 Hz e 3,5 Hz, sua amplitude pode atingir os 100 μv, são registradas no lobo parietal durante o sono profundo. As ondas teta oscilam entre 4 Hz e 7,5 Hz, com amplitude não superior a 100 μv, so observadas nas regiões parietal e temporal durante o sono (SANEI; CHAMBERS, 2007). 2.1 POTENCIAIS EVOCADOS A atividade elétrica captada pelo EEG pode, ainda, fornecer informações a respeito das respostas eletrofisiológicas dos circuitos neurais provocadas por

26 22 estímulos. Estas respostas que ocorrem após a estimulação auditiva, visual ou sensorial são conhecidas como potenciais evocados (PE) (LUCK, 2005). Enquanto o EEG é um sinal contínuo proveniente da atividade cortical, os PE representam a resposta cerebral a um estímulo aplicado ao longo de um caminho nervoso (LUCK,2005). O EEG é um sinal que pode ser medido em todo o escalpo, ao passo que os PE requerem um posicionamento mais preciso dos eletrodos e o processamento de múltiplos estímulos para que possa ser extraído do EEG. A estimulação para extração do sinal PE deve ocorrer repetidamente, e preferencialmente em intervalos aleatórios, para permitir o cálculo da média coerente dos registros (PICTON; LINS; SCHERG, 1997). A técnica utilizada para obtenção do PE a partir do sinal de EEG é conhecida como promediação e será abordada com detalhes neste trabalho. Os PE são classificados de duas formas: segundo o tipo (auditivos, visuais, cognitivos e sensoriais) e o tempo de latência. A latência é o tempo entre o início do estímulo e o aparecimento do potencial característico (pico do PE) (PICTON; LINS; SCHERG, 1997). Com relação à latência, os PE podem ser de: i) curta latência, por volta dos 50 ms, ii) média latência, entre 50 ms e 100 ms, e iii) longa latência, que apresentam tempos superiores a 100 ms. Entretanto, cabe salientar que, os tempos de latência não são precisos, e podem variar de indivíduo para indivíduo (PICTON; LINS; SCHERG, 1997). O PE de longa latência (PELL) está relacionado ao processamento da informação: atenção, discriminação e memória, onde as principais ondas (potenciais) são N1, N2, P1, P2 e P3. O P3 ou P300 é o potencial mais tardio, e está relacionado às funções mentais da percepção e cognição (ALVARENGA, 2005) Potenciais Evocados Auditivos O potencial evocado auditivo (PEA) é desencadeado por estalos ou tons (Figura 5) que podem variar na sua intensidade, frequência, taxa de repetição, lado da estimulação (direita, esquerda ou ambos) (NEUROSOFT DO BRASIL, 2012).

27 23 O PEA pode ser captado por meio de eletrodos posicionados em diversas regiões do sistema nervoso auditivo, como por exemplo: na cóclea, no tronco cerebral ou no córtex sensorial. Os PEA de longa latência que ocorrem entre 50 e 500 ms, e têm grandes amplitudes em relação aos demais PEA, podem ser registrados, também, em outras posições do córtex cerebral (KRAUS; MCGEE, 1992). Todos os PEA são afetados pela intensidade do estímulo, so observada uma diminuição da sua latência e aumento da sua amplitude. Além da intensidade, a frequência de estimulação tem também influência direta sobre o potencial medido. A literatura aponta que o PEA do tronco cerebral, de curta latência, é mais facilmente provocado por estalos de frequência igual ou superior aos 2 KHz, ao passo que sua amplitude diminui com taxas de estimulação superior a 20 Hz (ARAÚJO, 2009; CÓSER, 2007; DUARTE, 2009). Os PEA de longa latência têm a amplitude relacionada ao estado de atenção e a taxa de estimulação, apresentando maiores amplitudes quanto maior o estado de atenção e menor a taxa de estimulação (sugere-se taxas de estimulação superior a 0,1 Hz) (KRAUS; MCGEE, 1992). Figura 5. Exame de PEA (Neurosoft do Brasil, 2012) Potenciais Evocados Somatossensitivos No caso dos potenciais evocados somatossensitivo (PES) a estimulação consiste na aplicação de uma pequena corrente elétrica em um ponto determinado do corpo, usando eletrodos de superfície (Figura 6). O estímulo viaja ao longo de um

28 24 caminho nervoso específico, induzindo PA até chegar ao córtex, onde o sinal é captado por eletrodos. A amplitude e a latência dos PA presentes no sinal captado fornecem um índice da integridade do nervo estimulado. O posicionamento dos eletrodos corticais deve corresponder à área de associação encarregada de processar o estímulo (GEHIN, 1985). Figura 6. Exame de PES (Neurosoft do Brasil, 2012) POTENCIAIS EVOCADOS VISUAIS O potencial evocado visual (PEV) é uma resposta eletrofisiológica da retina e do nervo óptico a estímulos. Estes estímulos podem ser padrões de barras horizontais e verticais ou a combinação de áreas claras e escuras, apresentadas em um monitor de vídeo. Outra forma de estimulação visual são flashes de luz (Figura 7) (NEUROSOFT DO BRASIL, 2012). Os potenciais da retina (ERG - eletroretinograma), de curta latência, são desencadeados por flashes e podem ser captados diretamente sobre a córnea, sem uso de promediação ou através de eletrodos posicionados sobre a pele próximo do globo ocular, so necessário neste caso um promediador para melhorar a relação sinal-ruído (HUANG, 2011). O PEV de média latência pode ser recuperado por meio de eletrodos posicionados sobre o couro cabeludo na área occipital. Este PEV ocorre entre 40 e 145 ms após a estimulação e tem sua latência e amplitude sensivelmente afetados pela variação da luminância (HUANG, 2011).

29 25 Estudos demonstram que a idade e o estado de atenção pode reforçar certos componentes do PEV de longa latência, principalmente aqueles que ocorrem entre 300 e 400 ms (CELESIA; DALY, 1977; CELESIA; KAUFMAN; CONE, 1987; GUTHKELCH; BURSICK; SCLABASSI, 1987). Figura 7. Exame de PEV (Neurosoft do Brasil, 2012). 2.2 POTENCIAIS RELACIONADOS A EVENTOS Os potenciais relacionados a eventos (ERP Event Related Potentials) são variações da atividade elétrica cerebral associada a algum evento externo (ambiente) ou do próprio cérebro. O ERP pode ser disparado por meio de uma estimulação externa ou iniciado pelo cérebro quando toma alguma decisão ou inicia uma resposta (LUCK, 2005). A nomenclatura para os ERP são baseadas nas variações de amplitude da forma de onda registrada. Estas nomenclaturas são descritas pela polaridade da onda e sua latência (Figura 8). Por exemplo, o P300 representa uma amplitude (pico) positiva que ocorre com uma latência em torno de 300 ms após a estimulação (considerando como padrão um indivíduo adulto jovem e saudável). As latências estão relacionadas à idade do indivíduo e sua condição clinica, so mais difícil identificar o ERP em indivíduos mais idosos (GROPPE; MAKEIG; KUTAS, 2005). Outro sistema de nomenclatura utilizado para os ERP está baseado na sequência e na polaridade dos picos. Desta forma teremos P1, N1, P2, N2 e P3, para a sequência positiva e negativa dos picos na onda do ERP. Entretanto esta

30 26 nomenclatura pode causar certa confusão quando um mesmo pico tem latências diferentes, como por exemplo, quando os picos ocorrem em posições diferentes do escalpo. Para evitar possíveis confusões é adicionada a nomenclatura do ERP a hierarquia da medição, por exemplo: N1a, N1b, N1c ou P3a e P3b (PICTON, 1997; GROPPE; MAKEIG; KUTAS, 2005; POLICH, 2006; POLICH, 2011). Figura 8. ERP P300 (modificado de DUARTE et al, 2000). Os procedimentos básicos para registro do ERP são: i) os potenciais elétricos devem ser obtidos por eletrodos posicionados no escalpo; ii) os sinais captados devem ser amplificados, filtrados e promediados para separação do sinal alvo; iii) apresentação dos resultados para análise (NEURO-LOGIC, 2012). A gravação simultânea de múltiplos eletrodos posicionados no escalpo é essencial para um melhor entimento do ERP, apesar de ser possível registrar o ERP por meio de um único eletrodo. Considerando a diversidade de tamanho do crânio humano é importante seguir algum padrão para o posicionamento dos eletrodos e a realização dos exames. O padrão de posicionamento mais utilizado mundialmente é o sistema (dez-vinte) (JASPER, 1958). No padrão (Figura 9) o posicionamento dos eletrodos começa com a determinação dos pontos inion, nasion e pré-auricular. Os primeiros eletrodos são

31 27 posicionados a 10% da distância entre estes pontos de referência e os demais a intervalos correspondo a 20% da distância frontal medida. Uma quantidade maior de eletrodos pode ser posicionada nos pontos médios das posições definidas pelo sistema internacional (JASPER, 1958). Figura 9. Disposição dos eletrodos no sistema (JASPER, 1958). Os sinais registrados pelos eletrodos posicionados no escalpo são uma combinação do sinal ERP e de ruído, onde por ruído ente-se aqui qualquer outra atividade elétrica cerebral não relacionada diretamente com a resposta ao estímulo. Como o sinal tem uma amplitude menor que o ruído, é praticamente impossível distinguir o ERP (MAINARDI; BIANCHI; CERUTTI, 2000). Para que seja possível identificar o sinal ERP desejado é necessário o uso de uma técnica conhecida como promediação do sinal. A técnica da promediação deve ser repetida em intervalos definidos pela repetição dos estímulos. A técnica da promediação é um método estocástico, baseada em três axiomas: i) o sinal e o ruído são somados linearmente produzindo o sinal captado pelo eletrodo; ii) a forma de onda do sinal é a mesma para cada repetição do evento; iii) a forma de onda do ruído é suficientemente irregular para cada repetição do evento, de modo que podemos considerá-lo um evento estatístico indepente e aleatório (PICTON, 1997; MAINARDI; BIANCHI; CERUTTI, 2000). O ruído ideal é aleatório e estacionário, so a média e a variância de seus diferentes segmentos similar (não mudam com o tempo). Desta forma a técnica

32 28 da promediação reduz o ruído ideal a um valor residual, diretamente proporcional a raiz média quadrática do ruído original e inversamente proporcional a raiz quadrada do número de repetições (TOMPKINS, 2000). Em situações reais, o ruído introduzido pelo ambiente nem sempre pode ser promediado. O ruído não estacionário pode se apresentar como um sinal de grande amplitude, como aqueles originários de artefatos causados por movimentos oculares ou movimentos musculares. Estas amostras devem ser descartadas para a promediação correta do sinal (ANGHINAH, 2006; MURALI; KULISH, 2007). Outro problema que pode ocorrer na amostragem do sinal é o ruído não ser indepente, devido a atividades rítmicas, como por exemplo, os batimentos cardíacos. Uma possibilidade para solucionar este problema é variar os intervalos entre estímulos ou definir um intervalo entre estímulos que não seja múltiplo dos períodos do ruído rítmico (ANGHINAH, 2006). A técnica da promediação reduz o ruído, mas ainda existirá um ruído residual diferente de zero. Observa-se, ainda, que a promediação provoca variações na amplitude e latência do sinal, produzindo uma distorção significativa do ERP. Os efeitos desta distorção sobre a latência são os mais problemáticos, pois induzem falsos resultados para os componentes ERP (WOLDORFF, 1993). Uma forma de evitar a distorção do ERP é estimar as diferenças de latência por meio da auto-correlação entre o sinal medido e um padrão. A margem de tempo entre cada auto correlação deve ser maior que a latência de cada onda particular. As formas de onda são então alinhada pelas latências médias e estimadas, até a forma de onda resultante ter para a estabilidade (WOLDORFF, 1993) A Onda P300 O P300 (ou P3) é um ERP que pode ser obtido por meio de um exame de EEG. A onda P300 é a terceira deflexão positiva identificável nos registros do ERP, com latência aproximada de 300 ms para indivíduos normais, variando de 250 a 600 ms conforme os parâmetros relacionados ao indivíduo (HIRAYASU et al., 2000). Pode ser medida principalmente por eletrodos localizados nas regiões parietais (lobo

33 29 parietal), e sua presença está relacionada a atividades cognitivas, como nos processos de tomada de decisão (FARWELL; DONCHIN, 1988). Tipicamente o P300 é gerado por meio do paradigma Oddball, onde o indivíduo que participa do exame deve prestar atenção em um sequencia aleatória de estímulos frequentes (com maior probabilidade de ocorrer) e raros (com menor probabilidade de ocorrência). A ocorrência do estímulo raro é relevante para o indivíduo e irá deflagrar a onda P300 no EEG (GARCÍA-LARREA; LUKASZEWICZ; MAUGUIÈRE, 1992). Em relação à latência e amplitude da onda P300, as variações na probabilidade de ocorrência do estímulo raro não exercem efeito significativo. Entretanto a amplitude da onda aumenta à medida que a frequência de ocorrência dos estímulos raros diminui (POLICH, 1986). Não existe um padrão definido para a frequência de ocorrência do estímulo raro, mas na literatura têm-se utilizado valores em torno de 15 a 25%. A latência e morfologia da onda P300 também estão relacionadas a fatores relacionados ao indivíduo, como, por exemplo, a idade, o sexo, a temperatura corpórea e o uso de medicamentos. Destes fatores, a idade tem uma importância considerável, pois observa-se um aumento da latência e uma redução da amplitude do P300 com o avanço da idade (KUTAS, 1994; PINEROLI, 2002; CÓSER et al., 2010). Após os 45 anos de idade, aceita-se como normal o acréscimo de 1 a 1,5 ms por ano de vida na latência do P300 (PINEROLI, 2002). Alterações no P300 podem estar relacionadas ao uso de medicações, principalmente as drogas estimuladoras do SNC, os anticolinérgicos e os anti-histamínicos (OKEN, 1997). O P300 apresenta dois componentes: P3a e P3b. O P3a é melhor captado na região frontal e está relacionado a orientação automática da atenção para um novo estímulo (processos de alerta imediato). O P3b apresenta maior amplitude na região parietal e está relacionado ao processo de atenção consciente (processamento da informação), acentuando-se na detecção dos estímulos raros. O P300 é a soma dos componentes P3a e P3b (OKEN, 1997; ULRICH, 1999). O registro separado das componentes P3a e P3b do ERP P300 é feita por meio de uma versão modificada do paradigma Oddball, onde são utilizados três estímulos: um estímulo frequente de maior probabilidade de ocorrência, um estímulo

34 30 raro de menor probabilidade de ocorrência e um estímulo distrator que deve ser ignorado (POLICH; CRIADO, 2006; FJELL, 2007). Estudos demostram que as alterações do P300 estão relacionadas a doenças degenerativas do SNC, como, por exemplo, a doença de Parkinson (HANSCH et al., 1982; CHEN et al., 2006) e encefalopatias tóxico-metabólicas (PFEFFERBAUM et al., 1979).

35 31 3 LITERATURA As observações do Dr. Parkinson (1817), detalhadas no trabalho An essay on the Shaking Palsy, descrevem a curiosa doença denominada de paralisia agitante. A doença foi caracterizada como so eminentemente um distúrbio do movimento devido a seus principais sintomas: os tremores de repouso, a rigidez muscular, a festinação da marcha e a postura inclinada. A riqueza de detalhes com que Parkinson descreveu a doença e sua progressão torna seu trabalho uma referência até os dias de hoje, motivo pelo qual a paralisia agitante foi rebatizada com o nome de doença de Parkinson (DP). A DP será tratada neste trabalho por meio de uma abordagem interdisciplinar da Engenharia da Informação e da Neurociência, de maneira que este capítulo será dividido em quatro partes: 3. 1 A Latência do P300 na Doença de Parkinson 3.2 A Amplitude do P300 na Doença de Parkinson 3.3 O Tempo de Reação na Doença de Parkinson 3.4 Funções Cognitivas na Doença de Parkinson A seguir tratamos cada um destes aspectos conforme a revisão da literatura realizada, que é apresentada segundo sua ordem cronológica. 3.1 A LATÊNCIA DO P300 NA DOENÇA DE PARKINSON Starkstein et al (1989) avaliaram os efeitos da medicação para tratamento da DP sobre a resposta evocada P300; para isso utilizaram um paradigma Oddball auditivo padrão, com 20% de estímulos raros. Neste estudo também foram realizadas medições dos tempos de resposta e movimento utilizando-se dois clocks, o primeiro temporizador era acionado pelo estímulo e finalizado quando o participante deixava de pressionar um botão (levantava o dedo) e o outro era acionado automaticamente ao movimento de levantar o dedo e finalizado quando o participante voltava a pressionar o botão (retornava seu dedo a posição inicial). As medições foram realizadas nos estados On e Off da medicação, e as observações dos autores apontam que a latência do P300 é menor quando o indivíduo está no estado On da medicação. Tachibana, Toda e Sugita (1992) realizaram um estudo da latência do P300, comparando o ERP de indivíduos com DP, indivíduos com doença de Alzheimer e

36 32 indivíduos normais. O P300 e seus componentes P3a (passivo) e P3b (ativo) foram registrados submeto os indivíduos participantes a uma tarefa de discriminação visual de três estímulos: frequente, raro alvo e raro não alvo. Observaram que o P300 e seus componentes P3a e P3b sofrem um aumento de latência próprio do envelhecimento normal. Os indivíduos com DP apresentaram um aumento significativo da latência do P3b, quando comparados aos indivíduos normais do grupo de controle, entretanto não foi encontrada diferença significativa na componente P3a para a grande maioria destes indivíduos. Os resultados apresentados sugerem que o processamento automático, associado à componente P3a, é menos prejudicado que o processamento da atenção controlada, associado ao P3b, nos indivíduos com DP. Ainda, segundo eles, os resultados indicam que podem haver alterações no processamento cognitivo em indivíduos com DP. Aragane, Tachibana e Sugita (1995) estudaram o ERP na execução de tarefas de discriminação física (formas), e não constataram diferenças significativas na latência da componente P300 de indivíduos com DP comparados a indivíduos saudáveis. Segundo os autores, foi observado um aumento da latência do P300 apenas na execução de tarefas de discriminação semântica (nomes de plantas bem conhecidas). Os resultados sugerem que as tarefas de discriminação semântica causam perturbações na classificação do estímulo e no processo de atenção em indivíduos com DP. Stanzione et al (1998) fizeram um estudo do P300 auditivo registrado por eletrodos posicionados em Fz, Cz e Pz, e utilizando uma tarefa do tipo Oddball. O grupo Parkinson foi dividido em subgrupos conforme a idade (young e old) e o estágio da doença (early or advanced), permitindo-lhes comprovar a influência destas variáveis (idade e estágio da DP) no aumento de latência do P300. Os resultados registrados para os indivíduos com DP do subgrupo idade foram comparados aos mesmos dados de indivíduos saudáveis, de forma que fosse possível eliminar a influência da idade sobre a latência do P300, ajustando os dados obtidos dos participantes para 60 anos ( rejuvenescer os participantes). Os autores notaram um incremento na latência para os indivíduos pertencentes aos subgrupos old e advanced, e registros anormais para as latências do P300, principalmente nas medições realizadas pelo eletrodo posicionado em Fz. Segundo eles, o aumento da

37 33 latência no lóbo frontal, comparativamente ao grupo de indivíduos normais, sugere que a DP seja um acelerador dos efeitos da idade para as funções cognitivas. Com relação às anormalidades registradas no P300, os autores apontam que 30% dos indivíduos com DP progridem para demência, portanto essas anormalidades podem indicar a evolução para o estado clínico de demência. Wang et al (1999) investigaram os efeitos do intervalo entre estímulos no P300 visual em DP, com o objetivo de verificar a existência de déficits cognitivos e a influência dos diferentes intervalos no processamento cognitivo da informação. Os participantes foram separados em dois grupos (Parkinson e normal) e submetidos a uma tarefa do tipo Oddball visual modificada, que consistia de três estímulos: raro alvo, raro não alvo e frequente não alvo, cujas probabilidades de ocorrência eram 20%, 20% e 60%, respectivamente. Os estímulos tinham a duração de 68 ms e a tarefa era realizada com intervalos entre estímulos de 1600 ms, 3100 ms e 5100 ms. Os autores observaram que para os DP, comparativamente ao grupo normal, as latências nos pontos de captação Pz e Fz apresentavam aumento significativo após o estímulo raro e quando a tarefa era executada com o maior intervalo entre estímulos. Segundo eles, uma possível explicação para a variação de latência relatada é que os DP apresentam uma diminuição da atenção sustentada, so obrigados a fazer um maior esforço para manter a atenção quando o tempo entre estímulos é maior. Em outro estudo para determinar alterações do potencial relacionado a eventos na execução de diferentes tarefas, Wang, Kuroiwa e Kamitani (1999), submeteram os participantes a dois exames: o primeiro consistia do paradigma Oddball visual modificado (descrito anteriormente) e o segundo era uma tarefa do tipo paradigma S1-S2 (33% para S1 e 67% para S2 ), onde os indivíduos deveriam pressionar um botão para S1 e S2 iguais ou um segundo botão para S1 e S2 diferentes. Na tarefa S1-S2 proposta por eles os estímulos tinham duração de 96 ms e o tempo entre estímulos era de 1600 ms. As medidas foram feitas por eletrodos posicionados em Pz e Cz. Os resultados apontaram anormalidades no ERP, detectadas quando foi utilizando o paradigma S1-S2 e não detectadas quando foi utilizado o paradigma Oddball. Segundo os autores, uma explicação para suas observações é que os processos cognitivos evolvidos no

38 34 Oddball são de aquisição, identificação e determinação de quando pressionar o botão, enquanto que no paradigma S1-S2 o mecanismo é mais complexo, pois envolve a aquisição, decodificação, recuperação e comparação do estímulo para determinação de qual botão pressionar. No trabalho apresentado por Antal et al (2000), os participantes foram divididos em três grupos: Parkinson, Tremor Essencial e Normais. Os indivíduos com DP estavam nos estágios de 1 a 3 da doença, segundo a escala Hoehn-Yahr, e todos foram avaliados pelo Mini Exame do estado Mental, so pontuados com valores maiores que 23. Os pontos de captação do ERP foram posicionados em Fz, Pz, Cz, F3, F4, P3, e P4, com referência nos mastóides e terra em Fpz, e a promediação foi feita com 400 estímulos. Os autores confirmam as hipóteses de estudos anteriores que os indivíduos com DP apresentam aumento na latência do P300 e do tempo de resposta ao estímulo. Prabhakar et al (2000) apresentaram um estudo dos efeitos da Levodopa sobre a latência do P300 em novos pacientes com DP; para suas análises trabalharam com um grupo de indivíduos Parkinson e outro normal, pareados por idade e sexo. As medições do P300 foram realizadas por meio de eletrodos posicionados em Fz, Cz e Pz, com referência na mastoide ou no lóbulo auricular, e o protocolo seguiu o paradigma Oddball auditivo padrão, com apresentação de 400 estímulos. Os exames foram realizados 15 dias, 3 meses e 6 meses após o início da administração da Levodopa, so observado por eles que a latência do P300 diminuía até o 15º dia de administração da medicação, voltando a aumentar depois. Wang et al (2000) separaram indivíduos com DP em dois grupos usando como linha de corte o tempo de doença de 5 anos. Os participantes deste estudo foram submetidos a duas baterias de exames seguindo os mesmos protocolos sugeridos pelos mesmos autores em 1999 (Oddball visual modificado e S1-S2 ). Eles observaram que os indivíduos com DP há mais de 5 anos apresentaram correlação do aumento da latência do P300 com o aumento do fluxo sanguíneo no lobo temporal bilateral quando S1 e S2 eram iguais, sugerindo que as alterações no P300 podem estar relacionadas com a disfunção do lobo temporal.

39 35 Pineroli et al (2002) apresentaram um estudo sobre o P300 dividido em duas partes. Na primeira os indivíduos com DP foram expostos a um estímulo do tipo clique com frequência de 20 cliques por segundo para uma avaliação auditiva central com BERA. Na segunda parte a tarefa utilizada seguiu o paradigma Oddball auditivo tradicional, com dois tons, um de 2 KHz (frequente) e outro de 750 Hz (raro), apresentados em intervalos de 800 ms e com frequência de 20%. Segundo os autores, os resultados obtidos para o P300 estavam dentro dos limites de normalidade quando confrontados com dados da literatura, inferindo que a DP não provocou perda do desempenho cognitivo em todos os casos. Katsarou et al (2004) estudaram a correlação entre o componente P300 do potencial relacionado a eventos auditivo e as habilidades cognitivas na DP. Nesse estudo foi selecionada uma amostra de indivíduos com DP nos estágios iniciais e intermediários da doença, que tiveram seus desempenhos cognitivos mensurados por meio dos testes: Matrizes Progressivas Coloridas de Raven (Raven Colored Progressive Matrices) para avaliação do desenvolvimento intelectual, Wechsler Memory Scale para avaliar as funções de memória e o Wisconsin Card Sorting Test para avaliar as funções executivas. Eles notaram que o P300 nos indivíduos com DP possuía latência maior e observaram uma correlação significativa entre as baixas performances nos testes Matrizes Progressivas Coloridas de Raven e Wisconsin Card Sorting Test. Segundo suas conclusões, os indivíduos com DP nos estágios inicial e moderado da doença apresentam alterações das habilidades cognitivas que podem ser detectadas por aumento na latência do P300. Chen et al (2006) estudaram se as disfunções cognitivas em indivíduos com DP poderiam ser causadas por interrupções dos circuitos neurais fronto-subcortical. Para avaliar as disfunções neurais fronto-subcortical relacionaram o ERP P300 medido nos pontos Fz, Cz e Pz em indivíduos com DP e um grupo de controle. Os resultados obtidos por eles apontaram para um atraso aparente na latência do P300, que não apresentou diferença estatística significante. Entretanto estes pesquisadores observaram uma correlação significativa entre o P300 e as disfunções cognitivas em indivíduos com DP, sugerindo que a doença está relacionada a uma deterioração cognitiva.

40 A AMPLITUDE DO P300 NA DOENÇA DE PARKINSON O estudo dos efeitos da medicação sobre a amplitude da resposta evocada P300 em indivíduos com DP realizado por Starkstein et al (1989) não aponta alterações significativas na amplitude do P300 para os estados On e Off da medicação. Aragane et al (1995) também avaliaram a amplitude do componente P300 do ERP de indivíduos com DP submetidos a tarefas de discriminação física e semântica. Suas conclusões não apontam diferenças significativas na amplitude do P300 de indivíduos com DP, para qualquer das tarefas. Praamstra et al (1996) realizaram uma investigação dos efeitos da informação prévia na preparação dos movimentos em indivíduos com DP, utilizando o tempo de reação para identificar resultados contraditórios e o P300 para fornecer informações temporais. Segundo os autores, os resultados obtidos apontam para um aumento significativo na amplitude do P300 medido em indivíduos com DP comparativamente ao grupo controle. Esta diferença de amplitude do P300 sugere que a préprogramação da resposta exigiu um maior esforço dos indivíduos com DP. Além dos efeitos sobre a latência, Wang et al (1999) também investigaram as relações do intervalo entre estímulos na amplitude do P300 visual em DP. Os autores apontam que a amplitude do P300 sofre redução significativa nos pontos de captação Cz e Pz, quando os indivíduos com DP são expostos a estímulos raros não alvos, indepentemente do intervalo entre os estímulos (1600 ms, 3100 ms ou 5100 ms). Jiang et al (2000) realizaram um estudo do ERP auditivo, gravado por meio de eletrodos posicionados em Fz, Cz e Pz, com referência ligada aos lóbulos das orelhas (A1 e A2). De acordo com os autores, a amplitude da resposta evocada P300 foi menor em indivíduos com DP comparativamente aos indivíduos do grupo controle. Os resultados sugerem que a anormalidade na amplitude do P300 está ligada à disfunção tanto no lobo frontal como no hipocampo na DP.

41 37 Da mesma forma que fizeram para a latência, Chen et al (2006), observaram diferenças aparentes na amplitude do sinal P300 medido em indivíduos com DP, entretanto estes resultados também não revelaram diferenças estilisticamente significativas. 3.3 O TEMPO DE REAÇÃO NA DOENÇA DE PARKINSON Segundo Starkstein et al (1989), observa-se uma redução significativa no tempo de movimento de indivíduos com DP, quando estes estão no estado On da medição. Entretanto estes pesquisadores não registraram diferenças relevantes no tempo de reação nos estados On e Off da medicação. Além de suas considerações sobre a amplitude e a latência do P300 em DP, Aragane et al (1995) fizeram um estudo do tempo de resposta na execução de tarefas de discriminação física e semântica, relatando que os indivíduos com DP apresentaram tempo de resposta maior que indivíduos saudáveis tanto para a tarefa de discriminação física quanto para a tarefa de discriminação semântica. Os resultados apresentados por eles sugerem que as funções motoras em indivíduos com DP são mais atrasadas que em indivíduos normais. As observações sobre os efeitos da medicação Parkinson na resposta motora feita por Wang et al (1999) sugerem que o tempo de movimento é menor quando o indivíduo com DP está no estado On da medicação. Eles não relatam alterações significativas no tempo de reação para os estados On e Off, o que indica que o efeito da medicação parece ser apenas motor. Assim como a latência, Wang et al (1999) descrevem em seu estudo um aumento do tempo de reação em indivíduos com DP. Neste estudo os participantes deveriam pressionar um botão, o mais rápido possível, sempre que um estímulo raro alvo fosse apresentado. O aumento no tempo de reação foi observado indepentemente do intervalo entre os estímulos (1600 ms, 3100 ms ou 5100 ms). Em outro trabalho publicado por Wang et al (2000), o tempo de reação mostrou-se correlacionado com o fluxo sanguíneo nos lobos frontal, parietal direito e

42 38 occipital, so observados tempos de reação maiores para indivíduos com DP em relação a indivíduos normais, indepentemente do tempo da doença. 3.4 AS FUNÇÕES COGNITIVAS NA DOENÇA DE PARKINSON Goldman et al (1998) compararam as funções cognitivas e motoras de um grupo de indivíduos com DP e um grupo de controle. Como esperado por eles, os testes realizados revelaram que os indivíduos com DP apresentaram considerável comprometimento motor. Com relação as funções cognitivas eles observaram que os resultados obtidos pelos indivíduos com DP foram significativamente inferiores aos obtidos pelos indivíduos do grupo controle. Piovezan, Teiv e Werneck (2003) desenvolveram um estudo comparativo para avaliar os déficits cognitivos em um grupo de indivíduos com DP e um grupo controle. Os indivíduos com DP foram avaliados segundo as escalas UPDRS e Hoehn e Yahr, e todos os participantes realizaram a seguinte bateria de exames: mini exame do estado mental (MMSE), escala de depressão de Montgomery-Asberg (MADRS), testes para atenção, funções verbais e funções visuo-espaciais. Os indivíduos pertencentes ao grupo DP apresentaram um maior número de erros nos testes de fluência verbal e atenção que os pacientes do grupo controle. Apoiados nos resultados obtidos nos testes, eles confirmaram que os indivíduos com DP apresentam déficits cognitivos semelhantes aos encontrados em alterações do lobo frontal. Zgaljardic et al (2003) apresentaram uma revisão da literatura focando o perfil neuropsicológico do indivíduo com DP. Segundo os autores, a literatura sugere que os indivíduos com DP apresentam disfunções frontal e executiva que podem ser atribuídas à ruptura dos circuitos fronto estriatais. Muslimovic et al (2005) procuraram determinar a frequência e o padrão das disfunções cognitivas em novos pacientes com DP, submeto os indivíduos a uma bateria de exames neuropsicológicos, incluindo teste de velocidade psicomotora, atenção, linguagem, memória, funções executivas e visio-espaciais. Segundo eles os novos pacientes com DP apesentaram déficits de memória de trabalho e de funções executivas (planejamento, monitorização e execução de atividades novas

43 39 ou complexas), o que sugere que a DP provoque uma disfunção na região préfrontal do dos lobos frontais. Segundo estudo realizado por Hsieh et al (2008), onde foi avaliada a performance de indivíduos com DP no teste de Stroop, o grupo Parkinson apresentou tempos superiores ao grupo controle para as três pranchas, so o maior tempo registrado na prancha interferência, o que, segundo os autores, pode indicar um provável déficit na capacidade cognitiva de inibição da resposta. Galhardo, Amaral e Vieira (2009) realizaram uma revisão da literatura sobre as alterações cognitivas na DP, e apontam que as alterações cognitivas na DP são uma realidade. Segundo as pesquisadoras, os estudos apontam que as disfunções cognitivas na DP estão relacionadas a alterações: de memória, de linguagem, da capacidade visio-espacial e das funções executivas. Campos-Souza et al (2010) avaliaram o desempenho motor e as funções executivas relacionadas: ao raciocínio indutivo, a memória operacional, ao controle inibitório, ao planejamento e a flexibilidade cognitiva, e de indivíduos com DP, comparativamente a um grupo de controle. Os resultados observados por eles reforçou a hipótese que os sintomas motores característicos da DP não estão correlacionados à disfunções executivas. Eles observaram que os indivíduos com DP avaliados apresentaram comprometimento cognitivo executivo, so observadas alterações na memória operacional para tarefas que exigiram memória e curto prazo e inibição de um estímulo interferência. Os resultados obtidos pelos DP nos testes de controle inibitório foram sensivelmente inferiores aos resultados do grupo de controle. O teste do planejamento revelou que os DP apresentam maior dificuldade de organização visual. Obeso et al (2010) realizaram uma pesquisa da literatura e observaram relatos que evidenciam comprometimento cognitivo em indivíduos com DP, esta disfunção cognitiva é mais frequente e começa mais cedo para os indivíduos de idade mais avançada. Segundo eles, as terapias disponíveis têm pouca influência no quadro de declínio cognitivo em indivíduos com DP, fazo com que a demência

44 40 seja a maior responsável pela incapacidade em 30 a 80% indivíduos afetados pela doença. Em outra revisão da literatura, Kudlicka, Clare e Hindle (2011) buscaram relacionar o comprometimento das funções executivas na DP. Suas pesquisas se concentraram apenas nos estudos que investigaram as funções executivas em indivíduos com DP não dementes. Segundo os autores, existem evidencias consistentes de deficiência cognitiva em indivíduos com DP, comprovadas por resultados de testes da função executiva como: teste da fluência verbal, teste atencional Digit Span, Wisconsin Card Sorting Test, Stroop, Tower Tests e Trail Making Test.

45 41 4 MATERIAIS E MÉTODOS Este estudo está relacionado a outros dois realizados na UNIFESP: Estudo dos Possíveis Efeitos da Associação da Ginkgo Biloba, Ómega-3 e Exercício Físico na Memória e Funções Executivas de Idosos com Doença de Parkinson e Envelhecimento: Estudo de Estratégias para se Prevenir o Declínio Cognitivo (Anexo G). Recebemos aprovação do comitê de ética em pesquisa da UNIFESP/EPM na forma de um ado a estes trabalhos de pesquisa e mantivemos o compromisso de cumprir as diretrizes e normas regulamentadoras de pesquisas envolvo seres humanos, definidas na resolução nº 196 de 10 de outubro de 1996 do Conselho Nacional de Saúde (CNS). Os procedimentos de teste em seres humanos realizados neste trabalho de pesquisa para o estudo da resposta evocada P300 visual são indolores, não invasivos, e sem qualquer efeito colateral ou risco que provoque consequências significativas ao indivíduo. Concluídos os exames, o indivíduo participante da pesquisa pôde voltar às suas atividades laborais imediatamente. Foram avaliados 20 indivíduos de ambos os grupos, com faixa etária entre 60 e 81 anos. Os indivíduos foram divididos em dois grupos, o primeiro denominado de grupo controle, composto de 10 idosos saudáveis, e o segundo denominado de grupo experimental, composto por 10 idosos com doença de Parkinson. Utilizando o software Statistica da Statsoft, calculamos o tamanho da nossa amostra para 95% de confiança como so 8 indivíduos, e portanto nossos grupos satisfazem esta condição. 4.1 CRITÉRIOS DE INCLUSÃO PARA O GRUPO CONTROLE i) não fazer uso de substâncias psicoativas; ii) não apresentar histórico de doenças psiquiátricas e/ou neurológicas; iii) não apresentar crises de epilepsia; iv) obter pontuação superior a 26 no teste do MMSE. 4.2 CRITÉRIOS DE INCLUSÃO PARA O GRUPO EXPERIMENTAL i) indivíduos classificados como 1-3 na escala Hoehn e Yahr;

46 42 ii) não apresentar discinesia (movimentos involuntários); iii) estar no estado On da medicação (i.e., ter feito uso da medicação entre 30 minutos e 2 horas antes do exame); iv) obter pontuação superior a 26 no teste do MMSE. 4.3 EQUIPAMENTO MULTIFUNCIONAL PARA ESTUDOS NEUROFISIOLÓGICOS O Potencial Evocado Visual P300 foi medido com um equipamento digital para estudos neurofisiológicos, o NEURON-SPECTRUM-4/EPM (Figura 10), que possui resolução de 16 bits (conversor A/D), impedância de entrada maior que 400 MΩ, nível de ruído menor que 0,3 μv (RMS) e filtro notch para supressão da frequência da rede (maior que 40 db). O equipamento adotado disponibiliza, ainda: i) 21 canais de EEG, com sensibilidade µv/mm, taxa de amostragem de até 2 KHz, filtro passa-alta de 0,05 / 0,5 / 0,7 / 1,5 / 2 / 10 Hz, filtro passa-baixa 15 / 35 / 75 / 100 / 150 / 200 Hz; ii) 4 Canais Poligráficos, com sensibilidade 0, µv/mm, taxa de amostragem de até 40 KHz, filtro passa-alta 0,01 a 500 Hz, filtro passa baixa 10 a 10 KHz; iii) 1 Canal de eletrocardiograma (ECG), com filtro passa-alta 0,05 / 0,5 / 0,7 / 1,5 / 2 Hz, filtro passa-baixa 15 / 35 / 75 / 150 Hz; iv) 1 Canal de respiração; v) 2 Canais DC; vi) 1 canal Foto estimulador ; vii) 1 canal TRIG IN/OUT; viii) 1 canal Estimulador auditivo; ix) 1 canal Estimulador padrão-reverso; x) 1 canal Estimulador elétrico

47 43 Figura 10. Descrição das portas do NEURON-SPECTRUM-4/EPM. Comparativamente aos outros canais, os canais poligráficos apresentam como principais vantagens: a sensibilidade (50X) e a taxa de amostragem (20X) muito superiores, bem como uma filtragem digital de sinal para um espectro maior de frequências. Desta forma os canais poligráficos são interessantes para nosso estudo de potenciais evocados (NEUROSOFT ltd., 2009) Recomações de Uso Apesar da tecnologia de filtros e do baixo nível de ruído, é importante respeitar algumas práticas para minimizar os efeitos de interferências eletromagnéticas nos registros realizados com o NEURON-SPECTRUM-4/EPM. Deve-se posicionar a unidade eletrônica a maior distância possível de cabos de energia, painéis de disjuntores ou quaisquer equipamentos elétricos que possam emitir campos eletromagnéticos na frequência local (NEUROSOFT ltd., 2009).

48 44 Para evitar instabilidade na operação, a unidade eletrônica deve ser situada no mínimo a 3 metros de fontes de radiação eletromagnética ou pelo menos a 5 metros de equipamento emissor de microondas ou ondas curtas. Também é recomado usar o laptop conectado ao equipamento no modo de bateria, para evitar interferência da rede elétrica (NEUROSOFT ltd., 2009) Interfaces do NEURON-SPECTRUM-4/EPM A flexibilidade do NEURON-SPECTRUM-4/EPM amplia suas possibilidades de aplicação. O equipamento possui um canal bidirecional TRIG- IN/TRIG-OUT (tabela 1) que possibilita a conexão de dispositivos personalizados ou de outros fabricantes, por meio de um conector P1 mono macho (figura 11) (NEUROSOFT ltd., 2009). A porta TRIG-IN/TRIG-OUT sempre gera pulsos TTL (Transistor- Transistor Logic) na ação dos estimuladores visuais ou auditivos (TRIG-OUT). Caso o software do NEURONSPECTRUM-4/EPM seja configurado para receber um estímulo (start from TRIG-IN), o equipamento fica em modo de espera até que receba um gatilho externo (TRIG-IN) (NEUROSOFT ltd., 2009). Tabela 1. Características elétricas TRIG-IN/TRIG-OUT NEURON-SPECTRUM-4/EPM. Descrição TRIG-IN TRIG-OUT Impedância de Saída - 1 KΩ Impedância de Entrada 5 KΩ - Tensão Mínima 2 V 4,5 V Tensão Máxima 15 V 5 V Atraso Mínimo > 0,1 μs 3 μs Atraso Máximo - 5 μs Tipo (nível) Alto Baixo 1 SINAL 2 GND

49 45 Figura 11. Conector TRIG-IN/TRIG-OUT NEURON-SPECTRUM-4/EPM Acessórios NEURON-SPECTRUM-4/EPM O NEURON-SPECTRUM-4/EPM permite a conexão de acessórios para registro de EEG e estimuladores de PE (NEUROSOFT ltd., 2009): i) fotoestimulador LED com suporte; ii) eletrodos; iii) capacete de eletrodos de EEG; iv) estimulador visual (óculos LED); v) estimulador auditivo (fones de inserção EARTONE 3A 10Ω); vi) eletrodo estimulador com pontas intercambiáveis metal/feltro; vii) adaptador estimulador de padrão reverso para monitores VGA; viii) botão do paciente. Neste trabalho utilizamos o estimulador visual e o botão do paciente, que integrado aos Softwares Neuron-Spectrum e Neuro-MEP, permite a contabilização da porcentagem de acertos e registro do tempo de resposta (RT). 4.4 PROTOCOLO ADOTADO Os indivíduos participantes deste estudo foram submetidos aos testes cognitivos Mini Exame do Estado Mental (MMSE Mini-Mental Status Examination) (FOLSTEIN et al, 1975) e o Teste Cognitivo e de Atenção de Stroop (Anexo C) (STROOP, 1935) após terem lido e assinado o documento Carta de Informação e Termo de Concordância (Anexo D). O ponto de corte usado para o MMSE foi de 26/27 (caso/não caso). Enquanto o indivíduo participante era preparado para o exame, foi feita uma entrevista para preenchimento do Questionário de Avaliação Clínica (Anexo E). A fase de preparação durava aproximadamente 30 minutos e o tempo para coleta dos dados foi em média de 4 minutos. Para o exame foi utilizado o capacete de eletrodos, e antes do seu posicionamento no escalpo a pele foi limpa e desengordurada com uma leve

50 46 raspagem utilizando pasta abrasiva/ escarificante. Para reduzir a impedância dos eletrodos foi usada uma pequena quantidade de gel condutor (CARBOGEL). Obedeco ao padrão internacional e as recomações da sociedade internacional de eletrofisiologia clinica da visão (ISCEV International Society for Clinical Electrophysiology of Vision), os eletrodos ativos foram posicionados sobre o córtex visual em CZ, PZ e Fz, usando a referência comum em Fpz. O eletrodo de terra foi posicionado no lóbulo auricular (A1 ou A2), conforme o esboço apresentado pela Figura 12. Figura 12. Esboço de ligação dos pontos de captação. Seguiram-se as recomações do fabricante do NEURON-SPECTRUM- 4/EPM para evitar interferência eletromagnética e durante as coletas o notebook foi desligado da fonte de alimentação e trabalhou apenas com sua bateria. O filtro notch do equipamento foi habilitado para rejeitar a frequência da rede elétrica (60 Hz) e as impedâncias dos eletrodos foram monitoradas e mantidas a um valor inferior a 5 K. O equipamento foi configurado para obter o sinal com uma taxa de amostragem de Hz e a rejeição de automática de artefatos foi ligada para excluir os sinais que excederam os 250 μv de amplitude. A tarefa cognitiva a qual os indivíduos foram submetidos foi do tipo Oddball com os parâmetros experimentais de configuração apresentados na Tabela 2.

51 47 Tabela 2. Parâmetros experimentais. Parâmetros Frequência de Estimulação Valores 0,5 Hz (2s entre estímulos) Número de Promediações 100 Probabilidade do Estímulo Raro 25%. Duração do Estímulo Raro (Flash) Duração do Estímulo Frequente (Flash) 350 ms 7 ms O procedimento de coleta dos dados foi realizado com os participantes acomodados em uma sala e sentados confortavelmente. Os aspectos biológicos como frio, sono, fome, uso de cafeína foram controlados de forma a não interferir nos resultados dos exames. Antes de iniciar o exame todos receberam a instrução que deveriam manter-se relaxado, evitar movimentos durante o exame, e caso apresentasse algum mal estar deveria comunicar imediatamente o pesquisador, para interromper a coleta de dados. O estimulador visual, emitindo flashes de luz na cor vermelha (Tabela 2), estava posicionado a 1m de distância do indivíduo participante, e a uma altura dentro do seu campo de visão (Figura 13). O participante recebeu um botão do paciente, e deveria pressioná-lo, o mais rapidamente possível, sempre que o estímulo raro fosse apresentado. O indivíduo, também, foi orientado a contar mentalmente o número de vezes que o estímulo raro foi apresentado, pois ao final do exame lhe seria questionado o valor deste número. O confronto entre o número de estímulos apresentados e o número contado tinha a finalidade de identificar possíveis falhas do participante na operação do botão do paciente. Os exames foram repetidos todas as vezes que os indivíduos participantes apresentavam uma razão de acerto inferior a 20/5 (cliques verdadeiros/ cliques falsos).

52 48 Figura 13. Avaliação do PEV em voluntário. 4.5 PROMEDIAÇÃO DO POTENCIAL EVOCADO O potencial evocado (PE) é um potencial elétrico registrado próximo de um grupo de neurônios após uma estimulação, seja ela visual (potencial evocado visual PEV), auditiva (potencial evocado auditivo PEA) ou táctil (potencial evocado somatosensitivo PES). Em comum todos os PE possuem baixa amplitude, variando na faixa de dezenas de microvolts, e são mascarados por outros potenciais neurais e não neurais, impedindo sua identificação caso não seja utilizada uma técnica adequada de promediação. O sinal medido por um equipamento de eletroencefalografia é definido como: i) a atividade elétrica cerebral desencadeada pelo estimulo (PE que se deseja); ii) o ruído ou atividade elétrica cerebral não relacionada a estimulação; iii) o ruído ou atividade elétrica externa não relacionada a atividade cerebral do SNC. A estimativa do PE pode ser obtida por vários métodos de promediação. Porém discutiremos neste trabalho somente o método da média coerente (synchronous averaging).

53 MÉTODO DE PROMEDIAÇÃO DA MÉDIA COERENTE A promediação pelo método da média coerente ou média síncrona consiste em: i) aplicar uma série de estímulos idênticos e com frequência conhecida; ii) dividir o PE captado pelo(s) eletrodo(s) em segmentos consecutivos (épocas de análise) usando os instantes de aplicação dos estímulos como delimitadores; iii) determinar a forma de onda média de todas as épocas de análise A forma de onda média é uma estimativa do valor esperado do PE considerando as seguintes proposições: i) o ruído é aditivo, ou seja, o sinal e o ruído captados pelo(s) eletrodo(s) estão somados linearmente; ii) o ruído é suficientemente irregular para cada repetição do evento, de modo que é considerado um evento estatístico indepente e aleatório, cuja média é nula ou constante. Analiticamente, para cada época de análise temos: ( ) ( ) ( ) (1) ( ) ( ) ( ) onde: A média de N época de análise é usada como estimativa do PE e é dada pela seguinte equação: ( ) ( ) ( ) ( ) (2) A equação (2) demonstra que o PE é uma aproximação das médias do sinal e do ruído medidos pelo(s) eletrodo(s). Assumindo-se que o ruído é considerado um evento estatístico indepente e aleatório, cuja média é nula ou constante, temos a seguinte expressão para o PE estimado:

54 50 [ ( )] [ ( )] [ ( )] (3) [ ( )] [ ( )] (4) [ ( )] [ ( )] (5) Portanto, a promediação para um número de eventos to ao infinito é igual à média das épocas de análise utilizadas. Para verificarmos a reprodutibilidade da promediação pelo método da média coerente ou média síncrona, foi desenvolvido um script em MATLAB, onde um sinal senoidal de frequência conhecida é adicionado a um ruído branco randômico de média zero. Após a aplicação da técnica da promediação o sinal obtido é comparado ao sinal original, de modo que quanto mais próximas forem as duas formas de onda, maior será a confiabilidade do método empregado. A Figura 14 representa a promediação de um sinal de 20 Hz, que foi amostrado a uma taxa de Hz. Neste exemplo simulamos a aplicação de um estímulo por segundo (frequência de estimulação: 1 Hz) e trabalhamos com 100 épocas para análise. O sinal original (Figura 14.a) tem amplitude de 20 µvpp (Volts pico a pico) e foi somado a um ruído branco (Figura 14.b) que apresenta distribuição normal com média zero e variação de 100 µvpp. Após aplicada a promediação pelo método da média coerente chegamos ao resultado apresentado na Figura 14.c, onde observamos que o sinal original ainda apresenta componentes de alta frequência. Considerando que o espectro de frequências do ERP é formado por componentes cuja maior concentração de energia está abaixo dos 18 Hz, utilizamos o recurso da filtragem passa-baixas do sinal para obtermos um sinal mais próximo da onda inicial (Figura 14.d). A Figura 14.d mostra o resultado da aplicação de um filtro digital passabaixas do tipo FIR (Finite Impulse Response), que apresentou um resultado satisfatório na recuperação do sinal original. A escolha por este tipo de filtro levou em consideração: i) os filtros FIR possuem resposta de fase linear (i.e. sem distorção); ii) não apresentam problema de estabilidade e iii) sua implementação é relativamente simples.

55 51 (a) (c) (b) (d) Figura 14. Exemplo de promediação de sinal pelo método da média coerente. Os parâmetros utilizados no projeto do filtro FIR, equiripple por meio da técnica de Parks-McClellan foram: ripple = 1dB na banda de passagem; atenuação na banda de rejeição = 60 db e banda de transição de 20 (frequência de corte) a 25Hz (frequência de rejeição) (OPPENHEIM; SCHAFER, 2006). 4.7 MÉTODO DE PROMEDIAÇÃO POR ÉPOCAS A atividade elétrica cerebral espontânea é de natureza não estacionária, de modo que a promediação realizada em uma janela de tempo longa (superior a 20 segundos) não tem um bom resultado na determinação do PE. Uma proposta para solucionar o problema apresentado anteriormente é o uso do método da promediação por épocas. Na promediação por épocas o exame é dividido em segmentos delimitados pelos instantes de tempo em que o estímulo é aplicado, de forma que o pesquisador pode selecionar os segmentos de seu interesse, eliminando artefatos.

56 52 Neste método: i) devem ser aplicados estímulos idênticos em instantes de tempo conhecidos; ii) após cada estímulo a resposta deve ser gravada de forma que possa ser facilmente recuperada para a análise do pesquisador; iii) o pesquisador deve selecionar as épocas segundo critérios específicos (eliminação de artefatos); iv) efetuar a promediação para as épocas selecionadas. O inconveniente do método da promediação por épocas é a necessidade de gravação de todo o exame e a posterior análise visual humana das épocas a serem promediadas. 4.8 ALGORITMO PARA IDENTIFICAÇÃO AUTOMÁTICA DA LATÊNCIA E AMPLITUDE DO P300 Para facilitar a identificação e análise do P300, apresentamos no Anexo F um script desenvolvido para MATLAB, capaz de importar arquivos no formato XML gerados pelos softwares Neuro-MEP.NET ou Neuron-Spectrum.NET, que acompanham o NEURON-SPECTRUM-4/EPM. A Figura 15 apresenta o fluxograma simplificado do algoritmo proposto para detecção automática da latência e amplitude do P300. O algoritmo faz a leitura dos arquivos de ERP e caso necessário efetua a promediação usando a técnica da média coerente. Os sinais registrados quando o individuo foi exposto ao estímulo raro e frequente são plotados separadamente e é efetuado o cálculo do sinal diferença (estímulo raro estímulo frequente). Uma vez definido o sinal a ser trabalhado (raro, frequente ou diferença), o algoritmo faz uma detecção dos picos positivos e negativos, utilizando como critério de sensibilidade a amplitude mínima de 1 µv. O P300 é identificado como o maior pico negativo dentro do intervalo de latência de ms, pois como adotamos uma montagem onde os eletrodos foram ligados as entradas inversoras do amplificador (figura 12) a onda medida terá polaridade invertida. Uma vez detectado o P300, seus parâmetros de amplitude e latência são plotados conforme apresentado na Figura 18.

57 53 Figura 15. Fluxograma simplificado do script desenvolvido em MATLAB. O script para detecção automatica da latência e amplitude da resposta evocada P300 foi desenvolvido conforme a técnica de programação estruturada, so sua execução iniciada pelo arquivo Principal.m. Ao executar o script principal no diretório de trabalho do MATLAB será apresentada a interface gráfica com o usuário (GUI) da Figura 16, que oferece as opções para análise de um conjunto de sinais ERP previamente salvos ou de um ERP individual.

58 54 Figura 16. GUI principal do script desenvolvido em MATLAB. Selecionada a opção de análise individual de ERP, será apresentadada uma nova GUI para definição dos parâmetros de análise (Figura 17). O usuário deve: i) selecionar o diretório e o nome do arquivo XML onde foi gravado o exame; ii) indicar quais canais deseja visualizar na análise (Fz, Pz, Cz, Oz); iii) determinar se a detecção de componentes do ERP será feita automaticamente; iv) informar se a referência foi ligada as entradas positivas (captação direta) ou negativas (captação invertida) do aparelho NEURON-SPECTRUM-4/EPM ; v) selecionar a opção de exportação para futura análise conjunta do ERP; vi) selecionar a opção para salvar os valores de latência e amplitude analizados em uma planilha compatível com o Microsoft Excel.

59 55 Figura 17. GUI para análise de um ERP individual. Ao clicar sobre o botão iniciar, o arquivo XML será interpretado e o script identificará qual programa gerou os dados ( Neuro-MEP.NET ou Neuron- Spectrum.NET ). Caso arquivo contenha dados de um ERP não promediado, o script fará automaticamente a promediação por meio da técnica da média coerente, apresentando na sequência os gráficos do ERP para o estímulo raro, estímulo frequente e sinal diferença (Figura 18). As ondas plotadas para o estímulo raro, estímulo frequente e sinal diferença são apresentadas com polaridade invertida, pois utilizamos uma montagem onde os eletrodos Pz, Cz e Fz foram ligados as entradas inversoras do amplificador (figura 12). Nesta montagem a resposta evocada P300 aparece como a terceira deflexão negativa de maior amplitude, excetuando-se a mudança de polaridade, a amplitude e latência não são afetadas.

60 56 Figura 18. Gráficos do ERP para o estímulo raro, estímulo frequente e sinal diferença (gráficos da esquerda para a direita) em Cz. Figura 19. Aplicação de um filtro passa-baixas de frequencia de corte 20Hz no sinal diferença do ERP em Cz. Finalizada a detecção automática de latência e amplitude, o usuário ainda tem a possibilidade de filtrar os sinais promediados utilizando um filtro passa-baixas

61 57 construido por meio da técnica de Parks-McClellan (Figura 19). Os sinais origem e filtrado são plotados em uma nova área gráfica, so possível exportar estes valores para uma planilha comptatível com o programa Microsoft Excel. O script possibilita também a análise conjunta dos sinais ERP para um grupo de indivíduos, conforme GUI apresentada na Figura 20. Nesta opção de análise o usuário deve selecionar o diretório e o nome do arquivo onde foram salvas as análises, so que o padrão do script é agrupar as análises individuais no arquivo Análise.DAT. Como resultado da análise conjunta são apresentadas as variáveis estatísticas para a latência e amplitude do P300, so possível exportar estes valores para o Clipboard do Microsoft Windows. Figura 20. GUI de análise conjunta do ERP. Na Figura 21, os sinais dos ERP individuais estão plotados na cor azul e sua média global (grand average) está destacada na cor vermelha.

62 58 Figura 21. Gráfico dos ERPs individuais plotados na cor azul e sua media plotada na cor vermelha. Na Figura 22 são apresentados os histogramas de distribuição das latências e das amplitudes do ERP. Figura 22. Histograma de latências e amplitudes do ERP.

63 MÉTODOS ESTATÍSTICOS Inicialmente, com o objetivo de descrever os grupos estudados quanto à idade, variáveis do ERP (latência e amplitude do P300) e variáveis cognitivas (Stroop e MMSE), estes são retratados pelos valores da média, desvio padrão, mínimo e máximo. Considerando que nossas observações foram feitas a partir de uma população com distribuição desconhecida, e desejamos testar as hipóteses sobre a média desta população, utilizaremos o teste paramétrico baseado na distribuição t- student. A condição de obtenção do t-student é a hipótese de que a população tenha distribuição normal, assim foi necessário certificarmos esta suposição antes de prosseguir. A hipótese de normalidade dos dados foi feita com suporte os testes de Kolmogorov Smirnov e o Teste W de Shapiro-Wilk, so considerada distribuição normal para os valores de p>0,05. Para comparações entre os grupos foi utilizada análise de correlação de Pearson, considerando significativas as correlações em p<0,05.

64 60 5 RESULTADOS 5.1 CARACTERIZAÇÃO DA AMOSTRA Participaram deste estudo 20 indivíduos de ambos os grupos, divididos em dois grupos: um (controle) formado por 10 indivíduos normais com idade média de 67,30±5,68 anos, e outro (experimental) constituído por 10 indivíduos com DP com idade média de 71,20±7,30 anos (Tabela 3). Variável Tabela 3. Variáveis estatísticas da amostra. Controle (Média ± DP) Experimental (Média ± DP) t-value p-valor Idade (anos) 67,30±5,68 71,20 ± 7,30 1,334 0,199 Latência (ms) 486,40±52,24 487,10±59,47 0,028 0,978 Pz (Parietal) Amplitude (µv) -16,71±9,51-11,63±7,90 1,299 0,210 Cz (Central) Latência (ms) 483,70±60,19 461,90±55,51-0,842 0,411 Amplitude (µv) -13,84±7,57-8,76±7,56 1,502 0,150 Fz (Frontal) Latência (ms) 478,90±60,56 455,10±62,46-0,865 0,398 Amplitude (µv) -12,23±7,48-6,90±5,63 1,800 0,089 Tempo de Resposta (ms) 556,10±124,17 732,30±146,66 2,900 0,010 Cliques Verdadeiros (%) 87,51±18,64 67,01±26,61-1,995 0,061 Tempo Prancha 1 42,80±6,44 55,40±11,54 3,015 0,007 Erro Prancha 1 0,40±0,70 0,60±0,97 0,530 0,602 Stroop Tempo Prancha 2 42,60±6,35 59,30±14,86 3,269 0,004 Erro Prancha 2 0±0 1,30±2,31 1,778 0,092 Tempo Prancha 3 89±17,70 118,40±60,18 1,482 0,156 Erro Prancha 3 16,50±12,76 18,70±9,43 0,438 0,666 Orientação 9,80±0,63 9,50±0,71-1,000 0,331 Memória Imediata 3±0 3±0 - - MMSE Atenção 4,50±0,53 3,80±1,62-1,300 0,210 Evocação 2,90±0,32 2,50±0,97-1,238 0,232 Linguagem 8,70±0,48 9±0 1,964 0,065 Total 29±1,05 27,80±2,82-1,260 0,224 Na Tabela 3 demos destaque na cor verde aos valores p das variáveis onde foram observadas diferenças significativas no grupo experimental comparativamente ao grupo controle (p < 0,05). As variáveis destacadas na cor amarela apresentaram uma tência de diferença entre os grupos.

65 61 No anexo G deste trabalho apresentamos as tabelas detalhadas com os valores registrados automaticamente para a latência e amplitude dos sinais promediados em Pz, Cz e Fz, bem como a estatística descritiva das variáveis latência e amplitude nos canais de captação Pz, Cz e Fz e a correlação de Pearson para os DP. 5.2 Latência e Amplitude do P Análise da Amostra Tanto a latência como a amplitude do P300 mostraram-se, em geral, facilmente identificáveis por meio do algoritmo de identificação automática (seção 4.8) em todos os indivíduos dos grupos controle e experimental, como pode-se verificar no exemplo da Figura 23, que representa a diferença entre os sinais promediados para o estímulo raro e o estímulo frequente, medidos em um idoso normal. x Sinal Diferença Cz (Canal 3) Amplitude (V) P3 478 Latência (ms) Figura 23. P300 registrado de um idoso normal.

66 62 A Figura 24, obtida por meio do script desenvolvido em MATLAB (Anexo F), apresenta os sinais diferença promediados (cor azul) e a Figura 25 mostra sua média global (cor vermelha), para os indivíduos do grupo experimental e grupo controle.

67 Figura 24. ERP do sinal diferença para os grupos controle e experimental. 63

68 Figura 25. Média global do sinal diferença para os grupos controle e experimental. 64

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