ESTUDO IN SILICO DE DERIVADOS DA PRIMAQUINA TIAZOLIDINONA
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- Maria Laura da Costa Pais
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1 ETUD I ILIC DE DERIVAD DA PRIMAQUIA TIAZLIDIA Aluna: Érika Murce ilva rientador: André ilva Pimentel Introdução A malária é uma doença causada pelos protozoários do gênero Plasmodium (P. falciparum, P. vivax, P. ovale, P. malariae, P. Knowlesi) que provoca a morte de milhares de pessoas por ano. corre principalmente em regiões tropicais e subdesenvolvidas, frequentemente na forma endêmica. As drogas do grupo das 8-Aminoquinolinas são utilizadas no tratamento da doença, atuando como gametocitocidas, bloqueando a transmissão do parasita, ou como esquizonticidas sanguíneos, destruindo o parasita no sangue. Dente elas, a Primaquina se destaca devido à sua eficiência e menor toxicidade, e é administrada na profilaxia e no tratamento contra a doença. Quando administrada juntamente com a Cloroquina, outro membro do grupo das 8- Aminoquinolinas, seu efeito terapêutico é ainda mais eficaz. Houve, porém, um aumento da resistência dos protozoários contra antimaláricos, sendo a Primaquina uma das poucas drogas à qual os parasitas ainda não exibem resistência [1]. mecanismo de cura da Primaquina não é conhecido por completo, mas acredita-se que ela aja por meio de geração de estresse oxidativo, formando espécies oxigenadas reativas, ou por meio de interferência no transporte eletrônico do parasita. ão os metabólitos deste fármaco, porém, os responsáveis pelo seu efeito. A toxicidade provém dos metabólitos hidroxilados, dentre os quais as espécies 5-hydroxyprimaquina e 6-methoxy-8-aminoquinolina são representativas. principal efeito colateral do estresse oxidativo no corpo humano é o aumento da formação de metemoglobinas (MHb), forma da hemoglobina incapaz de transportar oxigênio, que em altas concentrações leva à morte por cianose. Além disso, a toxicidade pode causar anemia hemolítica nos pacientes, e estes efeitos são acentuados em indivíduos que apresentam a condição genética de deficiência em Glicose-6-fosfato-desidrogenase (G6PD) [2]. Devido ao aumento da resistência parasítica e à toxicidade dos fármacos, há interesse em sintetizar novos derivados de antimaláricos para o combate à malária. Uma estratégia de síntese é agregar grupos que possuam atividade farmacêutica conhecida ao composto original. Pesquisadores brasileiros sintetizaram derivados da Primaquina com a agregação do anel heterocíclico Tiazolidinona, amplamente utilizado em aplicações medicinais. Derivados de outros antimaláricos com este anel demonstraram previamente atividade antimalárica significativa, in vitro, justificando o interesse por este grupo [3]. É necessário, porém, realizar um estudo in silico destes compostos para avaliar qual é o candidato mais propício como antimalárico, pois é inviável realizar testes pré-clínicos em todos os derivados. este projeto, planeja-se utilizar técnicas de ancoramento molecular e dinâmica molecular para selecionar o composto mais promissor, de forma a focar futuros testes pré-clínicos em cima deste. Para isto, selecionou-se da proteína humana Quinona Redutase II (PDB: 4FGJ) como alvo dos compostos, pois sofre inibição pela Primaquina. Além disso, estudou-se a interação com o cofator FAD, pois o anel 8-aminoquinolina da Primaquina e o anel isoaloxazina do cofator interagem via empilhamento π-π. Esta interação é importante no mecanismo de ação
2 do fármaco na proteína [4]. todologia Ancoramento Molecular Rígido s derivados da Primaquina Tiazolidinona foram inicialmente modelados no programa GaussView 4.1.2, de acordo com as suas estruturas que estão presentes no Anexo 1. Após a modelagem, as moléculas passaram por uma minimização energética no programa Ghemical 3.0.0, na qual o método de Monte Carlo foi aplicado com 100 passos, de forma a obter estruturas iniciais energeticamente mais estáveis. Utilizou-se estas estruturas para realizar um ancoramento molecular rígido com o programa AutoDockTools [5]. ancoramento foi simulado em ambos os sítios equivalentes da proteína homodimérica, porém separadamente, devido às restrições do programa. A proteína foi importada sem a modificação de suas cargas originais pelas cargas assinaladas pelo programa. s sítios foram mapeados por meio do algoritmo AutoGrid, que gera um mapa para cada elemento da proteína, além de mapas de potencial eletrostático e de dessolvatação. número de pontos da área mapeada foi 100x100x100, com espaçamento de Å entre cada um. Utilizou-se o algoritmo AutoDock para o ancoramento com o algoritmo genético (GA) como método de busca, no qual parte-se de um pequeno grupo de estruturas, onde as melhores são selecionadas de forma a otimizar os resultados, usando técnicas computacionais que se assemelham à biologia evolutiva (mutação, recombinação, etc.). Este algoritmo foi rodado 100 vezes, com uma população inicial de 150 e taxa de mutação de 0.2. A energia eletrostática interna foi também calculada. s resultados são apresentados na forma de clusters, organizados por similaridade conformacional e energética. A estrutura da Primaquina serviu como modelo para a seleção da melhor conformação de cada derivado, e buscou-se as de menor energia e com melhor orientação no sítio semelhante à do modelo. Ancoramento Molecular Flexível Realizou-se então o ancoramento molecular flexível no programa Molegro Virtual Docker (MVD) [6]. A utilização de um programa diferente garante maior confiança nos resultados, e além disso, o ancoramento flexível é mais preciso do que o rígido. Assim, avaliaram-se as diferenças energéticas entre cada composto com maior exatidão. programa incialmente detectou as cavidades disponíveis na proteína, e a região onde ocorre o ancoramento foi então manualmente selecionada. s aminoácidos flexíveis foram definidos a partir da proximidade espacial em relação a um ligante de referência (no caso, a Primaquina). Foi selecionada uma região esférica de raio de 12 Å, que engloba a cavidade e os resíduos flexíveis para o ancoramento. algoritmo evolutivo MolDock, usado para o ancoramento, foi rodado 30 vezes com uma população inicial de 50 indivíduos. A Imagem 1 mostra o sítio de ancoramento com os aminoácidos flexibilizados, representados por esferas cinzas, e a cavidade em verde. s resultados são organizados a partir de um algoritmo de Tabu clustering, que retorna apenas uma conformação para cada vez que o algoritmo é rodado. As poses retornadas são limitadas por um valor numérico de desvio da raíz média quadrática (DRMQ) de 2.00 Å, que leva em consideração a energia da conformação, fornecendo assim melhores resultados energéticos. É recomendável usar este algoritmo no caso de ancoramentos flexíveis, pois ele garante maior diversidade na simulação. procedimento foi reproduzido sete vezes, e os compostos foram ordenados energeticamente e comparados entre si. Aqueles que apresentaram as menores
3 energias foram selecionados para a dinâmica molecular no programa Gromacs [7]. Imagem 1: Representação do procedimento realizado no Molegro. A região esverdeada é a cavidade detectada, com a molécula de Primaquina em seu interior. As esferas ao seu redor representam os aminoácidos flexíveis. Dinâmica Molecular o servidor de geração de topologias Automated Topology Builder (ATB), foram gerados os arquivos.itp dos compostos selecionados para a dinâmica (arquivos de mapeamento da molécula). A proteína também foi mapeada e obteve-se o arquivo de.itp para o cofator FAD, já que espera-se que haja interação entre este e os derivados. Para cada sistema, os compostos foram adicionados duas vezes, uma em cada sítio de ligação. procedimento e a ordenação foram feitos por meio de um script programado manualmente. sistema da Primaquina foi montado como modelo para comparação dos resultados. A dinâmica foi feita por meio do programa Gromacs [7]. A caixa cúbica 5.9 x 5.4 x 7.1 nm para o sistema foi criada de forma que suas faces distanciassem no mínimo 1 nm dos extremos da proteína, e foi então preenchida por água. Devido ao fato de o sistema possuir cargas negativas, provenientes da proteína, adicionou-se átomos de sódio para neutralizá-lo. cofator e o derivado correspondente tiveram suas posições restritas dentro do limite do sítio ativo. Realizaram-se então quatro minimizações energéticas: teepest Descent, com e sem restrição de posição; Gradientes conjugados e Quasi-ewton, as duas últimas sem restrição de posição. Inicialmente, 500ps de dinâmica foram rodados com restrição de posição, para estabilizar o sistema. eguiu-se a dinâmica sem restrição de posição, de 20ns (com tempo de integração entre cada passo de 2 fs). A temperatura do sistema foi mantida constante à 310K por meio de um acoplamento de temperatura velocity rescale, e a pressão mantida a 1 bar por meio de um acoplamento de Berendsen isotrópico utilizando o ensemble pt. As interações eletrostáticas de longa distância foram avaliadas pela técnica de PME com raio de corte de 10 Å. Geraram-se gráficos de desvio da raíz média quadrática e de número de ligações de hidrogênio entre cada derivado e a proteína, para comparar a interação e a estabilidade no sítio.
4 Resultados Ancoramento Molecular Rígido Analisou-se os resultados para cada composto por meio dos clusters formados e por comparação com a conformação da Primaquina ancorada na estrutura cristalina da proteína. De forma a avaliar a energia, foi realizado um ancoramento com a própria Primaquina. Como resultado, obtiveram-se dois clusters bem definidos, um em -9.4 kcal/mol com 42 conformações, e um em -9.6 kcal/mol com 34 conformações. As conformações de cada cluster se diferenciaram muito pouco e foi selecionado o de melhor energia (-9.6 kcal/mol) como referencial. Este valor energético calculado pelo programa é relativo, justificando o uso de um referencial. Valores menores indicam maior estabilidade da conformação no sítio. Para todos os derivados, obtiveram-se vários clusters, com menor número de conformações e pouca diferença energética entre si, entre a região de -7 a -11 kcal/mol. s clusters mais abundantes apresentaram em torno de 15 conformações, apesar de não serem os de melhor energia. Como prioridade, buscou-se conformações nos clusters de melhor energia que se assemelhassem à da Primaquina. Por serem maiores, notadamente devido a presença de um anel aromático adicional, já esperava-se que não houvesse a sobreposição total dos derivados. As conformações ideais foram, pois, aquelas nas quais o anel 8-Aminoquinolina se sobrepôs, já que é conhecida a interação deste anel com o cofator. Em alguns casos, houve a sobreposição total dos anéis, mas em outros, não houve sobreposição satisfatória dos derivados. A Imagem 2 mostra alguns casos de sobreposição entre a melhor conformação encontrada para o derivado, e a Primaquina. A energia destas conformações é em torno de -10, mostrando que a estabilidade destes derivados é semelhante à da Primaquina. Este comportamento ocorreu no ancoramento em ambos os sítios homodiméricos. Imagem 2: Comportamento geral das conformações encontradas após o ancoramento rígido. As conformações apresentadas correspondem aos derivados 5b, 5i e 5m. A estrutura esverdeada corresponde à Primaquina, enquanto que as acinzentadas são os derivados correspondentes. ão houve nenhum derivado que se sobressaísse em relação aos outros em termos de sobreposição exata ou de melhor energia. Portanto, o ancoramento foi pouco conclusivo e não foi
5 possível selecionar o melhor candidato para a dinâmica molecular. ptou-se então pelo ancoramento molecular flexível, de forma a distinguir melhor os derivados entre si. Ancoramento Molecular Flexível s resultados energéticos do ancoramento flexível são exibidos pelo programa para todos os derivados e a Primaquina em uma única tabela, facilitando a comparação. Inicialmente, notouse que a energia relativa de todos os derivados era muito menor do que a da Primaquina, um resultado favorável, mostrando uma maior estabilidade destes compostos. De forma a comparar os compostos entre si, o melhor valor energético para cada um foi escolhido e tabelado, para cada um dos ancoramentos que foi realizado. Finalmente, foram distinguidos os cinco derivados que apresentaram melhor desempenho (melhor energia) em todos os ancoramentos. Estes compostos são os derivados 5i, 5j, 5m, 5n e 5o, os quais foram submetidos à dinâmica molecular. a Imagem 3, é apresentada a sobreposição de um dos derivados (5o) com a Primaquina. Verifica-se, como no ancoramento rígido, que não houve a sobreposição total, apenas a parcial, dos anéis. a segunda parte da imagem, porém, observa-se que os anéis 8-Aminoquinolina do derivado estão paralelos aos anéis do cofator FAD. Este indício da interação via empilhamento π- π é importante para justificar que os derivados atuam via mecanismo semelhante ao da Primaquina. Imagem 3: Representação do derivado 5o, sobreposto à molécula de primaquina, e representação deste mesmo derivado com sua posição relativa ao cofator FAD. Dinâmica Molecular desvio da raíz média quadrática (DRMQ), apresentado na Imagem 4, mostra a estabilidade da interação entre derivados e sítio de ligação. Valores menores indicam que houve menos flutuação na posição do ligante no sítio. Todos os cinco derivados possuem DRMQ menor do que 1 nm, sendo assim estáveis. Para a Primaquina, este valor é em média 0.7 nm. derivado
6 5n apresentou menor valor para o desvio (em média 0.2 nm), e o maior valor médio foi o do 5o. Este valor, porém, é similar ao da Primaquina, mostrando que todos os derivados são mais estáveis ou igualmente estáveis do que o fármaco original. Imagem 4: Desvio da raíz média quadrática dos derivados 5i, 5j, 5m, 5n e 5o em relação ao sítio de ligação da proteína, durante a dinâmica molecular de 20 ns. As ligações de hidrogênio entre ligantes e proteína, representadas na Imagem 5, mostram também a força da interação entre ambos. A Primaquina possui em média sete ligações de hidrogênio durante o período simulado. Para todos os derivados, este valor é menor: o composto 5i, que em média possui mais ligações de hidrogênio do que os outros, possui quatro. Já o 5o possui apenas duas. Isto demonstra que o grupo Tiazolidinona adicionado não é um bom grupo formador de ligações de hidrogênio.
7 Imagem 5: úmero de ligações de hidrogênio formadas entre os derivados 5i, 5j, 5m, 5n e 5o, e o sítio de ligação da proteína, durante a dinâmica molecular de 20 ns. Por outro lado, os derivados podem interagir de forma diferente (com resíduos de aminoácidos diferentes daqueles com os quais a Primaquina interage). Dessa forma, haveria menos ligações de hidrogênio devido à interação com aminoácidos que não possuem os grupos corretos para este tipo de interação. Esta hipótese também justificaria porque o DRMQ dos derivados é menor do que o do fármaco (os novos resíduos estabilizariam os derivados mais do que os resíduos originais estabilizam a Primaquina). Tal formulação é plausível pois, como visto nos ancoramentos, não houve sobreposição total entre derivados e Primaquina. eriam necessários, porém, testes adicionais para comprovar esta teoria. Conclusão Quinze compostos já sintetizados para o combate à malária foram modelados e testados in silico, de forma a avaliar os melhores candidatos para futuros testes clínicos. Estes candidatos foram testados por meio de ancoramento molecular e dinâmica molecular. Por serem derivados do fármaco Primaquina, os resultados das simulações foram comparados entre si, de forma a verificar se os compostos tem potencial para tornarem-se fármacos mais potentes do que o disponível. Além disso, foi utilizada a proteína humana Quinona Redutase 2 nas simulações, pois
8 se trata do alvo da Primaquina no corpo humano. A partir do ancoramento molecular, foi possível destacar cinco dentre os quinze compostos (5i, 5j, 5m, 5n, 5o). Estes derivados possuem maior estabilidade no sítio alvo da proteína, o que é representado por um menor valor energético. De forma a avaliar como o sistema derivado-proteína se comporta ao longo do tempo, submeteu-se os cinco compostos à dinâmica molecular. Em todos os sistemas, o derivado foi capaz de se estabilizar no sítio de forma semelhante, superior à da Primaquina. Estes compostos apresentaram, porém, uma perda de estabilidade representada na forma de um menor número de ligações de hidrogênio formadas com a proteína, em comparação com a Primaquina. Dessa forma, não foi possível apontar qual dos cinco derivados se sobressaiu em relação aos outros. Testes computacionais adicionais podem ser realizados nos compostos para melhor caracterizar suas propriedades, porém, também é possível implementar uma metodologia in vitro para testar os derivados. caminho selecionado para a continuidade do projeto dependerá de uma colaboração com o grupo de pesquisadores brasileiros responsável pela síntese [3]. Referências [1] VALE,., MREIRA R., GME P. Primaquine revisited six decades after its discovery. European Journal of dical Chemistry, 44(3), , [2] PYBU, B.. et al. CYP450 phenotyping and accurate mass identification of metabolites of the 8-aminoquinoline, anti-malarial drug primaquine. Malaria Journal, 11:259, [3] EUEFELDT, P.D. et al. Multicompnent yntehis of ew Primaquine Thiazolidinone Derivatives. ynthesis, [4] LEUG, K.K.; HILT B.H. Chloroquine Binding Reveals Flavin Redox witch Function of Quinone Reductase 2. J Biol Chem, 288, , [5] Morris, G. M., Huey, R., Lindstrom, W., anner, M. F., Belew, R. K., Goodsell, D.. and lson, A. J. (2009) Autodock4 and AutoDockTools4: automated docking with selective receptor flexiblity. J. Computational Chemistry, 16, , [6] THME, R.; CHRITEE, M. H. MolDock: A ew Technique for High-Accuracy Molecular Docking. J. d. Chem, 49(11), , [7] PRK, et al. GRMAC 4.5: a high-throughput and highly parallel open source molecular simulation toolkit. Bioinformatics, 29, , 2013.
9 Anexo 1: Estruturas dos derivados da Primaquina Tiazolidinona [3] H 5b H 5e H 5h F Cl 2 H 5c H 5f H 5i F Cl 2 H 5d H 5g H 5j F Cl H 5k CH 3 H 5l CH 3 H 2 5m CH 3 H H 5n C 5o C H 5p CH 3
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