ECOLOGIA E COMPORTAMENTO DO MICO-LEÃO-DA-CARA- DOURADA, LEONTOPITHECUS CHRYSOMELAS (KUHL, 1820) (PRIMATES, CALLITRICHIDAE), EM UM FRAGMENTO DE

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1 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ - UESC Programa de Pós-Graduação em Zoologia CARLOS EDUARDO GUIDORIZZI ECOLOGIA E COMPORTAMENTO DO MICO-LEÃO-DA-CARA- DOURADA, LEONTOPITHECUS CHRYSOMELAS (KUHL, 1820) (PRIMATES, CALLITRICHIDAE), EM UM FRAGMENTO DE FLORESTA SEMIDECIDUAL EM ITORORÓ, BAHIA, BRASIL ILHÉUS BA 2008 i

2 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ - UESC Programa de Pós-Graduação em Zoologia CARLOS EDUARDO GUIDORIZZI ECOLOGIA E COMPORTAMENTO DO MICO-LEÃO-DA-CARA- DOURADA, LEONTOPITHECUS CHRYSOMELAS (KUHL, 1820) (PRIMATES, CALLITRICHIDAE), EM UM FRAGMENTO DE FLORESTA SEMIDECIDUAL EM ITORORÓ, BAHIA, BRASIL Dissertação apresentada para a obtenção do título de Mestre em Zoologia, à Universidade Estadual de Santa Cruz. Área de Concentração: Zoologia Aplicada Orientador: Drª. Maria Cecília Kierulff Co-Orientador: Prof. Martín R. Alvarez ILHÉUS BA 2008 ii

3 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ - UESC Programa de Pós-Graduação em Zoologia CARLOS EDUARDO GUIDORIZZI ECOLOGIA E COMPORTAMENTO DO MICO-LEÃO-DA-CARA-DOURADA, LEONTOPITHECUS CHRYSOMELAS (KUHL, 1820) (PRIMATES, CALLITRICHIDAE), EM UM FRAGMENTO DE FLORESTA SEMIDECIDUAL EM ITORORÓ, BAHIA, BRASIL Ilhéus Bahia, 25/03/2008 Maria Cecília Martins Kierulff Drª. Fundação Parque Zoológico de São Paulo FPZSP (Orientadora) Martín Roberto Del Valle Alvarez Dr. UESC/DCB (Co-Orientador) Yvonnick Le Pendu Dr. UESC/DCB Paula Procópio de Oliveira Drª. Instituto Pri-Matas iii

4 DEDICO ESTE TRABALHO AOS MEUS PAIS, PLÍNIO E VERA, POR TODO APOIO E INCENTIVO EM TODOS ESSES ANOS LONGE DE CASA iv

5 MAS O MATO MUDAVA BRUTO, NO ESCONSO, MAIS MATO SE FECHANDO. TINHAM MEXIDO NO GALHO, MAS NÃO ERA OUTRO SERELEPE, NÃO. SUSTO QUE UNS ESTAVAM CONVERSANDO, COCHICHO, DEPRESSA, FERVIDO, DAVAM BICOTAS. (...) ESCORREGOU PELAS FOLHAGENS, DE SONSAGATO, QUERENDO MAIS ESCONDIDO. DESORDEM DE AMEAÇA, QUE DISSE-DISSE, ERA LÁ EM CIMA: (...) MUITOS OLHOS ESTALAVAM, NO MIOLOSO JOÃO GUIMARÃES ROSA v

6 Agradecimentos À Cecília, pela orientação e incentivo durante todo o trabalho e por compartilhar todo seu conhecimento sobre micos-leões, contribuindo, em muito, para minha formação. Ao Martin, pela co-orientação, pela ajuda, sempre presente quando necessária, e pelas proveitosas discussões. À Dra. Kristel De Vleeschouwer e à Dra. Dehorah Faria, pelos comentários para melhora do trabalho no exame de qualificação. À Dra. Paula Procópio-de-Oliveira e ao Dr. Yvonick Le Pendu, por aceitarem participar da banca de defesa. À minha família, Plínio, Vera, Lu e Má, por todo o apoio, mesma à distância. Em especial à minha mãe, pela revisão ortográfica do texto. Ao Instituto de Estudos Socioambientais do Sul da Bahia IESB, pela administração do projeto, e a todos que fazem parte da Instituição. Em especial, agradeço ao Gabriel Rodrigues dos Santos, pelo incentivo desde que cheguei em Ilhéus e por acreditar em meu trabalho. Ao Sr. Julho, meu assistente de campo, pela grande ajuda, imprescindível em muitos momentos do trabalho. E por estar sempre bem humorado e disposto a fazer o que fosse necessário. E à D. Maria, pela companhia e pela comida. Ao Buguinha, o Marisburgo, da fazenda Sta. Rita, vizinha à Barro Branco, pelo apoio logístico, pela ajuda sempre que necessária (quando o carro quebrava!) e pela companhia. Enfim, por ter feito meus dias de campo mais fáceis. Ao proprietário e ao gerente da Fazenda Barro Branco, Sr. Antônio Fernandes e Jurandir, por permitirem a realização do trabalho e pelo apoio logístico. E também por manterem a floresta em pé. vi

7 Aos funcionários da fazenda Barro Branco, principalmente ao Demar e ao Márcio, pela ajuda quando necessária, pela companhia e por compartilhar os conhecimentos sobre a região. Ao pessoal da fazenda Cabana da Ponte, principalmente ao Mário Elmo, por ceder os dados pluviométricos durante o período de estudo. A todos que participaram, em algum momento, das capturas dos micos: Lílian, a veterinária responsável pelo projeto, Leo, Kristel, Adriana, Vinícius e Neca, À Michaelle Pessoa, pelo treinamento e ajuda imprescindível na parte de fenologia. Ao Zé Lima e ao Mardel M. Lopes, pela ajuda na coleta e identificação do material botânico, e à Thalita Fontoura, pela identificação das bromélias. A todos que leram e contribuíram com comentários valiosos em versões não finalizadas da dissertação: Nayara Cardoso, Fábio Falcão, Gustavo Canale e Leonardo Oliveira. A todos os amigos do mestrado e de Ilhéus, em especial a Camila, Cassiano, Fábio, Gustavo, Leo, e Priscila, pela companhia, amizade e conversas sobre conservação e outras coisas da vida. À Nayara, pelo apoio nos momentos difíceis, estímulo, idéias compartilhadas e pela amizade e carinho. Este trabalho não seria possível, desta forma, sem a participação dessas pessoas. Em tempo: à Ana Carla e à Carol, pela ajuda na formatação. Por fim, agradeço ao IBAMA, pela licença de pesquisa, e aos financiadores do projeto: a FAPESB, que outorgou minha bolsa de Mestrado, o Rufford Small Grants, o Primate Action Fund, o Lion Tamarin Fund e o Zoológico da Antuérpia, Bélgica. vii

8 SUMÁRIO ÍNDICE DE FIGURAS...X ÍNDICE DE TABELAS... XI RESUMO...XII ABSTRACT... XIII CAPÍTULO I - INTRODUÇÃO GERAL INTRODUÇÃO GERAL O gênero Leontopithecus Lesson, As Florestas Semideciduais do Sul da Bahia Diferenças ambientais: ecologia e comportamento OBJETIVOS Geral Específicos MÉTODOS Área de Estudo Informações climáticas Grupos monitorados...16 CAPÍTULO II - PADRÃO DE ATIVIDADES E DIETA DO MICO-LEÃO-DA- CARA-DOURADA (LEONTOPITHECUS CHRYSOMELAS) EM UM FRAGMENTO DE FLORESTA SEMIDECIDUAL INTRODUÇÃO MÉTODOS Área de Estudo e Grupos Disponibilidade de frutos Composição e variação sazonal da dieta Padrão de Atividades RESULTADOS Grupos monitorados Disponibilidade de frutos e hábitats Composição e variação sazonal da dieta Padrão de atividade DISCUSSÃO CONCLUSÕES...44 CAPÍTULO III - ÁREA DE VIDA E USO DO ESPAÇO DO MICO-LEÃO-DA- CARA-DOURADA (LEONTOPITHECUS CHRYSOMELAS) EM UM FRAGMENTO DE FLORESTA SEMIDECIDUAL INTRODUÇÃO MÉTODOS Área de Estudo e Grupos Período de Atividade Área de Vida, Uso do Espaço e Deslocamento Diário Densidade RESULTADOS Grupos monitorados Período de atividade Área de Vida e Uso do Espaço Uso da borda e tipos de mata Deslocamento diário e locais de dormida Fruteiras visitadas Densidade DISCUSSÃO CONCLUSÕES...72 viii

9 CAPÍTULO IV - A CONSERVAÇÃO DO MICO-LEÃO-DA-CARA-DOURADA (LEONTOPITHECUS CHRYSOMELAS) NAS FLORESTAS SEMIDECIDUAIS DO SUL DA BAHIA SITUAÇÃO ATUAL DE L. CHRYSOMELAS NAS FLORESTAS SEMIDECIDUAIS PRIORIDADES DE PESQUISA E AÇÕES PARA A CONSERVAÇÃO DO MLCD EM FRAGMENTOS SEMIDECIDUAIS CONCLUSÕES...86 REFERÊNCIAS...87 ANEXO I: ESPÉCIES MONITORADAS NAS TRILHAS DE FENOLOGIA E NÚMERO DE INDIVÍDUOS DE CADA ESPÉCIE ANEXO II: PADRÃO DE TIVIDADES DO GRUPO GRA EM CADA MÊS DE OBSERVAÇÃO E NO TOTAL...98 ix

10 ÍNDICE DE FIGURAS FIGURA 1. DISTRIBUIÇÃO HISTÓRICA E ATUAL DAS QUATRO ESPÉCIES DE MICOS-LEÕES. (MODIFICADO DE KLEIMAN E RYLANDS, 2002)...3 FIGURA 2. O MICO-LEÃO-DA-CARA-DOURADA, LEONTOPITHECUS CHRYSOMELAS, COM RADIO COLAR...6 FIGURA 3. DISTRIBUIÇÃO DE LEONTOPITHECUS CHRYSOMELAS, DESTACANDO A RESERVA BIOLÓGICA DE UNA. (MODIFICADO DE RYLANDS ET AL., 2002)...6 FIGURA 4. TIPOS DE VEGETAÇÃO NO SUL E EXTREMO SUL DO ESTADO DA BAHIA, E LOCALIZAÇÃO DA FAZENDA BARRO BRANCO, ONDE FOI REALIZADO ESTE ESTUDO, E DA RESERVA BIOLÓGICA DE UNA. BASE DE DADOS RETIRADA DE ARQUIVO DIGITAL (PRADO ET AL., 2003)...7 FIGURA 5. ACIMA: IMAGEM DE SATÉLITE (CBERS, 2007) DA ÁREA DE ESTUDO, MOSTRANDO O CENTRO URBANO DO MUNICÍPIO DE ITORORÓ E FRAGMENTOS FLORESTAIS DA REGIÃO. ABAIXO, MAPA DO FRAGMENTO ESTUDADO (FAZENDA BARRO BRANCO, MUNICÍPIO DE ITORORÓ, BAHIA)...14 FIGURA 6. ACIMA: PLUVIOSIDADE DURANTE O PERÍODO DE ESTUDO. DADOS COLETADOS NA FAZENDA CABANA DA PONTE. ABAIXO: PLUVIOSIDADE, TEMPERATURA MÁXIMA E MÍNIMA MÉDIAS NO PERÍODO DE 1974 A DADOS OBTIDOS NA ESTAÇÃO METEOROLÓGICA DA CEPLAC LOCALIZADA, NA ÉPOCA, NA FAZENDA CABANA DA PONTE...15 FIGURA 7. A FLORESTA DA FAZENDA BARRO BRANCO NA ESTAÇÃO CHUVOSA (FEVEREIRO/2007) E NO FINAL DA ESTAÇÃO SECA (SETEMBRO/2007) FIGURA 8: LOCALIZAÇÃO DOS TRANSECTOS UTILIZADOS PARA OBSERVAÇÕES FENOLÓGICAS FIGURA 9. ESQUEMA MOSTRANDO A METODOLOGIA DOS PONTOS QUADRANTES PARA MARCAÇÃO DAS ÁRVORES MONITORADAS PARA FENOLOGIA. EM CADA PONTO, ERAM MARCADAS AS QUATRO ÁRVORES MAIS PRÓXIMAS AO PONTO CENTRAL, UMA EM CADA QUADRANTE. FORAM MARCADAS ÁRVORES COM DAP 7,5 CM...22 FIGURA 10: COBERTURA FOLIAR DAS ÁRVORES MONITORADAS NO FRAGMENTO DA FAZENDA BARRO BRANCO DURANTE O PERÍODO DE OBSERVAÇÕES FENOLÓGICAS...27 FIGURA 11: PLUVIOSIDADE E QUANTIDADE DE FRUTOS VERDES, MADUROS E DE FLORES E BOTÕES DAS ÁRVORES MONITORADAS DURANTE O PERÍODO DE OBSERVAÇÕES FENOLÓGICAS FIGURA 12. PRODUÇÃO DE FRUTOS DE TRÊS ESPÉCIES ARBÓREAS MONITORADAS NA FENOLOGIA E CUJOS FRUTOS FORAM CONSUMIDOS PELOS MICOS FIGURA 13. PADRÃO DE ATIVIDADES DO GRUPO GRA NAS ESTAÇÕES SECA, CHUVOSA E NO PERÍODO TOTAL. AS ATIVIDADES FORRAGEAR POR ANIMAL E COMER ANIMAL FORAM AGRUPADAS...34 FIGURA 14. PADRÃO DE ATIVIDADES DO GRUPO PRINCIPAL GRA EM CADA MÊS DE ESTUDO NO FRAGMENTO DA FAZENDA BARRO BRANCO FIGURA 15. CICLO DIÁRIO DE ATIVIDADES DO GRUPO PRINCIPAL GRA, MOSTRANDO A PROPORÇÃO DE CADA COMPORTAMENTO EM CADA HORA DO DIA. DADOS REFERENTES A TODO O PERÍODO DE ESTUDO FIGURA 16. ÁREA DE VIDA DOS GRUPOS ESTUDOS, CALCULADO PELO MÉTODO DO MÍNIMO POLÍGONO CONVEXO (MPC), ADAPTADO PARA ABRANGER SOMENTE ÁREA DE FLORESTA. A ÁREA DE VIDA DO GRUPO GRA FOI DE 71 HA E A DO GRUPO MAN, 68 HA...52 FIGURA 17. ÁREA DE VIDA DO GRUPO GRA, CALCULADA PELO MÉTODO DO KERNEL-FIXO. AS ÁREAS MAIS ESCURAS REPRESENTAM AS REGIÕES COM MAIOR PROBABILIDADE DE ENCONTRAR O GRUPO. A ÁREA DE VIDA, DEFINIDA COMO O CONTORNO DE 95%, FOI DE 58 HA...53 FIGURA 18. REGISTROS DAS LOCALIZAÇÕES DO GRUPO E MAPA MOSTRANDO OS CONTORNOS DAS BORDAS DE 10, 50 E 100 METROS...54 FIGURA 19. REGISTROS DAS LOCALIZAÇÕES DO GRUPO E MAPA MOSTRANDO OS TIPOS FLORESTAIS: FLORESTA SECA E RIACHOS/BREJOS...55 FIGURA 20. PRODUTIVIDADE DE FRUTOS MADUROS, FRUTOS VERDES E FLORES NOS AMBIENTES DE INTERIOR DA FLORESTA, RIACHOS E NOS CEM PRIMEIROS METROS DE BORDA...56 FIGURA 21. PRODUTIVIDADE DE FRUTOS MADUROS E VERDES NOS AMBIENTES DE INTERIOR DA FLORESTA, RIACHOS E NOS CEM PRIMEIROS METROS DE BORDA, EM CADA MÊS DE OBSERVAÇÃO...57 FIGURA 22. DESLOCAMENTO DIÁRIO MÉDIO DO GRUPO GRA E PLUVIOSIDADE EM CADA MÊS DE OBSERVAÇÃO FIGURA 23. FREQÜÊNCIA DE UTILIZAÇÃO DA ÁREA E LOCALIZAÇÕES DOS OCOS UTILIZADOS COMO LOCAIS DE DORMIDA. OS SÍMBOLOS MAIORES REPRESENTAM OS OCOS MAIS UTILIZADOS...59 FIGURA 24. FREQÜÊNCIA DE UTILIZAÇÃO DA ÁREA E LOCALIZAÇÕES DAS FRUTEIRAS UTILIZADAS PELO GRUPO GRA...60 FIGURA 25. FREQÜÊNCIA DE UTILIZAÇÃO DA ÁREA E LOCALIZAÇÕES DAS BROMÉLIAS UTILIZADAS PELO GRUPO GRA...61 x

11 FIGURA 26. ÁREA DE VIDA DO GRUPO GRA, CALCULADA PELO MÉTODO DO KERNEL-FIXO, ENTRE OS MESES DE AGOSTO/2006 E SETEMBRO/2007. OS PONTOS REPRESENTAM AS FRUTEIRAS UTILIZADAS EM CADA MÊS FIGURA 27. MPC DOS GRUPOS MONITORADOS E LOCALIZAÇÕES DAS ÁREAS DE SOBREPOSIÇÃO COM OUTROS GRUPOS, A, B E C, ONDE HAVIA ENCONTROS INTERGRUPAIS FIGURA 28. MICO-LEÃO-DA-CARA-DOURADA OBSERVADO NO FRAGMENTO DA FAZENDA BARRO BRANCO, COM PADRÃO DE COLORAÇÃO DIFERENTE DO DA ESPÉCIE (INDICADA PELA ESPÉCIE). PROVAVELMENTE UMA FÊMEA...79 ÍNDICE DE TABELAS TABELA 1. FRUTOS CONSUMIDOS POR L. CHRYSOMELAS NO FRAGMENTO DE FLORESTA SEMIDECIDUAL EM CADA MÊS DE OBSERVAÇÃO. OS VALORES REPRESENTAM A A PORCENTAGEM EM TERMOS DE NÚMERO DE VISITAS TABELA 2. PROPORÇÃO DAS VISITAS EM FRUTEIRAS E DE INDIVÍDUOS MARCADOS DAS SETE ESPÉCIES DE FRUTOS MAIS CONSUMIDOS TABELA 3. NÚMERO DE ESPÉCIES CONSUMIDAS, NÚMERO DE FRUTEIRAS VISITADAS, TEMPO TOTAL EM FRUTEIRAS, NÚMERO DE VISITAS POR DIA (MÉDIA) E O TEMPO EM FRUTEIRAS POR DIA (MÉDIA). DADOS DO GRUPO GRA, EM CADA MÊS DE OBSERVAÇÃO32 TABELA 4. COMPARAÇÃO DO PADRÃO DE ATIVIDADES EM TRÊS ESTUDOS COM L. CHRYSOMELAS...41 TABELA 5. PERÍODO DE ATIVIDADE DO GRUPO GRA DURANTE O PERÍODO DE ESTUDO, DE AGOSTO/2006 A SETEMBRO/ TABELA 6. COMPARAÇÃO DA ALTURA E DIÂMETRO NA ALTURA DO PEITO (DAP) DAS ÁRVORES MONITORADAS PARA FENOLOGIA NOS AMBIENTES DE FLORESTA SECA E RIACHO/BREJO...56 TABELA 7. NÚMERO DE INDIVÍDUOS OBSERVADOS NOS GRUPOS MONITORADOS (MAN E GRA) E EM OUTROS TRÊS GRUPOS AVISTADOS FREQUENTEMENTE NO FRAGMENTO xi

12 Resumo Conhecer a ecologia e o comportamento de espécies ameaçadas é essencial para nortear ações visando a sua conservação. O mico-leão-da-cara-dourada (Leontopithecus chrysomelas) é um calitriquídeo endêmico da Mata Atlântica do Sul da Bahia e ameaçado de extinção. A espécie ocupa dois tipos de hábitats: floresta ombrófila e semidecidual. Todas as informações sobre a ecologia e comportamento provêm da floresta ombrófila, na Reserva Biológica de Una. Dadas as diferenças florísticas, de estrutura de vegetação, de sazonalidade climática, além das diferentes pressões antrópicas, é esperado que haja diferenças ecológicas e comportamentais entre as populações. Esse trabalho teve como objetivo obter as primeiras informações sobre dieta, padrão de atividades e uso do espaço de L. chrysomelas em floresta semidecidual. Dois grupos foram monitorados, entre janeiro de 2006 e setembro de 2007, em um fragmento de 450 ha da Fazenda Barro Branco, Itororó, Bahia. Foram realizadas 169 horas de observação de um grupo e 683 do outro. A dieta foi semelhante à de outras populações de Leontopithecus, em termos de itens consumidos, sendo composta por frutos (geralmente maduros), insetos, pequenos vertebrados (anfíbios e lagartos) e exsudatos. Foram consumidos frutos de 39 espécies vegetais, pertencentes a 21 famílias, número bem menor do que o observado para a população da Rebio-Una. As famílias Bromeliaceae e Myrtaceae foram as mais consumidas, em número de espécies. Frutos da bromélia Aechmea digitata foram os mais consumidos e bromélias foram os locais mais utilizados para forrageio por animais, representando um recurso essencial para a espécie no fragmento semidecidual. Frutos de cipós foram muito consumidos, o que pode representar uma adaptação às condições do fragmento florestal. O consumo de exsudatos só foi observado na estação seca, quando também houve aumento do tempo dedicado à procura/consumo de animais e aumento do consumo de frutos de bromélias. Os grupos utilizaram 70 ha de floresta cada. O tamanho do território foi limitado pelo formato irregular do fragmento. O grupo utilizou a periferia mais frequentemente do que o centro do território, porém, evitou os 50 primeiros metros da borda (contato da floresta com pasto). O uso do espaço e o deslocamento diário estiveram relacionados às localizações dos locais de dormida (todos ocos de árvores), das fruteiras utilizadas e da presença de grupos vizinhos (defesa de território). Os resultados evidenciaram a grande flexibilidade ecológica e comportamental da espécie, o que não garante, no entanto, sua sobrevivência a longo prazo em florestas semideciduais. Esforços devem ser feitos para aumentar a conectividade entre os fragmentos e o fluxo gênico da população. xii

13 Abstract Knowledge on a given species ecology and behavior is an essential step for its management and conservation. The golden-headed lion tamarin (Leontopithecus chrysomelas) is an endemic and threatened Callithrichidae from Atlantic Forest of Southern Bahia, inhabiting two forest types: wet and semideciduous forest. Only populations living in wet forest have been monitored (at Una Biological Reserve). Given the differences between these two habitats (floristic, climatic and anthropogenic pressures), it is expected differences in the ecology and behavior of populations inhabiting these forest types. The objective of this study was to understand the diet, activity patterns and use of space of L. chrysomelas in a semideciduous forest. Two groups were monitored, between Jan/2006 and Sep/2007, in a 450 ha forest fragment at Fazenda Barro Branco, Itororó, Bahia. One group had 169 hrs, and the other 683 hrs of observation. Items of their diet were similar to the described for others Leontopithecus populations (fruits, insects, small vertebrates, such as lizards and frogs, and exudates). Fruits of 39 plant species (in 21 families) were consumed, lesser than was reported in Rebio-Una. Bromeliaceae and Myrtaceae were the families with more species consumed. Fruits of Aechmea digitata (Bromeliaceae) were the most consumed during the study, and bromeliads were also the main foraging site for animal prey, being an essential resource for L. chrysomelas in semideciduous forest fragment. Fruits from lianas were also used often, which may be an adaptation to the local conditions of the fragment. Exudates were only eaten during the dry season, when the time dedicated to search/eating of animals increased. During this season, the proportion of bromeliads fruits in the diet also increased. Both groups had a home range of 70 ha. The size of the territory may have been limited by the irregular shape of the fragment. The periphery of the territory was used more often then the center, but the group avoided the 50 meters from the edge (contact of the forest with the pasture area). The use of space and dairy movements were associated with the locations of sleeping trees (tree holes), the fruit trees and the presence of neighboring groups. Results showed the great ecological and behavioral flexibility of the species, which, however, does not guarantee the survival of the species in semideciduous forest. Efforts should be made towards increasing fragments connections and gene flow for L. chrysomelas population. xiii

14 CAPÍTULO I - Introdução Geral 1

15 Capítulo 1 1. INTRODUÇÃO GERAL Esta dissertação está dividida em quatro capítulos: (1) uma introdução geral, aqui apresentada, com descrição da área de estudo; (2) um capítulo sobre dieta e padrão de atividade; (3) um capítulo sobre uso do espaço; e (4) um capítulo final com considerações a respeito da conservação do mico-leão-da-cara-dourada em florestas semideciduais. Metodologias específicas são apresentadas e cada capítulo e todas as referências estão agrupadas no final. 1.1 O gênero Leontopithecus Lesson, 1840 A família Callitrichidae inclui os menores primatas do Novo Mundo, com massa corporal variando de 100g a 700g (FLEAGLE, 1999) sendo, também, a mais diversa em termos de espécies e subespécies, com 60 taxa reconhecidos (RYLANDS et al., 2000). Seis gêneros estão incluídos na família: Cebuella, Callithrix, Mico, Saguinus, Leontopithecus e Callimico. Os três primeiros possuem adaptações para utilização de exsudatos vegetais: os dentes incisivos são de tamanho semelhante aos caninos e voltados para frente, e são usados para abrir buracos em troncos (STEVENSON E RYLANDS, 1988). Saguinus, Leontopithecus e Callimico não possuem tal especialização e os caninos são bem maiores do que os incisivos (KLEIMAN et al., 1988; FLEAGLE, 1999). Os micos-leões, gênero Leontopithecus (Lesson, 1840), são os maiores Callitrichidae, com os adultos podendo atingir mais de 650g. Quatro espécies de distribuição alopátrica são reconhecidas, todas endêmicas da Mata Atlântica (Fig. 1): mico-leão-da-cara-dourada, L. chrysomelas (Kuhl, 1820), que ocorre no sul da Bahia e extremo norte de Minas Gerais; mico-leão-dourado, L. rosalia (Linnaeus, 1766), encontrado na região costeira do Rio de Janeiro; mico-leão-preto, L. chrysopygus (Mikan, 1823), que ocorre no oeste de São Paulo; e mico-leão-da-cara-preta, L. caissara Lorini e Persson, 1990, com distribuição no litoral norte do Paraná e litoral sul de São Paulo (RYLANDS et al., 2002). Todas as quatro espécies de Leontopithecus estão incluídas em listas brasileiras e internacionais de espécies ameaçadas (MMA, 2005; IUCN, 2007), sendo a destruição da Mata Atlântica a principal ameaça (RYLANDS et al., 2002). 2

16 Capítulo 1 Figura 1. Distribuição histórica e atual das quatro espécies de micos-leões. (Modificado de KLEIMAN E RYLANDS, 2002). Os micos-leões possuem um sistema de reprodução cooperativo, no qual todos os indivíduos do grupo ajudam no cuidado dos filhotes, seja carregando ou provendo alimentos (DIETZ E BAKER, 1993; BAKER et al., 2002) e, normalmente, há apenas um casal reprodutor (BAKER et al., 2002). A ecologia comportamental das diferentes espécies e populações do gênero foi revisada e comparada por Kierulff et al. (2002). A dieta dos micos-leões é composta principalmente por frutos e insetos, consumindo também flores, néctar, exsudatos, fungos e vertebrados de pequeno porte, como rãs, lagartos e filhotes de aves (KLEIMAN et al., 1988; KIERULFF et al., 2002). Possuem os dedos alongados, o que facilita o forrageio por presas animais em locais específicos como bromélias, buracos em troncos e outras epífitas (COIMBRA-FILHO E MITTERMEIER, 1973; KLEIMAN 3

17 Capítulo 1 et al., 1988; RYLANDS, 1996). Os grupos utilizam ocos de árvore como locais de dormida (COIMBRA-FILHO, 1978) e usam principalmente os estratos intermediários da floresta, subindo ocasionalmente à copa para se alimentarem de frutos (COIMBRA- FILHO E MITTERMEIER, 1973). A área de vida é relativamente grande, variando de cerca de 40 ha, em algumas populações de L. rosalia, a mais de 300 ha, em L. caissara (DIETZ et al., 1997; KIERULFF et al., 2002). Apesar de serem espécies essencialmente de florestas primárias (RYLANDS, 1996), devido às necessidades de ocos para dormida e de bromélias e epífitas para forrageio características mais comuns em florestas não alteradas os micos-leões utilizam áreas secundárias com diferentes graus de alteração (KIERULFF et al., 2002; RABOY et al., 2004). Além disso, as quatro espécies de micos-leões ocupam hábitats bem distintos no que se refere à composição florística, sazonalidade e disponibilidade de alimentos, evidenciando a grande flexibilidade ecológica e comportamental do gênero (KIERULFF et al., 2002) O Mico-Leão-da-Cara-Dourada, Leontopithecus chrysomelas (Kuhl, 1820) O mico-leão-da-cara-dourada (MLCD) (Fig. 2) é classificado como Em Perigo na Lista Brasileira de Espécies Ameaçadas e na lista vermelha da IUCN (MMA, 2005; IUCN, 2007), e é endêmico da Mata Atlântica do sul da Bahia e extremo norte de Minas Gerais (RYLANDS et al., 2002). Essa região destaca-se por apresentar elevadas taxas de biodiversidade e endemismo, tanto de plantas como de animais (FONSECA et al., 2002). Os primatas representam um bom exemplo dessa diversidade: a região é considerada um centro de endemismo para esta ordem (KINZEY, 1982) e é no sul da Bahia que encontramos, originalmente, a taxocenose de primatas mais diversificada em toda a Mata Atlântica, com representantes dos seis gêneros que ocorrem no Bioma (RYLANDS et al., 1996) Callithrix, Leontopithecus, Callicebus, Cebus, Alouatta e Brachyteles. Como na maior parte do bioma Mata Atlântica, grandes blocos de floresta não existem mais na região, e os remanescentes encontram-se isolados ou conectados parcialmente por sistemas agroflorestais, como as cabrucas sistema no qual o cacau (Theobroma cacao) é plantado à sombra de árvores da copa da floresta (ALGER E CALDAS, 1996). 4

18 Capítulo 1 A espécie ocorre na área limitada ao sul pelo Rio Jequitinhonha e ao norte pelo Rio de Contas (Fig. 3); a oeste, a distribuição de L. chrysomelas é limitada por mudança vegetacional, de floresta semidecidual para mata de cipó, formação florestal de transição entre a Mata Atlântica e a Caatinga, associada a um aumento de altitude em decorrência do Planalto de Vitória da Conquista (PINTO E RYLANDS, 1997; RYLANDS et al., 2002). O extremo oeste da distribuição localiza-se a cerca de 150 km da costa (RYLANDS et al., 2002). A área de distribuição total da espécie é de cerca de Km 2 e a população selvagem é estimada entre e indivíduos (PINTO E RYLANDS, 1997). Duas formações florestais são encontradas na área de distribuição do MLCD (PINTO 1994; RYLANDS et al., 2002): Floresta Higrófila, ou ombrófila, sem estação seca definida (GOUVEA et al., 1976), ocorrendo em uma faixa paralela à linha da costa de aproximadamente 70 km de largura (VINHA et al., 1976); e Floresta Mesófila, ou semidecidual (GOUVEA et al., 1976), na região mais oeste da distribuição (Fig. 4). Além das diferenças na vegetação, essas regiões também apresentam realidades sócioeconômicas bastante distintas. No sul da Bahia, as florestas semideciduais tiveram desmatamento anterior ao das florestas ombrófilas e com maior intensidade (MENDONÇA et al., 1994). Na região de floresta ombrófila, há predomínio de plantações de cacau, na forma de cabrucas, o que permite certa conectividade entre os fragmentos. É nessa região que podem ser encontrados os maiores fragmentos habitados pelo MLCD (PINTO E RYLANDS, 1997). Já na região de floresta semidecidual, as condições edafo-climáticas são propícias à pecuária, a atividade predominante (VINHA et al., 1976), e os fragmentos florestais remanescentes são menores e encontram-se bastante isolados por extensas áreas de pastagens. Apesar de a floresta semidecidual ocupar mais da metade da área de distribuição do MLCD, a maior parte das populações da espécie habita regiões de floresta ombrófila, e as populações remanescentes em florestas semideciduais são encontradas em numerosos fragmentos pequenos e isolados (PINTO, 1994; PINTO E RYLANDS, 1997). 5

19 Capítulo 1 Figura 2. O mico-leão-da-cara-dourada, Leontopithecus chrysomelas, com radio colar. Figura 3. Distribuição de Leontopithecus chrysomelas, destacando a Reserva Biológica de Una. (Modificado de RYLANDS et al., 2002). 6

20 Capítulo 1 Figura 4. Tipos de vegetação no sul e extremo sul do Estado da Bahia, e localização da Fazenda Barro Branco, onde foi realizado este estudo, e da Reserva Biológica de Una. Base de dados retirada de arquivo digital (PRADO et al., 2003). 7

21 Capítulo As Florestas Semideciduais do Sul da Bahia A região oeste da distribuição de L. chrysomelas está inserida na região de Floresta Latifoliada Subcaducifólia Pluvial, ou Mata Mesófila ou semidecidual, de acordo com Gouvêa et al. (1976), e encontra-se bastante fragmentada. Ameaças causadas pela ação humana, como corte seletivo, queimadas e entrada de gado nos fragmentos, além dos efeitos negativos causados pelo efeito de borda, ainda ameaçam os fragmentos florestais remanescentes (MARIANO-NETO, 2004). Inicia-se a cerca de 50 km da costa marinha e ocupa uma faixa de aproximadamente 50 km de largura, no sentido norte-sul, e sua composição florística varia de acordo com a altitude, solo e drenagens (GOUVÊA et al., 1976). Os poucos estudos florísticos ou ecológicos no sul da Bahia foram realizados em florestas ombrófilas (MARIANO-NETO, 2004; AMORIM et al., 2005), e pouca informação existe para as florestas semideciduais. Um levantamento florístico de algumas florestas semideciduais da região, que incluíram os Municípios de Itororó, Caatiba, Ibicuí e Nova Canaã, reportou uma estrutura de vegetação variável e com árvores altas, porém, de diâmetros menores do que as encontradas na região de floresta ombrófila (VINHA et al., 1976). No estrato arbóreo, foram encontradas espécies tanto de áreas mais úmidas como de áreas mais secas, destacando-se as famílias Leguminosae, Moraceae, Myrtaceae e Sapotaceae (VINHA et al., 1976). O substrato arbustivo era denso, com grande quantidade de cipós, e rico em Rutáceas, Bromeliáceas e Ciperáceas (GOUVÊA et al., 1976; VINHA et al., 1976). Este estudo, porém, teve foco em espécies com potencial de exploração. Mais recentemente, Amorim et al. (2005) fizeram um levantamento de plantas vasculares na Serra do Teimoso, Município de Jussari, região de transição entre floresta ombrófila e semidecidual, e que é habitada por micos-leões (OLIVER E SANTOS, 1991). De modo geral, os autores encontraram similaridade florística com as florestas ombrófilas do sul da Bahia, porém muitos gêneros de plantas encontrados estão presentes apenas em regiões mais secas, não ocorrendo nas florestas ombrófilas. As famílias mais comuns foram Fabaceae (Leguminosae), Myrtaceae e Rubiaceae; Bromeliaceae foi bastante comum no sub-bosque. As bordas das florestas e clareiras, no entanto, apresentaram maior diferença em relação a esses mesmos ambientes de florestas ombrófilas (AMORIM et al., 2005). 8

22 Capítulo 1 Mariano-Neto (2004) estudou a estrutura de duas florestas semideciduais nos Municípios de Itambé e Itororó. Apesar desses locais não serem habitados por micosleões, pelo menos atualmente, suas estruturas e composições podem ser semelhantes a outras florestas semideciduais localizadas mais a leste, onde ocorre L. chrysomelas. Os resultados revelaram alta diversidade e riqueza nas florestas semideciduais, porém, inferiores às observadas nas florestas ombrófilas do sul da Bahia. A grande diversidade encontrada pode ser explicada pela presença de espécies tanto de áreas mais secas como de florestas mais úmidas (MARIANO-NETO, 2004). A quantidade de bromélias e lianas foi bastante alta, o que pode estar relacionado às perturbações antrópicas, como o efeito de borda e o corte seletivo. Essas perturbações alteram condições microclimáticas, como intensidade de luz, o que pode ser favorável ao crescimento de bromélias (MARIANO-NETO, 2004). 1.3 Diferenças ambientais: ecologia e comportamento Diferenças ecológicas e comportamentais em diferentes populações de uma mesma espécie de primata já foram relatadas e são comumente atribuídas às diferenças nos hábitats dessas populações (KIERULFF et al., 2002). A disponibilidade de alimentos, estrutura da vegetação, composição florística do local e pressão de predadores são características do ambiente que podem afetar os aspectos ecológicos e comportamentais de uma espécie, como o tamanho e uso da área de vida, padrão de atividades e dieta (OATES, 1987). A destruição de hábitat e a fragmentação são uma das principais causas da perda de biodiversidade (LAURENCE E COCHRANE, 2001). Além da diminuição da variabilidade genética, decorrente do isolamento de pequenas populações (RALLS et al., 1986), a fragmentação potencializa efeitos negativos como a caça, incidência de doenças, ação de predadores e eventos estocásticos (LAURENCE E COCHRANE, 2001). A fragmentação florestal também pode afetar a qualidade do hábitat, modificando a composição florística, densidade e distribuição de espécies vegetais (MENON E POIRIER, 1996), o que pode ter efeito na ecologia e comportamento de primatas (BICCA-MARQUES, 2005). A fragmentação florestal pode afetar os primatas de diversas formas, tanto em aspectos demográficos, como tamanho de grupos e densidade de indivíduos, como em 9

23 Capítulo 1 aspectos comportamentais, como a estratégia alimentar, além de afetar o fluxo gênico da população (MARSH, 2003). Todas as informações sobre a ecologia e o comportamento do MLCD existentes provêm de trabalhos realizados na região de floresta ombrófila: um estudo de três meses realizado na Estação Experimental Lemos Maia, da CEPLAC (RYLANDS, 1982; RYLANDS, 1989) e um estudo de longa duração realizado na Reserva Biológica de Una (DIETZ et al., 1994; DIETZ et al., 1996; RABOY, 2002; RABOY e DIETZ, 2004; RABOY et al., 2004; HANKERSON et al., 2006). Nesses locais, não ocorre sazonalidade pluviométrica, que é de cerca de 2000 mm anuais (RYLANDS, 1989; RABOY, 2002). Outros estudos de monitoramento a longo prazo estão em andamento na Rebio-Una - um em uma área com grande proporção de floresta primária (coordenado por Dr. James Dietz e Dra. Becky Raboy) e outro em área da Reserva mais degradada (coordenado pela Dra. Kristel De Vleeschouwer). Alterações ecológicas e comportamentais, causadas por diferenças nos hábitats, já foram relatadas para as diferentes espécies de Leontopithecus, e mesmo para diferentes populações de uma mesma espécie do gênero (KIERULFF et al., 2002). Essas alterações permitem a sobrevivência de micos-leões em florestas de diferentes estruturas, idades e composições florísticas, características que afetam a quantidade e qualidade de recursos disponíveis (KIERULFF et al., 2002). Nada se sabe sobre a ecologia e o comportamento de L. chrysomelas no ambiente de floresta semidecidual, e mesmo informações demográficas são bastante escassas (ver PINTO, 1994). Não existem informações sobre a genética dessas populações, ou mesmo o quanto são distintas geneticamente da população da Rebio-Una (HOLST et al., 2006), única área de proteção integral em que a espécie pode ser encontrada (RYLANDS et al., 2002). As populações habitando florestas semideciduais são pequenas, embora ainda sejam numerosas, podendo servir como reservatório de diversidade genética da espécie, e não existe nenhuma população de L. chrysomelas protegida na região da floresta semidecidual. Diferentemente de outros calitriquídeos, como Callithrix, Mico e Saguinus, que são gêneros fortemente associados às florestas secundárias e bordas de mata, o gênero Leontopithecus presumivelmente adaptou-se a utilização de florestas maduras, especializando-se em forrageio por presas animais em locais específicos e na utilização de ocos como locais de dormida (RYLANDS, 1996). Atualmente, poucas regiões da Mata Atlântica ainda retêm características originais e os micos-leões habitam florestas 10

24 Capítulo 1 extremamente alteradas pela ação humana, com condições ecológicas muito diferentes das que a espécie evoluiu. Essa é a situação encontrada nas florestas semideciduais habitadas por L. chrysomelas no sul da Bahia, onde os fragmentos florestais são menores do que na região de floresta ombrófila, com grande efeito de borda e tendo sofrido intenso corte seletivo. Dadas as diferenças florísticas, estruturais e sazonais, além das diferentes pressões antrópicas, entre as florestas semidecidual e ombrófila, é esperado que haja diferenças ecológicas e comportamentais entre as populações de L. chrysomelas habitando esses ambientes. O conhecimento de tais diferenças permite avaliar quais condições ambientais afetam a espécie (ZHOU et al., 2007), além de oferecer informação essencial para o manejo e a formulação de estratégias visando a conservação da espécie (PRIMACK E RODRIGUES, 2001; VALLADARES-PADUA et al., 2002). Além disso, entender como uma espécie sobrevive em florestas degradadas nos permite compreender a flexibilidade ecológica e comportamental da espécie (RYLANDS, 1996), avaliando as condições mínimas que permitem sua sobrevivência e permitindo a elaboração de ações para conservação ou mesmo enriquecimento dessas florestas (WONG E SICOTTE, 2007). 2. OBJETIVOS 2.1 Geral Estudar a ecologia e o comportamento do mico-leão-da-cara-dourada, Leontopithecus chrysomelas, em um fragmento de floresta semidecidual. 2.2 Específicos 1) Descrever o padrão de atividades do grupo em uma área de floresta semidecidual (Cap. II); 2) Listar as espécies de plantas utilizadas na alimentação (Cap. II); 3) Avaliar a disponibilidade temporal e espacial de frutos na floresta (Caps. II e III); 4) Estimar a área de vida e avaliar o padrão de utilização da área por um grupo (Cap. III); 5) Avaliar como a disponibilidade de frutos nas estações seca e chuvosa ao longo do ano afeta os parâmetros ecológico-comportamentais estudados (Cap. II e III); 11

25 Capítulo 1 6) Comparar os resultados com as informações sobre a ecologia da espécie existentes para a Reserva de Una (Floresta Ombrófila) e com dados de outras espécies de Leontopithecus, para entender como diferenças nos hábitats afetam o comportamento e a ecologia da espécie (Cap. II e III); 7) Discorrer sobre a conservação do mico-leão-da-cara-dourada na região de floresta semidecidual (Cap. IV). 3. MÉTODOS 3.1 Área de Estudo A pesquisa foi realizada em um fragmento de floresta semidecidual na Fazenda Barro Branco ( S, W), localizada a aproximadamente 15 km da zona urbana do Município de Itororó, Bahia, e distante cerca de 100 km, em linha reta, da Reserva Biológica de Una (Fig. 4). O fragmento é cercado por áreas de pastagens e possui aproximadamente 450 ha, com formato muito irregular, aumentando bastante a proporção de bordas, além de ser atravessado por uma estrada de terra (Fig. 5). Encontra-se isolado e com seu formato atual há pelo menos 50 anos, segundo informações dos proprietários e moradores antigos da região, e é composto por um mosaico de floresta secundária em diferentes estágios de regeneração. A floresta sofreu intenso corte seletivo, que ainda acontece, porém em escala reduzida. A exploração da floresta ocorreu, principalmente, para a retirada de madeira para ser usada na própria fazenda, na construção de cercas e currais, e como lenha. Alguns riachos temporários, que ficam cheios apenas na época de mais chuva, formando brejos, cortam a mata. A região na qual está localizado o fragmento foi apontada por Pinto (1994) como uma localidade de interesse para a conservação de L. chrysomelas. O autor destacou esta e outras áreas pela quantidade e qualidade da floresta, interesse conservacionista dos proprietários ou pela infra-estrutura e logística para a realização de pesquisas. Considerando os fragmentos vizinhos, a região da Fazenda Barro Branco apresenta uma das maiores áreas de floresta da região. O sub-bosque é bastante denso e com muitos cipós, e as árvores emergentes atingem até 30 metros de altura. Bromélias são comuns, tanto epífitas como no chão (principalmente as espécies do gênero Aechmea). 12

26 Capítulo 1 Além de L. chrysomelas, outras três espécies de primatas ocorrem na área: Callithrix kuhlii, Callicebus melanochir e Cebus xanthosternos. Moradores antigos indicaram a presença de Alouatta guariba no passado. Possíveis predadores de L. chrysomelas que podem ser encontrados no fragmento são felinos (Puma concolor e Leopardus sp.), irara (Eira barbara) e possivelmente aves de rapina. Embora inserido em uma área particular, a caça não é comum no fragmento, não existindo, portanto, pressão de caça significativa. 13

27 Capítulo 1 Figura 5. Acima: imagem de satélite (CBERS, 2007) da área de estudo, mostrando o centro urbano do Município de Itororó e fragmentos florestais da região. Abaixo, mapa do fragmento estudado (Fazenda Barro Branco, Município de Itororó, Bahia). 14

28 Capítulo Informações climáticas A região de floresta semidecidual na Bahia ocorre em áreas com precipitação por volta de 1000 mm anuais e com uma estação seca bem definida com duração de 3 a 4 meses, de junho a setembro, quando algumas árvores perdem as folhas (GOUVÊA et al., 1976). A pluviometria foi coletada no período outubro de 2006 a setembro de 2007 na Fazenda Cabana da Ponte, distante cerca de 6 km do local do estudo. A pluviosidade anual nesse período foi de 956 mm e a média mensal foi de 79,7 mm (Fig. 6). Dados de uma antiga estação meteorológica, também na Fazenda Cabana da Ponte, revelaram uma precipitação anual média de 1132mm, entre os anos de 1974 e A temperatura máxima média foi de 30 C e a mínima foi de 17 C (CEPLAC, 1981). Os meses mais secos correspondem aos de temperaturas mais baixas, entre maio e setembro (Fig. 6). A figura 7 mostra o aspecto da mata na estação chuvosa (fevereiro) e no fim da estação seca (outubro) Pluviosidade (mm) out/06 nov/06 dez/06 jan/07 fev/07 mar/07 abr/07 mai/07 jun/07 jul/07 ago/07 set/ Pluviosidade 100 (mm) Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Pluviosidade Temp. Máx. Temp. Mín Temp Figura 6. Acima: Pluviosidade durante o período de estudo. Dados coletados na Fazenda Cabana da Ponte. Abaixo: Pluviosidade, temperatura máxima e mínima médias no período de 1974 a Dados obtidos na Estação Meteorológica da CEPLAC localizada, na época, na Fazenda Cabana da Ponte. 15

29 Capítulo 1 Figura 7. A floresta da Fazenda Barro Branco na estação chuvosa (fevereiro/2007) e no final da estação seca (setembro/2007). 3.2 Grupos monitorados A pesquisa foi realizada no período de janeiro/2006 e agosto/2007. Dois grupos foram monitorados: MAN e GRA. Foi considerado um dia completo de observação quando esta ocorreu desde o momento em que os animais deixaram o local de dormida até o momento em que eles chegaram ao local de dormida ( oco a oco ). Inicialmente, o grupo MAN foi monitorado com observação direta, sem a utilização de rádios-transmissores. Posteriormente, foi realizada a captura dos dois grupos para colocação de rádios-transmissores (Holohil Systems ). O monitoramento foi feito com receptor e antena da marca Telonics. A técnica de captura foi a mesma utilizada em outros estudos com L. chrysomelas e L. rosalia (KIERULFF, 2000; RABOY E DIETZ, 2004). Os grupos foram cevados com bananas e capturados em armadilhas tipo Tomahawk. Durante a captura e manipulação dos animais, eram registrados o sexo, o peso e medidas biométricas, além de uma rápida análise do estado de saúde dos animais. Os animais foram marcados com tinta preta nyanzol nas partes douradas para reconhecimento individual. Todo o procedimento foi realizado de acordo com as normas para captura e manipulação de animais e tinha autorização do IBAMA. 16

30 Capítulo 1 Antes de o monitoramento ser iniciado, os grupos passaram por um processo de habituação ao observador, que durou cerca de um mês para cada grupo. O processo de habituação foi necessário para permitir uma maior aproximação e um melhor contato visual com os grupos. 17

31 CAPÍTULO II - Padrão de atividades e dieta do mico-leão-da-cara-dourada (Leontopithecus chrysomelas) em um fragmento de floresta semidecidual 18

32 Capítulo 2 1. INTRODUÇÃO O padrão de atividades representa o modo como os indivíduos distribuem as diferentes atividades ao logo do tempo (DEFLER, 1995). Diversas variáveis afetam o padrão de atividade de primatas, tanto ambientais, como temperatura e disponibilidade espacial e temporal de recursos alimentares, como variáveis intrínsecas da espécie ou dos grupos, como a composição da dieta, o tamanho corporal, o tamanho e a composição dos grupos, a época reprodutiva e a densidade populacional (OATES, 1987; STRIER, 1987; DORAN, 1997; HANYA, 2004; GURSKY, 2000; LI E ROGERS, 2004; VASEY, 2005; ZHOU et al., 2007). O padrão de atividades está relacionado às restrições energéticas e metabólicas (OATES, 1987) e para consumir a quantidade de energia necessária, os primatas ajustam suas atividades de acordo com o ambiente (ZHOU et al., 2007). Assim, o padrão de atividades de uma espécie representa um balanço entre as diferentes atividades e pode variar ao longo do ano ou da vida do indivíduo, refletindo o investimento em energia e tempo necessários para sua sobrevivência e reprodução (DEFLER, 1995). Por exemplo, grupos com mais filhotes podem apresentar maior taxa de comportamentos sociais, como catação e brincadeira (LI E ROGERS, 2004), e a presença de fêmeas grávidas ou em lactação, com filhotes que exigem cuidados, pode aumentar o requerimento energético do grupo, aumentando o tempo dedicado à alimentação (VASEY, 2005). A procura por alimentos é parte essencial da vida de qualquer primata, afetando todas as suas outras atividades (OATES, 1987) Os primatas respondem de diversas maneiras às variações temporais na oferta de alimentos, e variações sazonais no padrão de atividades de um mesmo grupo ou população já foram amplamente relatadas. De modo geral, espécies com dieta predominantemente folívora (por exemplo, as do gênero Alouatta) tendem a diminuir a atividade e repousar mais nas épocas de escassez de alimentos, enquanto que primatas frugívoros e insetívoros tendem a locomover-se mais e a aumentar o tempo de forrageio por esses itens durante a escassez. (OATES, 1987). Gursky (2000), estudando Tarsius spectrum, um prosímio insetívoro, observou que quando a abundância de alimentos diminuía, o tempo dedicado à sua procura aumentava. Doran (1997) observou que chimpanzés gastaram mais tempo procurando e alimentando-se de frutos durante a época em que estes eram mais escassos. Isso ocorre porque na época de menor disponibilidade de frutos, as fontes de alimentos encontram- 19

33 Capítulo 2 se mais espalhadas e em menor quantidade e/ou qualidade, como também observou Terborgh (1983) ao estudar Cebus apella. Essa relação, porém, pode ser mais complexa. Muitos primatas frugívoros também podem apresentar diminuição de atividade durante períodos de escassez de alimentos, uma resposta apresentada como estratégia para diminuir o gasto energético (VASEY, 2005). Variações sazonais na dieta de diversos primatas também já foram amplamente relatadas. Por exemplo, Lophocebus albigenia, espécie onívora, alimentou-se de mais frutos durante a época em que estes eram mais abundantes e aumentou a proporção de flores, sementes e folhas na época de escassez de frutos (POULSEN et al., 2001). Callithrix geoffroyi, um calitriquídeo da Mata Atlântica, também aumentou a proporção de frutos durante a época de chuvas, quando havia mais frutos disponíveis. Estas variações estão associadas à disponibilidade sazonal de alimentos no ambiente e às variações das necessidades energéticas e metabólicas dos indivíduos. As quatro espécies do gênero Leontopithecus (Callitrichidae) são frugívoroinsetívoras, sendo frutos os principais componentes da dieta, seguidos de insetos (RYLANDS, 1989; DIETZ et al., 1997; PASSOS, 1999, KIERULFF et al., 2002, RABOY E DIETZ, 2004). Há preferência por frutos maduros, na maioria pequenos, macios e doces; frutos maiores são consumidos apenas ocasionalmente (DIETZ et al., 1997; PASSOS, 1999; LAPENTA et al., 2003; RABOY E DIETZ, 2004) e frutos de árvores são mais consumidos do que os de cipós (KIERULFF et al., 2002). Presas animais representam o segundo item na dieta dos micos-leões, que forrageiam por presas ativamente, manipulando substratos (RYLANDS, 1996; KIERULFF et al., 2002). Insetos da Ordem Orthoptera são os animais mais consumidos, seguidos de larvas de Coleoptera e Lepidoptera (DIETZ et al., 1997; KIERULFF et al., 2002). Flores, néctar, fungos, exsudatos e vertebrados de pequeno porte também são consumidos, em diferentes proporções, dependendo da população estudada. O comportamento alimentar e o padrão de atividades de L. chrysomelas foram mais detalhadamente estudados por Raboy e Dietz (2004) em área de floresta ombrófila bem preservada da Reserva Biológica de Una, com mais de ha de floresta, e por Rylands (1989), também em floresta ombrófila da região de Una. Este último estudo foi realizado em um fragmento florestal bem menor, com cerca de 400 ha. Entretanto, até o momento, nada se conhece sobre a dieta e o padrão de atividades de populações habitando florestas semideciduais. 20

34 Capítulo 2 Variações na dieta e no padrão de atividades, decorrentes de diferenças ambientais, também já foram relatadas para as diferentes espécies de Leontopithecus e mesmo para diferentes populações de uma mesma espécie (KIERULFF et al., 2002). Assim, é esperado que populações de L. chrysomelas em floresta semidecidual e a população de floresta ombrófila da Rebio-Una apresentem diferenças de dieta e padrão de atividades. Além disso, comparar o padrão de atividades em diferentes condições ecológicas permite avaliar as influências ambientais e sazonais no comportamento das espécies (ZHOU et al., 2007). O entendimento dessas variações é essencial para o manejo e a formulação de estratégias visando a conservação das espécies (PRIMACK E RODRIGUES, 2001; VALLADARES-PADUA et al., 2002). Este capítulo tem como objetivo descrever o padrão de atividades de um grupo de L. chrysomelas habitando um fragmento de floresta semidecidual, apresentar a composição da dieta do grupo e avaliar como o padrão de atividades e o consumo dos diferentes itens alimentares variam ao longo do ano, de acordo com a disponibilidade de frutos na floresta. Os resultados foram comparados com as informações disponíveis para a Rebio-Una e para as outras espécies de Leontopithecus. 2. MÉTODOS 2.1 Área de Estudo e Grupos O trabalho foi realizado em um fragmento de floresta semidecidual da fazenda Barro Branco, Município de Itororó, Bahia. Uma descrição detalhada da área de estudo e informações sobre os grupos estudados (MAN e GRA), encontram-se no Capítulo I. 2.2 Disponibilidade de frutos Foi realizada uma avaliação da disponibilidade de frutos de espécies arbóreas na mata através do método do ponto quadrante (COTTAN E CURTIS, 1956). Transectos com tamanho entre 150 a 210 metros foram abertos (Fig. 8). A cada 15 metros foram marcadas as quatro árvores mais próximas do ponto central, uma em cada quadrante (Fig. 9). Foram consideradas apenas as árvores com DAP (diâmetro na altura do peito) 7,5cm. As observações foram mensais, realizadas durante um período de 12 meses consecutivos (outubro/2006 setembro/2007). 21

35 Capítulo 2 Figura 8: Localização dos transectos utilizados para observações fenológicas. 0 m 15 m 30 m Figura 9. Esquema mostrando a metodologia dos pontos quadrantes para marcação das árvores monitoradas para fenologia. Em cada ponto, eram marcadas as quatro árvores mais próximas ao ponto central, uma em cada quadrante. Foram marcadas árvores com DAP 7,5 cm. Em cada árvore marcada foi observada, através de binóculos (8x42), a presença de frutos maduros e verdes, de botões e flores, de folhas novas e a cobertura foliar. Para avaliar a produção de cada item, foi utilizada uma escala semi-quantitativa de cinco 22

36 Capítulo 2 categorias (de 0 a 4), conforme Fournier (1974), onde: zero representa ausência; 1 indica presença com quantidade variando de 1 a 25%; 2, presença com quantidade de 26 a 50%; 3, presença com quantidade de 51 a 75%; e 4, presença com quantidade de 76 a 100%. O índice calculado representa a proporção do item observado em relação ao total, sendo calculado pela seguinte fórmula: I = Σ Fournier x 100/ 4 x N; onde, Σ Fournier é a somatória dos valores de cada item e N é o número de indivíduos observados. Dois ambientes foram analisados: (1) Margem de Riacho/Brejo. No caso dos riachos, que só ficam cheios na época de chuvas, os transectos acompanharam o seu leito, de fundo arenoso. Os brejos eram regiões que ficavam alagadas durante a época de chuvas, porém sem água corrente. Os pontos dos transectos foram marcados no centro do riacho, que pode atingir até cerca de três metros de largura e, em alguns locais, até um metro de profundidade, e no meio dos brejos; (2) Floresta seca. Foram abertos três transectos na borda mata, que se iniciavam no contato da mata com o pasto e seguiam no sentido borda para o interior da floresta. Outros três transectos foram abertos no interior da floresta. Esses transectos estavam distantes pelo menos 100 metros da borda e dos transectos dos riachos. Essa disposição dos transectos foi escolhida para se ter uma representação de diferentes ambientes da floresta Os ambientes também foram comparados em termos de altura das árvores e diâmetro na altura do peito (DAP), através do teste T de Student. No total foram monitoradas 440 árvores, sendo 148 em riachos e 292 em floresta seca. Todas as árvores monitoradas foram identificadas taxonomicamente por especialistas e o material foi depositado no Herbário da Universidade Estadual de Santa Cruz - UESC. 2.3 Composição e variação sazonal da dieta Todos os itens alimentares consumidos pelos grupos foram anotados. Os animais consumidos foram identificados até o nível de Ordem. As espécies vegetais utilizadas na alimentação tiveram ramos (com ou sem flores) coletados e foram identificadas até o nível de espécie, sempre que possível. O material foi identificado taxonomicamente por especialistas e depositado no Herbário da UESC. Todas as visitas em fruteiras do grupo GRA foram anotadas. Uma visita em fruteira ocorria quando pelo menos um indivíduo do grupo consumia frutos por pelo menos um minuto. Nestas ocasiões, a fruteira utilizada foi marcada e numerada. Foi 23

37 Capítulo 2 anotado o tempo em que o grupo ficou se alimentando, marcado a partir da entrada do primeiro indivíduo na fruteira até a saída do último, e o número de micos que se alimentou de seus frutos. No caso de alimentação de frutos de bromélias, o registro desse tempo nem sempre era possível, já que a visibilidade do grupo era muitas vezes prejudicada quando eles entravam dentro da bromélia. Em muitos casos o fruto da bromélia não estava visível, e só era possível saber que um mico alimentou-se de frutos quando estes caíam no chão, já comidos. Quando isso acontecia, era anotada a hora em que o primeiro indivíduo entrou na bromélia e a hora em que o último saiu, o que não necessariamente representava o tempo em que o grupo se alimentou daquela bromélia. Além disso, diversas atividades, além de comer frutos, são realizadas dentro da bromélia, principalmente forrageio por insetos, o que torna difícil o registro do tempo exato que o animal se dedicou a cada atividade, quando estava dentro da bromélia. As espécies de frutos consumidas em cada mês foram listadas e localizadas em um mapa. Para verificar se houve diferença entre as estações seca e chuvosa, foram comparadas as seguintes medidas, através do teste T de Student: média de fruteiras visitadas por dia e tempo médio de permanência em fruteiras. Essas análises foram feitas para todas as fruteiras, somente para bromélias e somente para fruteiras diferentes de bromélias. No caso de bromélias, pelo motivo apresentado no parágrafo anterior, não foi considerado o tempo de permanência, apenas o número de bromélias visitadas para alimentação de frutos. 2.4 Padrão de Atividades Para permitir uma comparação mais acurada com os estudos realizados na Reserva Biológica de Una, a metodologia usada para a coleta dos dados comportamentais foi a mesma descrita por Raboy e Dietz (2004). Os registros dos comportamentos de cada indivíduo do grupo foram coletados pelo método de varredura instantânea, ou scan sampling (ALTMANN, 1974), com duração de cinco minutos, a cada 20 minutos. Assim, foram coletados três registros de todo o grupo a cada hora. Para o cálculo do padrão de atividades, foram utilizados apenas os dias completos de observação. Apenas os dados referentes ao grupo GRA foram analisados, já que o grupo MAN teve poucos dias completos de observação. Os comportamentos dos indivíduos foram classificados nas seguintes categorias, adaptado do etograma descrito por Raboy e Dietz (2004): 24

38 Capítulo 2 1. Locomovendo - indivíduo se deslocando de um ponto a outro; 2. Parado/Repouso indivíduo não realiza nenhuma atividade ou deitado em substrato, dormindo ou não; 3. Forrageando ou comendo partes de plantas indivíduo procurando, manipulando ou ingerindo alimento vegetal; 4. Forrageando ou comendo presa animal indivíduo comendo e procurando ativamente por presa animal, de forma manipulativa ou visual; 5. Atividade Social indivíduo em atividade social, como catação, brincadeira, vocalização e marcação com glândula; 6. Outras quaisquer atividades que não se enquadram nas categorias acima bebendo água, esfregando corpo em seiva. Forragear e comer partes vegetais foram agrupados devido à dificuldade de separar esses comportamentos durante a observação em campo. Como os eventos de comer inseto ou outros animais são relativamente rápidos e nem sempre visíveis, o método de varredura utilizado pode não ter sido eficaz para registrar este comportamento. Assim, a categoria comendo presas foi tratada juntamente com forrageando por presas na análise do tempo dedicado à alimentação. Os itens ingeridos durante a alimentação (fruto, flor, néctar ou exsudato) e o micro-hábitat de forrageio (bromélias, folhas secas de bromélias, outras epífitas, folhas de palmeira, buraco em troncos, galhos ou outros) foram anotados. O monitoramento dos indivíduos que nasceram durante a pesquisa começou a ser anotado apenas quando estes estavam independentes, isto, é, quando deixavam de ser carregados pelos adultos, o que ocorre com cerca de três meses de idade (BAKER et al., 2002). Para o padrão de atividades, foi calculada a proporção de cada atividade em relação ao número total de registros, tanto para o período total do estudo como para cada mês separadamente. O ciclo diário das atividades foi realizado do mesmo modo, levando-se em conta cada hora do dia. Comer exsudatos foi agrupado na categoria outros comportamentos nas análises estatísticas, devido ao baixo número de registros. Para verificar se houve diferenças na proporção dos comportamentos entre as estações, os dados foram agrupados em estação seca e chuvosa e foi realizado o teste do Qui-quadrado. A porcentagem dos registros de cada classe comportamental foi 25

39 Capítulo 2 comparada entre as estações pelo teste de Mann-Whitney para verificar quais comportamentos apresentaram variação sazonal. Foi realizado o teste de correlação de Spearman entre a proporção de cada comportamento e a (1) pluviosidade; e (2) índice de Fournier para frutos maduros, frutos verdes e flores. Todos os testes estatísticos foram feitos com o programa SPSS 10.1 e todos foram bilaterais, considerando o nível de significância < 0,05 (ZAR, 1996). 3. RESULTADOS 3.1 Grupos monitorados O grupo MAN foi monitorado por oito meses, entre janeiro/2006 e agosto/2006. O grupo teve 169,5 horas de observação, porém foram apenas cinco dias completos, que representaram 56,5 horas. A composição desse grupo variou de dois a seis indivíduos chegando a ter dois machos adultos, uma fêmea adulta, um adulto de sexo não identificado e dois filhotes. Estes nasceram em fevereiro/2006, porém, desapareceram duas semanas depois. Dois indivíduos adultos desapareceram em fevereiro e junho/2006, restando apenas dois machos adultos, que continuaram juntos e ocupando a mesma área que o grupo utilizava anteriormente. Em março de 2007 um indivíduo juntou-se aos dois, provavelmente uma fêmea, embora falte confirmação. Em junho de 2007, o macho que carregava o rádio transmissor foi encontrado morto, com sinais de predação - não foi possível, porém, identificar o predador. O grupo GRA foi monitorado por 14 meses consecutivos, entre agosto/2006 e setembro/2007, com observações de dois a seis dias por mês e teve 682,79 horas de observação, com 64 dias completos, que corresponderam a 654,29 horas. Ao todo, foram realizados scans e registros individuais, dos quais (79,9%) foram válidos, isto é, a atividade do indivíduo foi observada. Os restantes representaram registros não visíveis. A composição desse grupo variou de quatro a nove indivíduos chegando a ser composta por dois machos adultos, duas fêmeas adultas, dois machos jovens, uma fêmea jovem e dois filhotes. Quatro filhotes, dois gêmeos de cada fêmea, nasceram em janeiro de 2006 e mais quatro, novamente dois gêmeos de cada fêmea, em setembro/outubro de Houve nascimento de mais um par de gêmeos em fevereiro de Dos 10 nascimentos, sete filhotes desapareceram antes de completarem sete meses de idade; desses, cinco desapareceram antes dos três meses. 26

40 Capítulo Disponibilidade de frutos e hábitats O acompanhamento fenológico teve início no começo da estação chuvosa de 2006, no mês de outubro. As observações mostraram queda acentuada da cobertura foliar nos meses de agosto, setembro e outubro (Fig. 10). A quantidade de frutos na mata variou bastante ao longo do ano, com um pico de frutos no mês de outubro. Os meses que apresentaram menor quantidade de frutos, tanto maduros como verdes, foram os mais secos e mais frios (maio agosto). Houve um pico de floração no mês de novembro, e nos meses seguintes a quantidade de flores e botões diminuiu, até estarem totalmente ausentes nos meses de junho e julho. (Fig. 11). Nas 440 árvores monitoradas, foram identificadas 28 famílias botânicas (ver lista de espécies no Anexo I). A família mais comum foi a das leguminosas (Fabaceae), com 46% das árvores monitoradas, seguida de Euphorbiaceae (11%), Anacardiaceae (8,5%) e Meliaceae e Myrtaceae (6,7%). As espécies mais comuns foram Piptadenia sp. (Fabaceae), Gonirrachis marginata (Fabaceae) e uma Euphorbiaceae não identificada, que, juntas, representaram 39% de todas as árvores identificadas (23 indivíduos, do total, não foram identificados). Cobertura Foliar Índice out/06 nov/06 dez/06 jan/07 fev/07 mar/07 abr/07 mai/07 jun/07 jul/07 ago/07 set/07 Figura 10: Cobertura foliar das árvores monitoradas no fragmento da Fazenda Barro Branco durante o período de observações fenológicas. 27

41 Capítulo 2 Índice out/06 nov/06 dez/06 jan/07 fev/07 mar/07 abr/07 mai/07 jun/07 jul/07 ago/07 set/ Pluviosidad Fruto Verde Fruto Maduro Flor+botão Pluviosidade Figura 11: Pluviosidade e quantidade de frutos verdes, maduros e de flores e botões das árvores monitoradas durante o período de observações fenológicas. 3.3 Composição e variação sazonal da dieta. A dieta dos micos no fragmento semidecidual foi composta principalmente de frutos, insetos e vertebrados de pequeno porte, principalmente anfíbios e lagartos. Entre os invertebrados mais consumidos, estão insetos da ordem Orthoptera (gafanhotos e grilos), Blattaria (baratas), larvas e adultos de Coleoptera (besouros) e larvas de Lepidoptera (borboletas e mariposas). Os micos-leões-da-cara-dourada também foram observados consumindo, raramente, cupins, aranhas, lacraias e caramujos. O grupo não consumiu flores, néctar ou fungos durante as observações. Foi observado consumo de exsudatos de uma Anacardiaceae (espécie não identificada). Os micos utilizaram o exsudato que escorria naturalmente do tronco, e seu consumo, apesar de pouco freqüente, ocorreu apenas nos meses de seca, em abril e entre junho e setembro. Os micos no fragmento semidecidual consumiram frutos de 39 espécies, pertencentes a 21 famílias (duas espécies não foram identificadas). As famílias cujos frutos foram mais consumidos foram Bromeliaceae e Myrtaceae, com quatro espécies cada, seguida de Anacardiaceae e Rubiaceae, com três espécies cada. Na estação chuvosa, foram consumidas 26 espécies, enquanto que na seca, 21 (8 espécies foram consumidas nas duas estações). Das espécies consumidas, 6 (15%) foram de cipós (Tabela 1). A. digitata foi a espécie de planta mais consumida, com cerca de 46% dos registros de alimentação em fruteiras, e seu consumo ocorreu em todos os meses de 28

42 Capítulo 2 observação O cipó Cisus sp. foi a segunda espécie mais consumida, com 17,2% das visitas (Tabela 2). Foram registradas 881 visitas do grupo em fruteiras (considerando apenas os dias completos de observação). Bromélias estão entre os frutos mais consumidos, com 475 (54%) das visitas (Tabela 3). 29

43 Tabela 1. Frutos consumidos por L. chrysomelas no fragmento de floresta semidecidual em cada mês de observação. Os valores representam a porcentagem em termos de número de visitas. Família Espécie Hábito Nome comum ago/06 set/06 out/06 nov/06 dez/06 jan/07 fev/07 mar/07 abr/07 mai/07 jun/07 jul/07 ago/07 set/07 1 Anacardiaceae Astronium macrocalyx arbóreo 1.1% 2 Spondias venulosa arbóreo Cajá 5.0% 1.6% 3 sp.1 arbóreo Jacaré 1.4% 4 Annonaceae Duguetia sp. arbóreo Pinha da mata 8.5% 5 Hornschuchia lianarum arbóreo Cega burro 2.0% 1.1% 6 Araceae Philodendron sp. epífita Imbé 1.4% 2.4% 1.4% 1.2% 7 Arecaceae Bactris ferrugineo arbóreo Mané velho 2.4% 8 Boraginaceae Cordia anabaptista arbóreo Baba de boi 1.4% 18.3% 17.9% 1.4% 1.0% 1.1% 9 Bromeliaceae Aechmea digitata epífita Gravatá 40.0% 57.0% 32.5% 20.0% 86.6% 15.0% 45.1% 53.6% 57.3% 36.3% 54.9% 33.3% 65.6% 54.0% 10 Aechmea perforata no chão Gravatá 1.4% 11 Aechmea sp.1 no chão Gravatá 19.0% 30.0% 60.0% 3.6% 16.7% 24.0% 12 Aechmea sp.2 epífita Gravatá 1.2% 13 Cactaceae Pereskia aculeata cipó Arapinobi 5.2% 35.0% 16.0% 14 Cereus sp.nov. arbóreo Mandacaru 3.4% 2.5% 7.7% 19.8% 9.5% 1.2% 15 Erythroxilaceae Erythoxyllum mikanii arbóreo 12.7% 5.2% 16 Euphorbiaceae Crateva tapia arbóreo Bapari 1.4% 2.8% 17 Margaritaria mobilis arbóreo 1.7% 18 Fabaceae Cassia ferruginea cipó Vagem 1.2% 6.0% 14.0% 19 Meliaceae Guarea cf. guidonea arbóreo Pitomba 4.0% 20 Trichilia silvatica arbóreo Arariba 49.2% 21 Menispermaceae Chondrondendron sp. cipó Buti 2.0% 22 Moraceae Ficus sp. arbóreo Gameleira 1.4% 23 Myrtaceae Eugenia candolleana arbóreo Araçá 2.2% 24 Myrcia acuminatissima arbóreo Araçá 4.2% 25 Myrcia bicolor arbóreo Batinga 6.7% 1.2% 26 Myrcia sp. arbóreo Fruto de cotia 27.4% 27 Nyctaginaceae Guapira laxiflora. arbóreo 1.4% 28 Guapira sp. arbustivo Café beirão 6.7% 1.4% 30

44 Tabela 1: Frutos consumidos por L. chrysomelas no fragmento de floresta semidecidual em cada mês de observação. Os valores representam a porcentagem em termos de número de visitas. Continuação Família Espécie Hábito Nome comum ago/06 set/06 out/06 nov/06 dez/06 jan/07 fev/07 mar/07 abr/07 mai/07 jun/07 jul/07 ago/07 set/07 29 Olacaceae Schoepfia obliquifolia arbóreo 1.2% 1.1% 2.0% 30 Rhamnaceae Celtis pubescens cipó Juá-mirim 1.4% 2.0% 31 Rhamnidium elacecarpum arbóreo 4.2% 32 Rubiaceae Alibertia sp. arbóreo João duro 1.1% 33 Randia sp.1 cipó Cipó cruzeta 55.0% 12.1% 34 Randia sp2. arbustivo Esporão de galo 1.1% 35 Sapotaceae Pouteria sp. arbóreo 1.4% 36 Theophrastaceae Clanija coloneura arbustivo Laranjinha 2.4% 4.0% 37 Vitaceae Cisus sp. nov. cipó Cipó jabuti 11.9% 35.7% 51.0% 18.7% 45.2% 8.3% 38 não identificada1 arbóreo 2.8% 4.2% 39 não identificada2 arbóreo 2.4% Tabela 2. Proporção das visitas em fruteiras e de indivíduos marcados das sete espécies de frutos mais consumidos. Espécie % visitas % indivíduos Aechmea digitata 45.80% 39.00% Cisus sp % 22.00% Aechmea sp % 3.50% Cererus sp. 4.40% 2.77% Trichilia silvatica 4.10% 3.32% Pereskia aculeata 2.40% 2.21% Myrcia sp. 2.30% 2.77% Outras (32 espécies) 16.10% 24.43% 31

45 Tabela 3. Número de espécies consumidas, número de fruteiras visitadas, tempo total em fruteiras, número de visitas por dia (média) e o tempo em fruteiras por dia (média). Dados do grupo GRA, em cada mês de observação Tempo total gasto em fruteiras (min) N fruteira/dia (média) Tempo em fruteiras/dia (média) Mês Dias de observação Espécies consumidas Fruteiras visitadas Outras Outras Outras Outras Outras Bromélias espécies Total Bromélias* espécies Total Bromélias* espécies Total Bromélias* espécies Total Bromélias* espécies Total ago/ set/ mai/ jun/ jul/ ago/ set/ Total Seca (57%) 212 (43%) out/ nov/ dez/ jan/ fev/ mar/ abr/ Total chuvosa (50,3%) 194 (49,7%) TOTAL (54%) 406 (46%)

46 Capítulo 2 Na estação seca, a proporção de bromélias na dieta, em termos de visitas, foi significativamente maior (X 2 = 4,042; gl = 1; p = 0,044). Apesar de a proporção de bromélias, em relação a todas as fruteiras visitadas, ter sido superior na estação seca, o número médio de bromélias visitadas para alimentação de frutos por dia não diferiu entre as estações seca e chuvosa (t = 1,208; gl = 62; p = 0,232). O tempo que os micos passaram em bromélias também não diferiu significativamente entre as estações (t = -1,344; gl = 62; p = 0,184). Vale ressaltar, porém, que, devido à impossibilidade de observação do grupo quando estavam dentro das bromélias, esse valor pode estar subestimado, e não representa o tempo real de alimentação de frutos, nem o tempo total que o grupo passou dentro de bromélias, já que o tempo não era registrado quando não havia alimentação de frutos de bromélias. Foi registrado o tempo em bromélias apenas nas ocasiões em que foi possível observar consumo de frutos. Também não houve diferença significativa entre as duas estações em relação ao número médio de visitas diárias em outras fruteiras (não bromélias) (t = -0,542; gl = 62; p = 0,590), assim como o tempo total gasto nessas fruteiras (t = -0,135; gl = 62; p = 0,893). Das espécies arbóreas cujos frutos foram consumidos, nove foram amostradas na fenologia. Dessas, apenas três (Trichilia silvatica, Cordia anabaptista e Spondias velunosa) apresentaram produção de frutos, verdes ou maduros, ao longo do monitoramento. T. silvatica teve frutificação rápida, com um pico em janeiro. C. anabaptista teve pico em fevereiro, porém continuou apresentando frutos, em menor quantidade, até o mês de junho. S. velunosa apresentou padrão diferente. Seus amadureceram de forma lenta, a partir de dezembro, atingindo um pico no mês de abril (Fig. 12). 33

47 Capítulo 2 Produção de frutos verdes e maduros Índice out/06 nov/06 dez/06 jan/07 fev/07 mar/07 abr/07 mai/07 jun/07 jul/07 ago/07 set/07 Cordia anabaptista Trichilia silvatica Spondias velunosa Figura 12. Produção de frutos de três espécies arbóreas monitoradas na fenologia e cujos frutos foram consumidos pelos micos. 3.4 Padrão de atividade Dos registros válidos, o grupo passou tempo equivalente nas atividades de forragear/comer insetos, repouso e locomoção, com cerca de 25% dos registros para cada um desses comportamentos. Comer frutos representou 15% das atividades e comportamentos sociais 6% do total. Comer exsudatos e outros representaram cerca de 1% dos registros (Fig. 13). A Figura 14 mostra o padrão de atividades em cada mês de observação (ver Anexo II para valores em porcentagem) % 15 Total Seca Chuvosa Forr./Come animal Parado Locomove Come fruto Social Come exsudato Outros Figura 13. Padrão de atividades do grupo GRA nas estações seca, chuvosa e no período total. As atividades forragear por animal e comer animal foram agrupadas. 34

48 Capítulo 2 100% 90% 80% Parado 70% Social 60% 50% Locomove Come exsudato 40% 30% Come fruto Forr/Come animal 20% 10% Outros 0% ago/06 set/06 out/06 nov/06 dez/06 jan/07 fev/07 mar/07 abr/07 mai/07 jun/07 jul/07 ago/07 set/07 Figura 14. Padrão de atividades do grupo principal GRA em cada mês de estudo no fragmento da Fazenda Barro Branco. Considerando apenas os registros de alimentação, o grupo dedicou 64% do tempo de alimentação para forrageio/consumo de presas, 35% para consumo de frutos e apenas 1% para consumos de exsudatos. A maior parte do forrageio por animais foi manipulativo, com 90.2% dos registros, enquanto que o forrageio visual ocupou apenas 9.8% dos registros. Em relação aos locais preferidos para forrageio, bromélias ou folhas secas de bromélias foram os mais utilizados (86%), enquanto que troncos (incluindo casca e buracos em troncos) foram utilizados em 10% dos registros. Outros locais, como folhas no chão, folhas de palmeiras e outras epífitas, corresponderam a apenas 4% dos registros. Houve diferenças entre as proporções dos registros de cada atividade nas estações seca e chuvosa (X 2 = 121,5; gl = 5; p < 0,001). Os comportamentos de comer/forragear insetos, parado e social apresentaram diferenças significativas entre as estações seca e chuvosa (U = 254,0; Z = -3,42; p = 0,001; U = 237,5; Z = -3,64; p < 0,001 e U = 301,0; Z = -2,78; p = 0,005, respectivamente). Apenas o comportamento parado apresentou correlação significativa com a pluviosidade (r = 0,657; p = 0,011; N = 14). Houve correlação significativa entre a abundância de frutos maduros e o tempo que o grupo passou locomovendo-se (r = - 0,628; p = 0,029; N = 12) e em atividade social (r = 0,688; p = 0,013; N = 12). 35

49 Capítulo 2 O grupo apresentou picos de deslocamento nas primeiras e nas últimas horas do dia (Fig. 15). Já o repouso sofreu menos variação ao longo do dia, apresentando um pico no meio do dia e outro no início da manhã, assim que os micos saíam do local de dormida. Comportamentos sociais foram relativamente constantes, sendo um pouco mais freqüentes entre 9 e 14 horas. Comer frutos, apesar de não terem sido observadas grandes variações ao longo do dia, foi mais freqüente no início da manhã, entre 6 e 8 horas, e no final da tarde, após as 15 horas. Forragear ou comer insetos apresentou padrão oposto, sendo mais freqüente entre 9 e 13 horas. 100% 80% % 60% 40% 20% 0% 06 hr 07 hr 08 hr 09 hr 10 hr 11 hr 12 hr 13 hr 14 hr 15 hr 16 hr Come fruto Locomove Outros Parado Social Comer/Forragear animal Figura 15. Ciclo diário de atividades do grupo principal GRA, mostrando a proporção de cada comportamento em cada hora do dia. Dados referentes a todo o período de estudo. 4. DISCUSSÃO De modo geral, os itens consumidos pelos grupos monitorados neste estudo foram semelhantes aos de outras populações de Leontopithecus estudadas, inclusive aos de L. chrysomelas na Rebio-Una, ou seja, frutos, insetos, vertebrados de pequeno porte (anfíbios e lagartos) e exsudatos. Não foi observado consumo de flores, néctar ou fungos, itens utilizados por outras populações de Leontopithecus (PASSOS E KIM, 1999; RABOY E DIETZ, 2004; PRADO E VALLADARES-PÁDUA, 2004). No fragmento de floresta semidecidual, foram utilizados frutos de 39 espécies, em 21 famílias. Na Rebio-Una, o número de espécies de plantas utilizadas por L. chrysomelas foi bem maior: 92, pertencentes a 36 famílias (Leonardo Oliveira, com. pess.). Características das florestas podem explicar parcialmente essa grande diferença. 36

50 Capítulo 2 As florestas ombrófilas do sul da Bahia apresentam elevados índices de diversidade de plantas (FONSECA et al., 2003), maiores do que os da floresta semidecidual (VINHA et al., 1976; GOUVEA et al.,1976; MARIANO-NETO, 2004), o que pode refletir em maior número de espécies utilizadas por micos na Rebio-Una. Na Rebio-Una também existe maior diversidade de hábitats, como florestas maduras, florestas secundárias, brejos e cabrucas, todos utilizados, em maior ou menor grau, pelos micos (RABOY et al., 2004). Já o fragmento de floresta semidecidual estudado é mais homogêneo. Assim, a diversidade de hábitats e de espécies na Rebio-Una pode aumentar a gama de frutos consumidos. A fragmentação da floresta semidecidual também pode afetar negativamente a diversidade de plantas e, como conseqüência, diminuir as espécies que podem ser utilizadas pelos micos-leões na alimentação. A fragmentação pode levar a extinções locais e diminuir a diversidade de plantas (TABARELLI et al., 2004). O efeito negativo da fragmentação no número de plantas utilizadas já foi demonstrado em primatas. Bicca-Marques (2003) observou correlação positiva entre o tamanho do fragmento e o número de espécies de plantas utilizadas pelo gênero Alouatta, que é essencialmente folívoro. Por fim, o tempo dos estudos e o número de grupos monitorados podem explicar a diferença observada no número de espécies de plantas consumidas. Raboy et al. (2004), analisando dados de várias populações de Leontopithecus, observou correlação positiva entre a duração do estudo e o número de espécies consumidas. Os dados sobre a dieta de L. chrysomelas na Rebio-Una foram baseados na observação de três grupos que, somados, tiveram mais de horas de observação em um período de mais de dois anos (RABOY E DIETZ, 2004), enquanto que o presente trabalho teve dois grupos monitorados em cerca de 850 horas. Myrtaceae e Bromeliaceae foram as famílias de plantas com maior número de espécies consumidas no fragmento de floresta semidecidual. Myrtaceae também é a família mais consumida por L. chrysopygus (VALLADARES-PADUA, 1993) e L. caissara (PRADO E VALLADARES-PADUA, 2004). Na Rebio-Una, Myrtaceae e Sapotaceae foram as famílias mais utilizadas (RABOY et al., 2004). Melastomataceae foi a mais utilizada por L. chrysomelas em um fragmento próximo à Rebio-Una (RYLANDS, 1989). Essa família é mais comum em áreas degradas e também foi bastante consumida por micos na Rebio-Una que habitavam florestas secundárias (RABOY E DIETZ, 2004). No fragmento semidecidual, apesar da floresta ser 37

51 Capítulo 2 degradada devido ao corte seletivo e ao efeito borda, a família Melastomataceae não é comum, e não foi encontrado nenhum indivíduo arbóreo dessa família nas árvores monitoradas nos transectos ou mesmo fora destes. Apenas duas espécies (Myrcia acuminatissima e Schoepfia obliquifolia) consumidas no fragmento semidecidual também estão presentes na dieta dos micosleões-da-cara-dourada na Rebio-Una. Outros seis gêneros apresentaram espécies em comum (Aechmea, Duguetia, Eugenia, Guapira, Philodendron e Pouteria). Essa diferença mostra grande flexibilidade ecológica da espécie, e parece ser reflexo das diferenças florísticas existentes entre as florestas ombrófila e semidecidual. Amorim et al. (2005), estudando um fragmento de transição entre floresta ombrófila e floresta semidecidual no sul da Bahia, encontrou considerável diferença na composição florísticas em comparação com a floresta ombrófila de Una. É de se esperar que na Fazenda Barro Branco, localizada mais a oeste do que a região de transição, a diferença em relação à floresta de Una seja ainda maior. Apesar de não terem sido incluídas no acompanhamento fenológico, os frutos de A. digitata estavam disponíveis o ano todo, e os micos alimentaram-se de seus frutos em todos os meses durante a pesquisa.. Mais da metade das visitas em fruteiras foi em bromélias (cerca de 54%). Em apenas um dos meses de observação (janeiro/2007), frutos de bromélias não estavam entre os mais consumidos. A. digitata foi o fruto mais consumido. Aparentemente, a maturação desses frutos se dá de forma lenta, já que, em diversas ocasiões, uma mesma infrutescência foi visitada diversas vezes ao longo dos meses. Em muitas ocasiões, os grupos estavam nas bromélias, porém não era possível observar a atividade, nem se a bromélia estava com frutos maduros. Em outras ocasiões, foram observadas sementes de bromélias nas fezes, sem que anteriormente tenha ocorrido registro de alimentação de frutos de bromélia. Assim, a proporção observada de visitas em bromélias em relação ao total de visitas em fruteiras foi subestimada, e a relevância de frutos de bromélias na alimentação dos micos no fragmento semidecidual foi ainda maior do que a observada, principalmente durante a estação seca. Desse modo, bromélias foram recursos essenciais para os micos no fragmento de floresta semidecidual estudado, servido não apenas como local preferido de forrageio por presas animais, mas também como fonte de frutos, principalmente durante a estação seca. A disponibilidade de um recurso alimentar essencial pode ajudar na sobrevivência de primatas em fragmentos florestais (MARSH, 2003). Esse parece ser o caso das 38

52 Capítulo 2 bromélias para os micos nos fragmentos semideciduais, apesar de não ser possível avaliar quanto os micos dependem das bromélias para sua sobrevivência. Embora nem todos os trabalhos com Leontopithecus indiquem o número de cipós utilizados na alimentação, a proporção de frutos de cipós consumidos por micosleões-da-cara-dourada no fragmento de floresta semidecidual parece ser maior do que na Rebio-Una. De todas as espécies consumidas de frutos, cerca de 15% foram de cipós. Em agosto de 2006 um cipó (Randia sp1.) foi a espécie mais consumida e em outubro do mesmo ano o cipó Pereskia aculeata foi a mais consumida. Cisus sp., outra espécie de cipó, foi a segunda espécie mais utilizada no total e esteve entre as mais consumidas entre abril e julho de 2007 (Tabela 1). O fragmento possui grande quantidade de cipós (observação pessoal), o que também foi observado por Mariano-Neto (2004) em outros fragmentos de florestas semideciduais no sul da Bahia. A abundância de cipós é característica de florestas alteradas e com forte influência do efeito borda (LAURANCE et al., 1997; MARIANO-NETO, 2004). O elevado consumo de frutos de cipós pode representar uma adaptação dos micos-leões-da-cara-dourada às condições locais, isto é, à grande quantidade de lianas decorrente da degradação do fragmento, evidenciando a grande flexibilidade ecológica da espécie. Trichilia silvatica apresentou frutificação apenas em janeiro. Naquele mês, essa espécie foi a mais consumida, com cerca de 50% das visitas em fruteiras. Cordia anabaptista apresentou pico de frutificação em fevereiro, e continuou apresentando frutos, em menor quantidade, até junho. Fevereiro e março foram os meses em que essa espécie foi mais consumida, com cerca de 18% das visitas em fruteiras, mas seus frutos continuaram sendo consumidos até junho. Nesses meses em que essas espécies foram mais consumidas, houve também uma diminuição proporcional no consumo de bromélias, que presumivelmente estavam disponíveis o ano todo, mostrando uma preferência dos micos por Trichilia silvatica e Cordia anabaptista. Já o cajá (Spondias velunosa) apresentou um padrão diferente de frutificação e utilização pelos micos. Essa espécie apresentou frutificação lenta ao longo dos meses, entre fevereiro e maio. Os micos consumiram cajá em agosto e setembro de 2006, quando o monitoramento fenológico ainda não havia se iniciado, porém não consumiram no período em que foi registrada maior frutificação nas trilhas de fenologia. Durante esse período, houve muito consumo de Cordia anabaptista e Cisus sp., além de bromélias. Assim, houve uma preferência por esses frutos, em detrimento do cajá. Análises nutricionais poderiam explicar essas preferências, ou mesmo as 39

53 Capítulo 2 propriedades organolépticas dos frutos. Micos-leões preferem frutos pequenos, macios e doces (DIETZ et al., 1997; LAPENTA et al., 2003), e os cajás no fragmento semidecidual tinham pouca polpa e eram bastante azedos (observação pessoal), além de serem relativamente grandes. Exsudatos e néctar representam a segunda parte de plantas mais consumidas na alimentação de outras populações de Leontopithecus (KIERULFF et al., 2002) e todas as espécies do gênero as consomem, principalmente como recursos alternativos durante a época de menor disponibilidade de frutos (RYLANDS, 1989; DIETZ et al., 1997; PASSOS E KIM, 1999; RABOYE DIETZ, 2004). Uma diferença em relação aos grupos da Rebio-Una e de outras populações de Leontopithecus foi que os micos no fragmento semidecidual não se alimentaram de flores, néctar ou fungos. Flores foram recursos alimentares bastante utilizados por grupos de L. chrysomelas na Rebio-Una (RABOY E DIETZ, 2004) e na Estação Experimental Lemos Maia, chegando a 20% dos registros de alimentação de plantas (RYLANDS, 1989). Néctar de cinco espécies (Symphonia globulifera e quatro espécies de Manilkara) e flores de duas (Hortia arborea e uma não identificada) foram consumidos por L. chrysomelas na Rebio-Una (RABOY E DIETZ, 2004). No entanto, a espécie mais utilizada para consumo de néctar, S. globulifera, assim como as demais, não foram observadas no fragmento semidecidual. Na Rebio-Una, L. chrysomelas consome exsudatos de Parkia pendula (juerana) a partir de buracos abertos por Callithrix kuhlii (RYLANDS, 1989; RABOY E DIETZ, 2004). No fragmento de floresta semidecidual não existe P. pendula, porém os micos alimentam-se de exsudatos que escorrem naturalmente do tronco de uma Anacardiaceae. No fragmento também ocorre C. kuhlii e eles roem tronco para alimentação de exsudatos (observação pessoal), porém os micos-leões não foram observados utilizando os buracos abertos por C. kuhlii. De modo geral, os locais usados para forrageio por presas animais no fragmento semidecidual foram os mesmos de outras populações de Leontopithecus. No entanto, há diferenças quanto às proporções dos locais utilizados, o que parece refletir a disponibilidade desses micro-hábitat nos ambientes (KIERULFF et al., 2002). L. rosalia utilizou mais freqüentemente bromélias ou fendas e cascas de tronco, dependendo da população estudada (KIERULFF, 2000; KIERULFF et al., 2002), enquanto que L. chrysopygus, que ocupa um ambiente onde não há bromélias, utilizou mais cavidades de tronco e folhas de palmeiras (KEUROGHLIAN E PASSOS, 2001; PASSOS, 1999), 40

54 Capítulo 2 mesmos micro-hábitats usados por L. caissara, que também utilizou bromélias (PRADO E VALLADARES-PADUA, 2004). Assim como nos estudos de Rylands (1989) e Raboy e Dietz (2004), bromélias também foram os locais preferidos de forrageio de L. chrysomelas por presas animais no fragmento semidecidual, confirmando a relevância deste recurso para diferentes populações da espécie. Para o grupo estudado no presente trabalho, a utilização de bromélias ou folhas secas de bromélias como locais de forrageio foi ainda maior: 86% dos registros de forrageio, contra cerca de 50% no estudo de Rylands (1989) e, em média, 76,5% no estudo de Raboy e Dietz (2004). Comparando os resultados do padrão de atividades com as informações existentes para Rebio-Una, o grupo no fragmento semidecidual passou mais tempo forrageando por animal e menos tempo locomovendo-se (Tabela 4). No grupo estudado por Rylands (1989) o padrão observado foi bastante diferente, com 43% dos registros locomovendo, 20% parado, 24% comendo planta e apenas 13% forrageando por animais. Este estudo, porém, teve apenas três meses de duração, o que limita a comparação. Raboy e Dietz (2004) observaram cerca de 20% dos registros de forrageio por animais (Tabela 4). O fato de o presente estudo ter mostrado um tempo maior de forrageio pode indicar que a quantidade de frutos na floresta semidecidual é menor do que na floresta ombrófila. A hipótese de que as necessidades nutricionais das duas populações são diferentes também não pode ser descartada, já que estão sujeitas à diferentes condições ambientais. Tabela 4. Comparação do padrão de atividades em três estudos com L. chrysomelas. Este estudo Raboy (2002) Rylands (1989) Locomovendo 26% 33% 43% Parado/Social 32% 33% 20% Comendo/Forrageando planta 15% 12% 24% Comendo/Forrageando animal 26% 20% 13% Outros 1% 2% 0% Número de grupos estudados Duração do estudo (meses) Foi observada maior taxa de alimentação de frutos nas primeiras e nas últimas horas do dia. Esse padrão está associado à necessidade de alimento rico em energia e de 41

55 Capítulo 2 fácil digestão antes e imediatamente após um período prolongado de jejum durante a noite (OATES, 1987). Esse padrão é semelhante ao encontrado em outras espécies de primatas onívoros e outros calitriquídeos, inclusive outras populações de Leontopithecus (RYLANDS, 1982; TERBORGH, 1983; FERRARI, 1988; RABOY E DIETZ, 2004). Repouso e comportamentos sociais apresentaram curvas semelhantes, com a diferença que repouso apresentou um pico na primeira hora do dia. Essa semelhança é esperada, já que essas atividades estão normalmente associadas (FERRARI, 1988). O padrão observado para o comportamento de locomoção, com picos no início e final do dia, também corresponde ao descrito para outros calitriquídeos (FERRRARI, 1988; RABOY E DIETZ, 2004). Raboy e Dietz (2004) sugerem que esse padrão pode estar relacionado à localização e ao número limitado de locais de dormida. Assim, os micos precisariam de um grande deslocamento pela manhã para chegarem à fonte de alimento e um grande deslocamento no fim do dia, para chegarem ao local de dormida. Os resultados de fenologia mostraram que houve grande variação na disponibilidade de frutos das árvores ao longo do ano, com um pico de frutificação e floração (meses de outubro e novembro) e uma época em que a oferta de frutos nas árvores era muito baixa (a estação seca, de maio a agosto). No entanto, o tempo que os indivíduos passaram alimentando-se de frutos não variou ao longo dos meses e não apresentou correlação significativa com a quantidade de frutos das árvores monitoradas pela fenologia, nem com a pluviosidade. Poucas espécies que foram amostradas na fenologia, porém, foram utilizadas pelos micos para alimentação e grande parte dos frutos consumidos foi de bromélias e cipós, que não tiveram acompanhamento fenológico. Além disso, muitas árvores cujos frutos foram utilizados não entraram na amostragem fenológica. Portanto, não é possível dizer, a partir dos resultados da fenologia, que durante o ano, houve queda na disponibilidade dos frutos utilizados pelos micos. Por outro lado, o consumo de exsudatos só foi observado nos meses entre abril e setembro, quando a disponibilidade de frutos de árvores na mata estava baixa. Em outras populações estudadas, os micos complementam a dieta com néctar, fungos ou exsudatos em época de escassez de alimento (KIERULFF et al., 2002). A proporção de exsudatos em relação à dieta total (cerca de 1%) foi bastante baixa e semelhante à observada por Raboy e Dietz (2004) na Rebio-Una (0,75%) e por Dietz et al. (1997) para L. rosalia (1,5%). No entanto, foi muito inferior à observada em outras espécies do gênero, principalmente em relação à L. chrysopygus na Estação Ecológica Caetetus, 42

56 Capítulo 2 cuja dieta na época seca foi constituída por até 55% de exsudatos (PASSOS, 1999). Características do ambiente podem explicar essa grande diferença. L. chrysopygus habita floresta semidecidual, com alguns meses de seca, período em que há forte diminuição da disponibilidade de frutos, além de não haver bromélias no local (KIERULFF et al., 2002). Já L. chrysomelas na Rebio-Una habita floresta ombrófila densa, com chuvas mais regulares no período de um ano, indicando que provavelmente não há diminuição acentuada da disponibilidade de frutos ou que os frutos têm melhor qualidade nutricional do que nos outros lugares (RABOY E DIETZ, 2004). Assim, é possível que os micos tenham utilizado exsudatos como fonte complementar de alimentos durante a estação seca devido a uma queda na disponibilidade de frutos, ainda que essa queda tenha sido pouco pronunciada. A presença de frutos de bromélias durante o ano todo pode ter contribuído para que essa queda não tenha sido significativa. Durante a época seca, foi consumido um menor número de espécies e houve aumento proporcional no consumo de frutos de bromélias, o que pode ser conseqüência da queda na disponibilidade de outros frutos, diferentes de bromélias, durante a época seca. Houve um aumento do tempo dedicado ao forrageio por presas animais na estação seca, o que também pode estar relacionado à diminuição na disponibilidade de frutos. Kierulff (2000) também observou aumento no tempo de forrageio por animais durante a estação seca em L. rosalia na Reserva Biológica União, e micos-leões-pretos, que habitam florestas semideciduais no interior de São Paulo, também aumentam o tempo de forrageio por presas durante a estação seca, quando há queda na disponibilidade de frutos (KEUROGHLIAN E PASSOS, 2001). O tempo que o grupo passou parado e em atividade social foi maior na estação chuvosa. Assim, houve uma transferência do tempo dedicado ao repouso e atividade social na estação chuvosa para a procura/consumo de animais na estação seca. Procópio-de-Oliveira (2002) também observou maior taxa de descanso durante a estação chuvosa para L. rosalia, relacionando esse aumento às altas temperaturas e umidade relativa durante a época chuvosa, o que desencoraja atividades com alto custo energético. O aumento de repouso e atividades sociais observado no fragmento semidecidual também pode estar relacionado à época de nascimentos, que ocorreram no final da estação seca ou meio da chuvosa. Assim, durante estação chuvosa, havia no 43

57 Capítulo 2 grupo filhotes e jovens. Grupos com mais filhotes normalmente apresentam maiores taxas de comportamentos sociais (LI E ROGERS, 2004), principalmente brincadeiras. O fato de o tempo de alimentação de frutos não ter sofrido variação entre as estações, somado ao aumento do tempo dedicado ao forrageio na estação seca, pode indicar (1) que a qualidade dos alimentos durante a estação seca sofreu uma queda, obrigando os micos a passarem mais tempo na procura de insetos ou (2) que a disponibilidade de insetos diminuiu na estação seca e, portanto, os micos tiveram que passar mais tempo em forrageio para capturar uma mesma quantidade de presas. Isto é, diminuíram a taxa de captura de presas animais. Essas duas possibilidades não são mutuamente exclusivas. Durante a estação seca, foi utilizado um número bem menor de espécies de frutos para a alimentação, o que pode refletir negativamente na qualidade nutricional da dieta. Além disso, estudos já mostraram que a abundância de insetos é maior em épocas de chuva (FERRARI, 1988). Apenas estudos sobre a qualidade nutricional dos frutos e o monitoramento da disponibilidade de insetos ao longo do ano, avaliando a taxa de captura de presas animais, podem responder claramente esta questão. 5. CONCLUSÕES Os itens da dieta do mico-leão-da-cara-dourada em fragmento de floresta semidecidual foram semelhantes ao observado em outras populações do gênero, inclusive à da população de L. chrysomelas da Rebio-Una. Foram consumidos frutos (na maioria maduros), insetos (principalmente gafanhotos), vertebrados de pequeno porte (rãs e lagartos) e exsudatos. Frutos de cipós foram mais utilizados do que na Rebio-Una, o que pode representar uma adaptação às condições locais. O número de espécies utilizadas na alimentação foi bem menor do que na Rebio- Una, o que pode ser explicado tanto pelas características das florestas menos diversificada na semidecidual como pelo tamanho reduzido do fragmento e pelo menor tempo de duração do estudo. Bromeliaceae e Myrtaceae foram as famílias mais importantes em termos de número de espécies. Em relação ao número de indivíduos visitados para consumo de frutos, Bromeliaceae foi a mais utilizada. 44

58 Capítulo 2 Bromélias foram recursos muito utilizados, tanto como fonte de frutos como local de forrageio por presas animais, confirmando sua relevância para diferentes populações de L. chrysomelas. Houve queda acentuada na disponibilidade de frutos na floresta durante a estação seca. Essa queda, porém, não refletiu na taxa de consumo de frutos pelos micos, já que bromélias estavam presentes o ano todo e houve aumento do consumo de seus frutos durante a estação seca. O consumo de exsudatos, no entanto, apesar de pouco freqüente, ocorreu somente nos meses de seca, o que pode indicar uma queda, ainda que pouco acentuada, na disponibilidade de frutos durante esta estação. 45

59 CAPÍTULO III - Área de vida e uso do espaço do mico-leão-da-cara-dourada (Leontopithecus chrysomelas) em um fragmento de floresta semidecidual 46

60 Capítulo 3 1. INTRODUÇÃO A área de vida dos primatas, de forma simplificada, representa o espaço onde os indivíduos do grupo exercem suas atividades ao longo do tempo (OATES, 1987) e seu tamanho está relacionado tanto a características do ambiente, como a fatores sociais. A localização e o padrão de distribuição temporal e espacial dos recursos utilizados, que podem ser alimentos, água, locais de descanso ou de proteção contra predadores afetam o tamanho da área de vida (HAMILTON, 1982; TERBORGH, 1983; BARTON et al., 1992; COWLISHAW, 1997). O tamanho e composição dos grupos também influenciam o tamanho da área de vida, assim como a densidade de grupos (BICCA-MARQUES, 2003). De modo geral, uma densidade populacional maior pode levar a uma diminuição da área de vida dos grupos (KIERULFF et al., 2002). A densidade, por sua vez, está relacionada à qualidade do hábitat (KIERULFF et al., 2002). Assim, o uso do espaço por primatas está fortemente relacionado à abundância de recursos, principalmente alimentares, características do grupo como tamanho e composição, e densidade e interações entre grupos vizinhos (CROCKETT E EISENBERG, 1987). O mico-leão-da-cara-dourada, Leontopithecus chrysomelas, é um calitriquídeo endêmico da Mata Atlântica do sul da Bahia e ameaçado de extinção, sendo classificado na categoria Em Perigo (MMA, 1995, IUCN, 2007). A espécie é frugívora-insetívora e os grupos defendem o território de grupos vizinhos nos chamados encontros intergrupais (RABOY E DIETZ, 2004). Esses encontros ocorrem normalmente na borda dos territórios e envolve vocalizações e, em certas ocasiões, perseguições e agressões. Todas as informações existentes sobre área de vida, uso de hábitat e densidade da espécie provêm de estudos de monitoramento realizados na região de floresta ombrófila. Rylands (1989) monitorou um grupo por três meses em fragmento no entorno da Reserva Biológica de Una e Raboy e Dietz (2004) e Raboy et al. (2004) realizaram o estudo mais detalhado com a espécie, monitorando grupos em floresta madura na Rebio-Una. Já informações ecológicas e populacionais sobre a espécie em florestas semideciduais são bastante escassas. O único estudo realizado foi de Pinto (1994), que realizou rápido levantamento populacional com uso de play-back em alguns fragmentos de floresta semidecidual. Enquanto que alguns calitriquídeos são especialistas em utilizar florestas secundárias e áreas nas bordas das matas (Callithrix, Mico e Saguinus), principalmente como locais de procura por presas animais, Leontopithecus adaptou-se a utilização de 47

61 Capítulo 3 florestas maduras, especializando-se em forrageio por presas animais em locais específicos e na utilização de ocos como locais de dormida - recursos mais comuns em florestas maduras (RYLANDS, 1996). Ainda assim, utilizam bordas e florestas secundárias em diferentes graus de degradação (KIERULFF et al., 2002). Estudar a espécie em um ambiente fragmentado e degradado nos permite entender como a espécie de adapta a essas condições, e revela sua flexibilidade ecológica e comportamental, além de orientar ações específicas para a conservação da espécie em florestas semideciduais. Este trabalho tem como objetivo apresentar as primeiras informações sobre área de vida, uso do espaço e aspectos demográficos de grupos de L. chrysomelas habitando um fragmento de floresta semidecidual, comparando os resultados com informações existentes para a espécie na Rebio-Una. Serão avaliados se a localização de recursos (fruteiras e locais de dormida) e outras variáveis (tipo de hábitat e distância da borda do território) afetam o padrão de movimentação de um grupo. 2. MÉTODOS 2.1 Área de Estudo e Grupos O trabalho foi realizado em um fragmento de floresta semidecidual de 450 ha na fazenda Barro Branco, Itororó, Bahia. Dois grupos foram monitorados (MAN e GRA). A descrição mais detalhada do local de estudo e mais informações sobre os grupos encontram-se no Capítulo I. 2.2 Período de Atividade O período de atividade foi calculado apenas para o grupo GRA, nos dias de observação completa. O período de atividade foi o tempo da saída do primeiro mico do local de dormida pela manhã até a entrada do último mico no local de dormida no período da tarde. 2.3 Área de Vida, Uso do Espaço e Deslocamento Diário A posição do grupo era registrada com GPS (E-trex, Garmin) em intervalos regulares de 20 minutos. A área de vida foi calculada usando-se dois métodos: mínimo polígono convexo (MPC), no qual os pontos mais externos são ligados formando o polígono (JACOB E RUDRAN, 2004); e Kernel-fixo, que descreve a probabilidade do 48

62 Capítulo 3 grupo ser encontrado em determinada área (WORTON, 1989). Para o cálculo do MPC foram utilizados todos os pontos dos dois grupos. O Kernel-fixo foi calculado apenas para o grupo GRA, e foram utilizados apenas os dias completos de observação e registros a cada duas horas, para diminuir a dependência entre registros consecutivos. Para a análise do Kernel, o valor do fator h, ou parâmetro de suavização (bandwidth ou smoothing parameter) tem grande influência no resultado (KERNOHAN et al., 2001), pois irá determinar o grau de detalhamento da estimativa de densidade (JACOB E RUDRAN, 2004). O fator h pode ser visto como o raio de percepção da espécie (POWEL, 2003) e quanto maior seu valor, mais suaves são os contornos gerados e menor é o detalhamento (WORTON, 1989). O cálculo do fator h foi realizado através do processo LSCV (Least Squares Cross Validation). Essa é a forma sugerida por diversos autores como a mais adequada para o cálculo do fator h, já que diminui a subjetividade na escolha do valor e faz o cálculo a partir dos próprios dados (KERNOHAN et al., 2001; JACOB E RUDRAN, 2004). O método foi o mesmo utilizado por Raboy e Dietz. (2004) para calcular a área de vida dos grupos de L. chrysomelas na Rebio-Una. Foram realizados os contornos de 25%, 50%, 75% e 95%, que representam a probabilidade do grupo ser encontrado nessas áreas. A área de vida foi definida como o contorno de 95%, conforme Raboy et al. (2004). Para o grupo GRA, foi avaliado o uso das bordas do fragmento, considerando bordas com 100, 50 e 10 metros de largura. Foi realizado o teste do Qui-quadrado para avaliar se o número observado de registros em cada largura de borda e no interior do fragmento correspondeu à quantidade de registros esperados de acordo com a área disponível, isto é, se o uso da área era aleatório. A cada localização do grupo, era registrado também o tipo de mata: (1) riachos ou brejos (que ficam alagados na época de chuvas); e (2) floresta seca. Os dois ambientes foram comparados em temos de disponibilidade de frutos, altura das árvores e diâmetro das árvores na altura do peito (DAP). Para avaliar a disponibilidade de frutos, foi realizada fenologia do estrato arbóreo a partir do método dos quadrantes, monitorando árvores de DAP 7,5 cm (ver capítulo II para mais detalhes sobre a metodologia). A partir dos pontos registrados e do conhecimento da área, foi confeccionado um mapa com a disponibilidade desses ambientes na área de vida do grupo GRA. Do mesmo modo realizado com as bordas, foi avaliado se o uso desses ambientes correspondeu à quantidade disponível desses ambientes. 49

63 Capítulo 3 Todas as visitas em fruteiras do grupo GRA foram anotadas. Uma visita era registrada quando pelo menos um indivíduo do grupo consumia fruto por pelo menos um minuto. Nestas ocasiões, a fruteira utilizada foi marcada, numerada e teve a posição registrada com GPS. A localização de todas as fruteiras foi sobreposta em mapa produzido pelo método do Kernel. O deslocamento diário foi calculado apenas para o grupo GRA, já que o grupo MAN teve poucos dias completos de observação, e foram utilizados apenas os pontos obtidos em dias completos de observação. A distância diária percorrida foi calculada a partir da soma das distâncias entre os pontos consecutivos registrados a cada 20 minutos. As posições de todos os locais de dormida foram registradas com GPS e as localizações sobrepostas em mapa de área de uso produzido pelo método do Kernel. Os cálculos da área de vida e deslocamento diário foram realizados utilizando-se a extensão Home Range Tools do software ArcGis 9.2 Para verificar se houve diferença na média de deslocamento diário entre as estações seca e chuvosa foi realizado o teste T de Student. Para verificar se o deslocamento diário estava relacionado com período de atividade, foi realizado o teste de Correlação de Spearman. O mesmo teste foi realizado entre o deslocamento diário e as distâncias entre o local de dormida e a primeira e última fruteira visitada pelos micos, com o objetivo de se verificar a influência dessas fruteiras na escolha do local de dormida. Para verificar se a presença de grupos vizinhos e a defesa do território afetam o uso do espaço e o deslocamento diário, foram comparadas as médias de deslocamento diário entre dias em que ocorreram encontros intergrupais nas bordas das áreas de vida e dias em que não ocorreram, através do teste não paramétrico de Mann-Whitney. Foi realizado o teste de Correlação de Spearman entre o deslocamento diário e o número de fruteiras visitadas por dia. Os testes estatísticos foram feitos com o programa SPSS 10.1 e todos foram bilaterais, considerando o nível de significância < 0,05 (ZAR, 1996). 2.4 Densidade O cálculo da densidade e do número de micos no fragmento foi realizado a partir da densidade conhecida na área ocupada pelos dois grupos monitorados, extrapolando o resultado para todo o fragmento. Também são apresentados dados sobe o tamanho de outros grupos presentes no fragmento e que eram frequentemente 50

64 Capítulo 3 avistados, cujas áreas eram vizinhas aos grupos monitorados. Sempre que eram avistados, era anotado o número de indivíduos no grupo e se havia ou não filhotes. 3. RESULTADOS 3.1 Grupos monitorados O tamanho do grupo MAN variou de dois a seis indivíduos durante o período de estudo, e o grupo GRA, de quatro a nove. Informações mais detalhadas sobre a composição dos grupos e tempo de observação foram apresentados no Capítulo II. 3.2 Período de atividade O período médio de atividade do grupo GRA foi de 9,89 (± 1,5) horas (N = 64 dias). O tempo mínimo de atividade foi de 8,53 horas, no mês de junho, e o máximo foi de 12,01 horas, em janeiro (Tabela 5). Houve diferença significativa entre os períodos de atividade das estações, sendo maior durante a estação chuvosa, que corresponde aos meses de verão (T = -7,874; df = 62; p < 0,001). Tabela 5. Período de atividade do grupo GRA durante o período de estudo, de agosto/2006 a setembro/2007. ATIVIDADE Horas/Tempo Estação seca Estação chuvosa Início da atividade (mín. e máx.) 5:24 (Set) 6:51 (Ago) 5:01 (Nov) - 6:36 (Abr) Retirada para o local de dormida (mín. e máx.) 14:45 (Jun) - 16:44 (Set) 15:55 (Abr) 17:38 (Jan) Tempo Máximo de Atividade (horas) Tempo Mínimo de Atividade (horas) Média do Tempo de Atividade (horas) 11,52 (Set) 12,01 (Jan) 8,53 (Jun/2007) 9,32 (Abr) 9,5 10,9 3.3 Área de Vida e Uso do Espaço O grupo GRA utilizou uma área de vida de 81 ha, calculada pelo método do Mínimo Polígono Convexo. Devido ao formato irregular do fragmento, o polígono formado abrange áreas de pastagem, que obviamente não são usadas pelos micos. Desconsiderando essa área de pasto, a área de mata utilizada pelo grupo foi de 71 ha. A área de vida do grupo MAN apresentou um MPC de 71 ha e 68 ha considerando apenas a área de floresta (Fig. 16). 51

65 Capítulo 3 Figura 16. Área de vida dos grupos estudos, calculado pelo método do Mínimo Polígono Convexo (MPC), adaptado para abranger somente área de floresta. A área de vida do grupo GRA foi de 71 ha e a do grupo MAN, 68 ha. A área de vida do grupo GRA, calculada pelo método do Kernel, foi de 58 ha (o valor de h calculado pelo LSCV foi 22,03). O mapa do Kernel mostra que o grupo não utilizou a área de forma homogênea, apresentando diversas regiões com maior intensidade de uso (manchas mais escuras no mapa) (Fig. 17). O centro do fragmento, que também representa o centro da área de vida, foi pouco utilizado, ficando de fora da área calculada pelo Kernel. 52

66 Capítulo 3 Figura 17. Área de vida do grupo GRA, calculada pelo método do Kernel-fixo. As áreas mais escuras representam as regiões com maior probabilidade de encontrar o grupo. A área de vida, definida como o contorno de 95%, foi de 58 ha Uso da borda e tipos de mata 53

67 Capítulo 3 O grupo não utilizou as bordas da mata de acordo com o esperado. Considerando os 100 metros de largura de borda, o grupo utilizou a borda com maior freqüência (X 2 = ; df = 1; p = 0,001). Já a análise dos 50 metros e 10 metros revelou que o uso dessas larguras de bordas foram inferiores ao esperado (50m: X 2 = ; df = 1; p < 0,001; e 10m: X 2 = 8.992; df = 1; p = 0,003) (Fig. 18). Figura 18. Registros das localizações do grupo e mapa mostrando os contornos das bordas de 10, 50 e 100 metros. 54

68 Capítulo 3 Em relação aos diferentes tipos de matas - floresta seca e brejo -, o uso também não foi de acordo com o disponível. Na área de vida do grupo GRA, 20% eram cobertos por brejos, e o uso deste ambiente foi menor do que o esperado (X 2 = 55,70; df = 1; p < 0,001) (Fig. 19). Figura 19. Registros das localizações do grupo e mapa mostrando os tipos florestais: floresta seca e riachos/brejos. 55

69 Capítulo 3 A caracterização desses dois ambientes não revelou diferenças em relação à altura das árvores (t = -0.79; df = 438; p = 0.94). Já o DAP apresentou diferença significativa (t = -3.02; df = 438; p = 0.003), sendo maior nos riachos (Tabela 6). A produção de frutos foi maior no ambiente riacho/brejo e menor nos cem metros de borda (Figs. 20 e 21). Tabela 6. Comparação da altura e diâmetro na altura do peito (DAP) das árvores monitoradas para fenologia nos ambientes de floresta seca e riacho/brejo. Altura (m) DAP (cm) média desvio média desvio Floresta seca (N = 292) 15,57 7,09 16,6 8,4 Riacho/brejo (N = 148) 15,62 7,16 19,6 12, Índice Interior Riacho Borda (100m) Fruto maduro Fruto verde Flores Figura 20. Produtividade de frutos maduros, frutos verdes e flores nos ambientes de interior da floresta, riachos e nos cem primeiros metros de borda. 56

70 Capítulo 3 Produção de frutos verdes e maduros Índice 3 2 Interior Riacho Borda 1 0 out nov dez jan fev mar abr mai jun jul ago set Figura 21. Produtividade de frutos maduros e verdes nos ambientes de interior da floresta, riachos e nos cem primeiros metros de borda, em cada mês de observação Deslocamento diário e locais de dormida O deslocamento diário médio do grupo GRA foi de 1.342,02 ± 296,01 m (máximo 1.871,71 m e mínimo 688,17 m). O deslocamento diário médio foi maior na estação seca (1.403 metros) do que na chuvosa (1.268 metros), porém não houve diferença significativa entre as duas estações (T = 1,846; df = 62; p = 0,07). A figura 22 mostra o deslocamento diário médio em cada mês de observação Desloc. diário (m) Pluv. 150 (mm) ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul ago set 0 Deslocamento diário Pluviosidade Figura 22. Deslocamento diário médio do grupo GRA e pluviosidade em cada mês de observação. 57

71 Capítulo 3 O deslocamento diário não apresentou correlação significativa com o período de atividade (r = - 0,021; p = 0,872; N = 64), nem com a distância da primeira e última fruteira visitada do dia em relação ao local de dormida (r = 0,219; p = 0,082; N = 64; r = 0,211; p = 0,097; N = 64). Comparando os dias em que houve encontro (N = 16) com os dias em que não houve (N = 48), a diferença do deslocamento diário foi significativa, sendo maior nos dias de encontro (U = ; p = 0,02). O deslocamento também apresentou correlação significativa com o número de fruteiras visitadas por dia (r = 0,355; p = 0,004; N = 64). Durante o período de estudo, o grupo principal GRA utilizou 35 árvores como local de dormida (N = 96 dias de observação). Todos foram ocos naturais de árvores e alguns foram mais utilizados do que outros (Fig. 23). Três ocos foram utilizados em seis ocasiões e outros três em cinco ocasiões; apenas dois ocos foram utilizados quatro vezes e oito, três vezes. A maioria dos ocos (12) foi usada duas vezes e sete ocos foram usados apenas uma vez. Os três ocos mais utilizados foram responsáveis por 18,7% das vezes em que foi observado o local de dormida. 58

72 Capítulo 3 Figura 23. Freqüência de utilização da área e localizações dos ocos utilizados como locais de dormida. Os símbolos maiores representam os ocos mais utilizados Fruteiras visitadas 59

73 Capítulo 3 Foram utilizadas 542 fruteiras diferentes pelo grupo GRA. A figura 24 mostra a localização das fruteiras e a freqüência de utilização da área pelo grupo, calculado pelo método do Kernel. Na figura 25 é mostrado o mesmo mapa, porém com as localizações apenas das bromélias. A figura 26 mostra o uso da área e as localizações das fruteiras em cada mês de observação. Figura 24. Freqüência de utilização da área e localizações das fruteiras utilizadas pelo grupo GRA. 60

74 Capítulo 3 Figura 25. Freqüência de utilização da área e localizações das bromélias utilizadas pelo grupo GRA. 61

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