RELAÇÃO PARASITO-HOSPEDEIRO: Interação entre Rhipicephalus sanguineus e seus hospedeiros (suscetíveis e resistentes)

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1 UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS ESCOLA DE VETERINÁRIA E ZOOTECNIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIA ANIMAL Disciplina: SEMINÁRIOS APLICADOS RELAÇÃO PARASITO-HOSPEDEIRO: Interação entre Rhipicephalus sanguineus e seus hospedeiros (suscetíveis e resistentes) Jaires Gomes de Oliveira Filho Orientadora: Drª. Lígia Miranda Ferreira Borges GOIÂNIA 2012

2 ii JAIRES GOMES DE OLIVEIRA FILHO RELAÇÃO PARASITO-HOSPEDEIRO: Interação entre Rhipicephalus sanguineus e seus hospedeiros (suscetíveis e resistentes) Seminário apresentado junto à Disciplina Seminários Aplicados do Programa de Pós-Graduação em Ciência Animal da Escola de Veterinária e Zootecnia da Universidade Federal de Goiás. Nível: Mestrado. Área de Concentração: Sanidade Animal Higiene e Tecnologia de Alimentos Linha de Pesquisa: Parasitos e doenças parasitárias dos animais Orientadora: Profª Drª Lígia Miranda Ferreira Borges IPTSP/UFG Comitê de Orientação: Profª Drª. Andrea Caetano da Silva IPTSP/UFG Profª Drª Carla Cristina B. Louly UNIP GOIÂNIA 2012

3 iii SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO REVISÃO DE LITERATURA Rhipicephalus sanguineus (Latreille, 1806) Classificação e morfologia Estágios de desenvolvimento e ciclo biológico RELAÇÃO PARASITO HOSPEDEIRO Alimentação e papel da saliva Relação do R. sanguineus e seus hospedeiros durante infestações Resposta imune aos carrapatos Resposta aos antigenos CONSIDERAÇÕES FINAIS...22 REFERÊNCIAS...24

4 1. INTRODUÇÃO Os artrópodes representam uma grande ameaça à saúde pública e dos animais, principalmente os aqueles com hábitos hematófagos. Além de espoliarem seus hospedeiros, causando transtornos, são responsáveis pela transmissão de inúmeros patógenos. Os artrópodes hematófagos configuram o maior grupo de vetores conhecidos atualmente, com o maior número de espécies já identificadas até o momento. Dentro do filo dos artrópodes estão os carrapatos, que são obrigatoriamente hematófagos. Durante a fase parasitária de suas vidas os carrapatos transmitem inúmeros patógenos a seus hospedeiros, além de poderem atuar como bioagentes de doenças, causando as chamadas ixodidoses. No período do repasto sanguíneo os carrapatos secretam inúmeras substâncias farmacológica e biologicamente ativas, que os auxiliam desde a sua fixação em seus hospedeiros até a sua reprodução. Essas substâncias, em geral proteínas, são altamente eficazes na modulação da resposta imune dos hospedeiros. As proteínas salivares são capazes de modularem (evadirem) as defesas imunogênicas desses, porém em alguns casos, principalmente de hospedeiros resistentes, estes parasitos desencadeiam respostas imunes eficazes que culminam com menor desempenho biológico do carrapato e até mesmo a sua não fixação ou desprendimento precoce. Esses efeitos podem ocorrer devido a inúmeros fatores de imunidade inata ou adquirida dos hospedeiros. No caso específico do Rhipicephalus sanguineus, o carrapato do cão, antigamente se acreditava que o seu hospedeiro natural (cão doméstico), não seria capaz de desenvolver resistência a reinfestações. Porém, na atualidade, se trabalha com a hipótese de que algumas raças de cães são capazes de desenvolver certo tipo de resistência a esses ectoparasitos. De forma mais acentuada, hospedeiros não habituais desse carrapato, como animais de laboratório, apresentam uma forte reação imune-adquirida ao parasitismo. Acredita-se que o estudo da interação entre hospedeiros resistentes e parasitos seja a chave para o desenvolvimento de novas formas de controle de artrópodes hematófagos. Esses estudos podem possibilitar o desenvolvimento de

5 2 vacinas e repelentes que sejam espécie-específicos, evitando e diminuindo o uso de acaricidas, que são reconhecidamente agressivos ao meio ambiente e para os quais os carrapatos demonstram resistência. O seminário em questão tem por objetivo explorar aspectos da biologia e ecologia do carrapato R. sanguineus, mas principalmente abordar aspectos da interação entre estes carrapatos e seus hospedeiros resistentes e suscetíveis, além das respostas destes hospedeiros frente ao parasitismo por R. sanguineus.

6 3 2. REVISÃO DE LITERATURA 2.1. Rhipicephalus sanguineus (Latreille, 1806) Rhipicephalus sanguineus é o carrapato com maior distribuição geográfica dentre as espécies conhecidas, estendendo-se entre as latitudes 35ºS a 50ºN (DANTAS-TORRES, 2008a). Também conhecido como o carrapato vermelho do cão ou ainda carrapato do canil, seu hospedeiro natural é o cão doméstico e as populações caninas são as principais fontes de manutenção e responsáveis por explosões populacionais destes parasitos no ambiente (DANTAS-TORRES, 2008a; SERRA-FREIRE, 2009). Porém, estes carrapatos podem vir a parasitar outros hospedeiros além de cães, inclusive humanos, principalmente em casos de associação íntima desses com cães (DANTAS- TORRES et al., 2006; LOULY et al., 2006). Esses carrapatos estão envolvidos no ciclo epidemiológico de várias doenças animais e de relevância para saúde pública, atuando como vetores biológicos e mecânicos, transmitindo vírus, bactérias, protozoários, filarioses e outros (DANTAS-TORRES, 2008b). Em geral, a presença maciça deste carrapato está intrinsicamente ligada ao aumento de cães soropositivos para Babesia canis e Erlichia canis, doenças com alta prevalência (LABRUNA et al., 2006; DANTAS- TORRES, 2008b). Podem ainda atuar como bioagentes, causando as chamadas ixodidoses (SERRA-FREIRE, 2009). Recentemente o R. sanguineus vem sendo descrito como vetor de Rickettisia rickettisii, agente causal da febre maculosa (Rocky Mountain Spotted Fever), doença com alta taxa de letalidade (DANTAS- TORRES, 2008b; EREMEEVA et al., 2011). Além disso, estudos indicam que este carrapato poderia estar sujeito à infecção por Leishmania spp., mas seu potencial como vetor da doença ainda precisa ser esclarecido (COUTINHO et al., 2005) Classificação e morfologia Os carrapatos são classificados dentro do filo dos artrópodes, subordem Ixodida e totalizam 899 espécies conhecidas e descritas, que estão divididas em três famílias, Ixodidae, Argasidae e Nuttalliellidae (BARKER & MURRELL, 2004).

7 4 Dentre os membros da família Ixodidae se destacam os do gênero Rhipicephalus, por sua ampla difusão global, patógenos que podem transmitir e prejuízos que podem acarretar. Na pecuária o Rhipicephalus (Boophilus) microplus é grande responsável por inúmeras perdas econômicas. Por sua vez, o R. sanguineus pode ocasionar transtornos tanto na saúde animal quanto na humana (GUGLIELMONE et al., 2006; LABRUNA et al., 2006; ONOFRIO et al., 2006; DANTAS-TORRES, 2008b; SERRA-FREIRE, 2009). A morfologia externa é um passo importante na identificação de espécimes de carrapatos (FIGURA 1). O R. sanguineus possui escudo quitinoso duro não ornamentado, que se estende por todo dorso do macho adulto e apenas até a porção mediana do dorso da fêmea adulta. O capítulo é terminal, com palpos e hipostômios curtos. Olhos ligeiramente convexos e festões estão presentes. Há placas adanais internas bem desenvolvidas e as placas adanais acessórias são largas. Uma estrutura para identificação do carrapato marrom do cão é a base dorsal do gnatossoma em formato hexagonal e presença de peritrema em forma de vírgula em sua base ventral (WALKER et al., 2003; GUGLIELMONE et al., 2006; DANTAS-TORRES, 2008a) A A C B FIGURA 1: Morfologia do Rhipicephalus sanguineus; A- Base do capítulo em formato hexagonal; B- Presença de placas adanais em machos; C- Peritrema em forma de vírgula. Fonte: Adaptado de

8 Estágios de desenvolvimento e ciclo biológico Assim como os demais membros da família Ixodidae o R. sanguineus apresenta quatro estágios no desenvolvimento de seu ciclo vital, sendo que três destes são ativos e dependem do repasto sanguíneo para desempenho pleno de suas funções biológicas (FACCINI & BARROS-BATTESTI, 2006). Os estágios comuns aos ixodídeos são o ovo embrionado, a larva, a ninfa e os adultos (SONENSHINE, 1991; SERRA-FREIRE, 2009). Durante seu ciclo de vida os carrapatos apresentam duas fases distintas, a de vida livre e a parasitária (SERRA-FREIRE, 2009). Ambas as fases são importantes no desenvolvimento do parasito e se complementam. Na fase parasitária os carrapatos podem apresentar dois ciclos vitais distintos, monoxeno quando parasitam apenas um hospedeiro se fixando neste ainda como larva e o abandonando já na fase adulta, ou podem ser heteroxenos quando se fixam e abandonam os hospedeiros para realizar a ecdise no ambiente, podendo neste caso apresentar-se como di-heteroxenos ou tri-heteroxenos (SONENSHINE, 1991; SERRA-FREIRE, 2009). O R. sanguineus é uma espécie de carrapato trioxena, pois depende de três hospedeiros para concluir seu ciclo de vida (GUGLIELMONE et al., 2006; DANTAS-TORRES, 2008a). As teleóginas de R. sanguineus podem chegar a pesar até 250 mg e chegam a ovipor cerca de ovos durante uma postura ininterrupta. A quantidade de ovos que uma fêmea de carrapato ovipõe está diretamente ligada ao seu peso corporal (GUGLIELMONE et al., 2006; DANTAS-TORRES, 2008a; DANTAS-TORRES, 2010). Após seu desprendimento a teleógina busca abrigos onde passa pelo período de pré-oviposição. Estes abrigos são estratégias que este carrapato utiliza para fugir de possíveis predadores e depositar seus ovos o mais perto possível de prováveis hospedeiros (DANTAS-TORRES, 2010). O período de pré-oviposição pode variar entre três a 14 dias e a oviposição pode durar até 21 dias. As larvas e as ninfas quando fixadas em seus hospedeiros alimentam-se de três a cinco dias e de cinco a sete dias, respectivamente. Uma vez fora de seus hospedeiros as metalarvas e metaninfas fazem a ecdise em um período aproximado de oito a 11 dias e de 11 a 23 dias, respectivamente, sob condições ideais (GUGLIELMONE et al., 2006; DANTAS-TORRES, 2008a; SERRA-FREIRE, 2009).

9 6 O R. sanguineus é um carrapato extremamente adaptado ao ambiente urbano e peri-urbano e de hábitos nidícolas, ou seja, tende a se esconder em frestas e buracos próximos aos seus hospedeiros naturais. Devido ao seu grande poder de adaptação e à sua grande distribuição, alguns autores questionam se ocorre diapausa em algum de seus estágios e quantas gerações este carrapato poderia gerar durante um ano. Sabe-se que assim como outros carrapatos o R. sanguineus sofre grande influência da temperatura e umidade do ambiente, pois grande parte de sua vida ele passa fora do hospedeiro (DANTAS-TORRES, 2010). A depender da região onde esses carrapatos se desenvolvem, eles podem ter de 2,5 até quatro gerações em um ano (GUGLIELMONE et al., 2006; LOULY et al., 2007). Durante a busca por hospedeiros os carrapatos utilizam várias estratégias como comportamentos de busca ativa e de emboscada. Independente de qual seja a estratégia principal adotada pelo carrapato ele se utiliza de situações inerentes ao metabolismo de seus hospedeiros, como substâncias eliminadas ou até mesmo mecanismos de regulação térmica (SERRA-FREIRE, 2009). O R. sanguineus é um carrapato que preferencialmente adota a estratégia de busca ativa por seus hospedeiros, usando como estímulos o CO 2 e o som de latidos (SONENSHINE, 1993; LOULY, 2003), porém pode utilizar a emboscada como tática para localizar seus hospedeiros. Esses padrões comportamentais foram adquiridos de acordo com a evolução das duas espécies envolvidas na relação parasito-hospedeiro (DANTAS-TORRES, 2010) RELAÇÃO PARASITO-HOSPEDEIRO Parasitismo é a interação desequilibrada entre dois seres vivos. É constantemente caracterizada por envolver um ser complexo, o hospedeiro, cuja homeostase é frequentemente perturbada por um ser inferior, o parasita (SZABÓ, 1991). O sucesso da relação de parasitismo dependerá do balanço entre as reações imunes do hospedeiro e a capacidade do parasito em evadir (modular) estas reações (WIKEL, 1996). Geralmente, os ectoparasitas hematófagos são hábeis em modular a resposta imune de seus hospedeiros naturais, pois

10 7 apresentam substâncias farmacologicamente ativas em sua saliva, as quais são específicas para as respostas imunes de seus hospedeiros de origem. Porém, a mesma habilidade não é notada em infestações de hospedeiros eventuais (RIBEIRO, 1995). A rejeição imune é menos comum em relações de parasitismo já estabelecidas há muito tempo, como o R. sanguineus para cães e Dermacentor variabilis para camundongos (Peromyscus spp.), porém em relações mais novas com hospedeiros anormais é comum o desenvolvimento de resistência (SONENSHINE, 1993; RIBEIRO, 1995). A capacidade de alguns vertebrados em adquirir resistência ao parasitismo dos carrapatos está bem documentada. Bovinos e roedores (animais de laboratório), são citados em diversas literaturas como animais capazes de tal feito (BROWN, 1988). Particularmente na relação entre bovinos e R. microplus, nota-se que o gado zebuíno (Bos indicus) apresenta maior imunidade inata e que ainda é capaz de desenvolver imunidade adquirida maior que o gado europeu (Bos taurus). Esta capacidade estaria ligada ao fato de bois zebuínos terem histórico maior de convivência com o R. microplus (PENNA, 1990), tal fato contraria o que se verifica na maioria das relações, que quanto maior a convivência entre os parasitas e seus hospedeiros, melhor adaptados os parasitas estariam para evadir o sistema imune de seus hospedeiros (RIBEIRO, 1995). Alguns autores atribuem a resistência dos bovinos a caracteres multifatoriais como: imunológicos (humorais e celulares), dureza da pele, secreções sebáceas e sudoríparas, hábitos de limpeza, fisiologia, nutrição e outros (BROWN, 1988; PENNA, 1990). Estes caracteres variam entre espécies, raças e indivíduos (PENNA, 1990; TIZARD, 2002). Nota-se que bovinos de raças zebuínas quando infestados, aumentam o comportamento de limpeza, têm forte reação exsudativa no sítio da infestação, além de serem capazes de desenvolver uma reação de hipersensibilidade cutânea (BROWN, 1988). Estas reações têm sido responsáveis pela sobrevivência dessa raça, que convive em locais infestados há anos, tendo assim os mais sensíveis da raça sido eliminados (PENNA, 1990).

11 8 A rejeição dos carrapatos por seus hospedeiros depende das reações de edema e exsudato no sítio da picada (RIBEIRO, 1995), que podem variar na forma como são montadas por cada vertebrado (TIZARD, 2002) Alimentação e o papel da saliva Uma vez em seu hospedeiro os carrapatos realizam a fixação seguida da alimentação que são processos contíguos (RIBEIRO, 1995). Para realizar a penetração da pele e sucção do sangue os carrapatos contam com um aparato bucal adaptado a esta função. São componentes básicos do aparato bucal de qualquer carrapato Ixodida, base do capítulo, palpos, hipostômio, quelíceras, faringe e glândulas salivares (SONENSHINE, 1991). Cada um dos componentes exerce uma função para que a fixação e o repasto sanguíneo se realizem adequadamente. Os palpos executam função quimiorreceptora, a quelícera é a peça que penetra na pele abrindo caminho para a sucção, o hipostômio com seus dentículos auxilia na fixação após a penetração da derme, a faringe executa a sucção e as glândulas salivares secretam milhares de substâncias com atividades farmacológicas (SONENSHINE, 1991; DANTAS- TORRES, 2010). Os carrapatos evolutivamente se adaptaram durante várias eras para realizar o repasto sanguíneo com sucesso em seus hospedeiros naturais (MANS & NEITZ, 2004). Porém além de terem a capacidade de penetrar a derme e se fixarem com sucesso, os carrapatos devem evadir os vários níveis de respostas imunes que os hospedeiros apresentam (MANS & NEITZ, 2004; FRANCISCHETTI et al., 2010). Com este intuito principal a saliva é secretada através do canal alimentar. A saliva contem inúmeras substâncias proteicas e lipídicas com atividade farmacológicas capazes de modular as respostas imune adquirida e inata (RIBEIRO, 1995; DANTAS-TORRES, 2008a; FRANCISCHETTI et al., 2010). Sem dúvida o principal papel da saliva dos carrapatos é a modulação da resposta imune de seus hospedeiros, o que permite a este parasito sucesso em sua alimentação (RIBEIRO, 1995). Inúmeras substâncias já foram identificadas na saliva e têm função conhecida, outras permanecem sem

12 9 identificação ou sem função clara (ANATRIELLO et al., 2010; FRANCISCHETTI et al., 2010). Outras funções da saliva são de grande importância para a manutenção do carrapato não só na fase parasitaria como também na fase de vida livre. As glândulas salivares são responsáveis pelo equilíbrio hidroeletrolítico entre o parasita e o hospedeiro, retorna excesso de líquido ao hospedeiro após ingurgitamento, pode armazenar água durante as fases de vida livre e é apontada como a grande responsável pela transmissão de vários dos patógenos carreados por estes parasitos durante o repasto sanguíneo (SONENHINE, 1991; VALENZUELA, 2004). Para completarem sua alimentação os carrapatos podem permanecer períodos variáveis em seus hospedeiros, variando de horas no caso de argasídeos a dias e semanas para ixodídeos. Isso influencia não só a estratégia de obtenção de alimento, como também o conteúdo que estes carrapatos irão secretar, através da saliva, durante a fase em que estiverem se alimentando (MANS & NEITZ, 2004; VALENZUELA, 2004; FRANCISCHETTI et al., 2010). Uma das primeiras e mais importantes funções da saliva dentro da evasão do sistema imune dos hospedeiros dos carrapatos, é a regulação da tríade da hemostasia, agregação plaquetária, vasoconstrição e formação de trombo (FIGURA 2), (RIBEIRO, 1995). Caso não haja sucesso em quebrar a hemostasia inicial o carrapato não terá como se alimentar (VALENZUELA, 2004). Para que isso ocorra com sucesso os carrapatos contam com um verdadeiro arsenal farmacológico em sua saliva. Sabe-se que a saliva dos carrapatos é rica em anticoagulantes, vasodilatadores e antagonistas da atividade plaquetária (RIBEIRO, 1995; FRANCISCHETTI et al., 2010). Algumas substâncias já foram identificadas na saliva de R. sanguineus e tiveram sua função esclarecida como proteína gly-rich, antígeno 5, peptídeos do tipo Kunitz, inibidores de proteases (carboxipeptidases, inibidores de trombina, cistatinas, cisteinas), mucina, evasinas (1, 2 e 4) e lipocalina (ANATRIELLO et al., 2010). Todas essas substâncias observadas e outras mais estão envolvidas diretamente na função alimentar do carrapato, auxiliando este na evasão da resposta imune de seu hospedeiro ou prevenindo a sua hemostasia (ANATRIELLO et al., 2010; FRANCISCHETTI et al., 2010).

13 10 FIGURA 2: Diagrama simplificado da hemostasia e inflamação com base nos eventos importantes no sitio da picada do carrapato. Do lado esquerdo, estão mostrados os mediadores liberados a partir da lesão tecidual. Ao centro, o fenômeno causado por cada mediador. Do lado direito, a contribuição dos leucócitos na hemostasia e na inflamação. Legenda: ANAP (anafilatoxina); H (histamina); 5-HT (serotonina); IG (imunoglobulinas); AgIG, (imunocomplexos); PAF (fator ativador de plaquetas); PG (prostaglandinas); TXA2 (tromboxane A2). As setas pontilhadas, a partir das prostaglandinas, indicam o efeito de potenciação da bradicinina pelas prostaglandinas (principalmente E2). Os desenhos e números de carrapatos indicam atividade salivar inibitória em Ixodes scapularis: 1) apirase salivar destrói ADP e ATP liberados pelas células lesadas; 2) e 3) a saliva inibe colágeno e PAF, induzindo agregação plaquetária; a apirase pode contribuir para esse efeito, mas outros componentes semelhantes estão para ser descobertos; 4) prostaglandina E2 abundante é um antagonista fisiológico dos vasoconstritores tais como TXA2 e 5-HT; 5) anticoagulante parcialmente caracterizado que inibe a via intrínseca da coagulação; 6) carboxipeptidase B salivar que inativa a anafilatoxina e bradicinina; 7) atividade anti-c3 convertase inibe ativação de complemento; 8) peptídeos imunossupressores previnem ativação de macrófagos e linfócitos. Fonte: RIBEIRO (1995). Agora está claro como os carrapatos fazem para viver: Eles são farmacologistas inteligentes, hábeis em modular o sistema imune de seus

14 11 hospedeiros regulando reações anti-inflamatórias e anti-hemostáticas para se alimentarem (RIBEIRO, 1995) Relação do Rhipicephalus sanguineus e seus hospedeiros durante infestações Algumas das relações parasitos hospedeiros são marcadas pelo desenvolvimento de resistência pelos últimos, limitando o número de parasitas e o parasitismo. O mesmo não é observado com frequência na relação de R. sanguineus e cães domésticos. O que levou a se acreditar que esses não teriam a capacidade de desenvolver uma reação imune adquirida eficiente para tal fim (SZABÓ, 1991). Com o intuito de elucidar os mecanismos de imunidade existentes na relação de parasitismo e desvendar qual a real competência imune dos cães frente às infestações por R. sanguineus, várias pesquisas vêm sendo desenvolvidas a respeito da interação deste carrapato e seus hospedeiros. Os parâmetros biológicos dos carrapatos comumente utilizados para medir a reação imune adquirida do hospedeiro são: redução do peso final do carrapato ingurgitado, aumento do período de alimentação (maior tempo para ingurgitamento), redução do número de ovos (redução da conversão de peso corporal em ovos) e/ou da viabilidade dos ovos (diminuição de taxa de eclodibilidade) e por fim diminuição na taxa de ecdise (WIKEL, 1996; WIKEL, 1999). SZABÓ et al. (1995a) observaram e compararam o desenvolvimento de resistência contra R. sanguineus em hamsters (Mesocricetus auratus), cobaias (Cavia cutleri) e cães (Canis familiaris), cães mestiços, usando de três infestações sucessivas, intercaladas por um mês. Os parâmetros avaliados para determinar a aquisição ou não de resistência foram peso da fêmea ingurgitada, peso da massa de ovos, período de ingurgitamento, períodos de pré-oviposição e de incubação, taxa de eclodibilidade e conversão do peso corporal em ovos. Foi observada queda destes parâmetros em carrapatos alimentados em hamsters, mas aqueles obtidos das cobaias apresentaram uma queda mais significativa. Porém, os carrapatos de cães, além de não apresentarem mudanças significativas em

15 12 alguns parâmetros, tiveram um aumento em outros como peso da fêmea ingurgitada e conversão do peso corporal em ovos. Alguns dos parâmetros biológicos dos carrapatos obtidos de cobaias apresentaram queda, quando comparados aos dos cães, já na primeira infestação. Isso pode ser atribuído devido a características individuais dos hospedeiros. Tanto as cobaias quanto os hamsters, que são considerados hospedeiros não naturais foram capazes de apresentar a aquisição de resistência. Já cães, os hospedeiros naturais, foram considerados incapazes de apresentar resistência. Esta inaptidão de cães em criarem resistência a sucessivas infestações de R. sanguineus, poderia estar associada a evolução desse ixodídeo em evadir o sistema imune de seu hospedeiro natural ou mesmo em causar imunossupressão a este. Tentando verificar a hipótese de que a domesticação de cães teria influenciado em sua capacidade de adquirir resistência contra infestações de carrapatos R. sanguineus, FERREIRA & BECHARA (1995) realizaram trabalho comparando duas espécies canídeas, cães domésticos e cães-do-mato Cerdocyon thous (LINNAEUS). As duas espécies canídeas foram submetidas a infestações sucessivas com carrapatos adultos. Os cães-do-mato também foram submetidos a infestações desafios após inoculação de extrato de larvas de carrapatos. Durante as infestações sucessivas não houve diferença significativa entre os parâmetros biológicos dos carrapatos que foram observados. O grupo imunizado de cães-do-mato não apresentou resistência significativa, assim como cães domésticos também não demonstraram ser capazes de adquirir resistência após inoculação de homogenatos de carrapatos. Contrariando o que se pensava anteriormente de que cães domésticos não seriam capazes de desenvolver resistência às infestações sucessivas por carrapatos R. sanguineus (SZABÓ et al., 1995a), INOKUMA et al. (1997) e LOULY et al. (2009) conseguiram demonstrar resistência em cães da raça Beagle. INOKUMA et al. (1997) realizaram duas infestações sucessivas em cães da raça Beagle e conseguiram demonstrar ao término da ultima infestação que o número de fêmeas ingurgitadas em cães da segunda infestação era significativamente menor que em cães primo-infestados. Os parâmetros que foram avaliados para determinar a aquisição de resistência foram peso corporal,

16 13 tamanho de fêmeas ingurgitadas, períodos de alimentação, períodos préoviposição e peso da massa de ovo. Nenhum dos parâmetros, além do número de fêmeas ingurgitadas, apresentou variação significativa. Alguns parâmetros reprodutivos, como conversão do peso corporal em ovos e taxa de eclodibilidade, não foram avaliados no trabalho de INOKUMA et al. (1997). Estes parâmetros são importantes na avaliação da aquisição de resistência (WIKEL, 1996), pois ao se alimentarem em hospedeiros resistentes os carrapatos estariam sujeitos a efeitos deletérios tanto em desempenho alimentar quanto reprodutivo (SZABÓ et al., 1995a; WIKEL, 1996). Posteriormente, LOULY et al. (2007) verificaram que cães da raça Cocker Spaniel Inglês apresentavam uma carga parasitaria de R. sanguineus 1,4 a 11,5 vezes maior que cães mestiços. Na tentativa de esclarecer se há diferença entre a suscetibilidade de duas raças ao parasitismo por R. sanguineus e o efeito da resistência no desenvolvimento deste carrapato, LOULY et al. (2009) infestaram, sucessivamente cães da raça Beagle e Cocker Spaniel Inglês. Foram realizadas três infestações com intervalos de 15 dias, depois comparados os resultados entre e dentro das raças. Em geral o desempenho dos carrapatos que infestaram cães da raça Cocker foi melhor que de carrapatos obtidos de Beagle. Nos carrapatos recuperados de Cockers houve maior percentagem de ecdise de larvas e ninfas, maior número de adultos fixados e ingurgitados (machos e fêmeas) e mais alto desempenho reprodutivo das fêmeas (conversão do peso corporal em ovos e maior taxa de eclodibilidade). O período de ingurgitamento, número de ninfas ingurgitadas e peso das fêmeas não diferiram muito entre as raças, mas mais larvas se fixaram e ingurgitaram nos Beagle. Nas duas raças, um efeito das infestações sucessivas no número de larvas e ninfas ingurgitadas foi observado, os quais demonstram desenvolvimento de uma resposta para estes dois estágios. Entretanto, a conversão do peso corporal em ovos e a percentagem de ecdise só foram afetadas nos cães da raça mais resistente (Beagle). Baseado no que foi apresentado, pode ser concluído que animais da raça Cocker Spaniel Inglês são mais susceptíveis ao R. sanguineus do que os cães da raça Beagle e que infestações sucessivas afetam o desenvolvimento do carrapato, principalmente nos animais resistentes.

17 Resposta imune aos carrapatos A manifestação do sistema imune ocorre em dois níveis distintos e complementares. Um chamado de sistema imune inato, que é aquele apresentado no primeiro contato do vertebrado com o carrapato e que está presente tanto em animais resistentes como em suscetíveis. A segunda forma de apresentação, chamada de sistema imune adquirido ou adaptativo, é formada através da resposta do sistema imunológico do hospedeiro após sucessivas infestações. A imunidade adquirida envolve a imunidade humoral e celular, podendo levar a um prejuízo do desenvolvimento dos parâmetros biológicos do carrapato ou até seu desprendimento precoce (WIKEL, 1996; TIZARD, 2002; BROSSARD & WIKEL, 2004; FRANCISCHETTI et al., 2010). As respostas imune inata e adquirida dependem tanto da espécie de carrapato quanto do hospedeiro envolvidos na relação (BROSSARD & WIKEL, 2004). Particularmente no sítio de picada de ixodídeos é comum encontrar infiltrados de granulócitos, principalmente eosinófilos e basófilos (WIKEL, 1996). Contudo, sabe-se que inúmeros componentes regulatórios e efetores do sistema imune estão presentes na resposta imune, principalmente na imunidade adquirida, como granulócitos, células dendríticas, células de Langerhans (macrófagos), linfócitos T e B, componentes do sistema complemento, anticorpos e citocinas (WIKEL, 1996; WIKEL, 1999; FRANCISCHETTI et al., 2010). Imunidade inata conta com mecanismos celulares e bioativos para efetuar seu papel (TIZARD, 2002). O desafio para o sistema imune começa mesmo antes do contato da saliva do carrapato com o sangue. No momento em que o aparelho bucal é inserido na pele ocorre o rompimento desta barreira física (FRANCISCHETTI et al., 2010). A lesão tecidual provocada pelo carrapato libera fatores quimiotáxicos e vasoativos, que culminam com atração de células inflamatórias para o sítio da lesão e aumento do fluxo sanguíneo e edema, respectivamente (RIBEIRO, 1995; TIZARD, 2002). Durante o repasto sanguíneo do carrapato ocorrerá primeiro infiltração de neutrófilos, seguidos por eosinófilos e basófilos. Haverá produção de

18 15 anticorpos IgE e degranulação de mastócitos e basófilos. Isso caracterizara uma reação de hipersensibilidade retardada (WIKEL, 1996; TIZARD, 2002). Os neutrófilos são atraídos para o sítio da picada por quimiotaxinas (WIKEL, 1996; TIZARD, 2002), ou ainda pela quebra de C5a por moléculas da saliva dos carrapatos o que gera peptídeos quimiotáxicos (SZABÓ & BECHARA, 1999; TIZARD, 2002; SZABÓ et al., 2003; FRANCISCHETTI et al., 2010). Os neutrófilos configuram a primeira linha de defesa do sistema imune inato. Os neutrófilos têm um papel significativo na fagocitose, porém capacidade limitada de secretar enzimas com atividades imunitárias (FRANCISCHETTI et al., 2010). Mesmo sendo capazes de desempenhar a função fagocítica eficientemente, não são capazes de mantê-la durante um longo período (TIZARD, 2002). A interação entre o sistema imune adquirido do hospedeiro e os antígenos dos carrapatos se baseia no reconhecimento e captura desses antígenos por células dendríticas, que funcionam como apresentadoras de antígenos profissionais (TIZARD, 2002). As células Th1 reconhecem os antígenos, induzindo uma resposta imunomediada por células. Isso leva a uma reação de hipersensibilidade tardia. Já as células Th2 reconhecem os antígenos e estimulam a produção de anticorpos específicos principalmente IgE (WIKEL, 1996; TIZARD, 2002; SZABÓ et al., 2003). Frequentemente, carrapatos R. sanguineus polarizam uma resposta do tipo Th2 em seus hospedeiros naturais, suscetíveis (SZABÓ et al., 1995b; FRANCISCHETTI et al., 2010). Esta resposta é caracterizada pela produção de anticorpos como IgE e pela ausência de resposta mediada por células. Em trabalho realizado por SZABÓ et al. (2003), foi observado que cães ao serem infestados com carrapatos aumentavam seus níveis séricos de IgE, enquanto a contagem leucocitária desses permanecia praticamente inalterada. Em contrapartida cobaias apresentaram uma intensa basofilia e aumento de IgG (SZABÓ et al., 2003). Com a infiltração dos granulócitos no sítio da alimentação do carrapato e aumento sérico de anticorpos homocitotrópicos (IgE, IgG), ocorrerá degranulação de mastócitos e basófilos e aumento de atividade fagocitária por parte de macrófagos (WIKEL, 1996; TIZARD, 2002). Os anticorpos IgE se ligarão aos receptores FC dos granulócitos, permitindo que estes exocitem seus

19 16 grânulos. Os anticorpos IgG se ligarão aos antígenos, formando complexos antigenos-anticorpos, que serão fagocitados por macrófagos e células dendríticas. A degranulação de mastócitos e basófilos libera grânulos com aminas ativas, sendo que uma das principais aminas ativas é a histamina (TIZARD, 2002). A histamina está diretamente ligada ao processo de auto limpeza (BROWN, 1988; PENNA, 1990). Altos níveis de histamina no sítio de alimentação do carrapato estão diretamente ligados ao seu desprendimento precoce, pois além de levarem ao processo de auto limpeza, causam edema o que pode impedir a alimentação do carrapato (RIBEIRO, 1995). Em oposição a isso, já foi demonstrado que em hospedeiros resistentes, que receberam doses de antihistamínico os carrapatos se ingurgitaram por completo (PENNA, 1990; FRANCISCHETTI et al., 2010). O papel dos basófilos na resistência contra os carrapatos, ainda não é totalmente claro (FRANCISCHETTI et al., 2010; WIKEL, 1996). Porém, ele é destacado em vários relatos de reações de hipersensisbilidade a esses ectoparasitas (BROWN, 1988; SZABÓ et al., 1995b; WIKEL, 1996; SZABÓ & BECHARA, 1999). Os eosinófilos, que também podem ser encontrados em associação aos infiltrados basofílicos, possuem grânulos que podem prejudicar a integridade interna dos carrapatos (intestinos), o que levaria estes a menor desempenho biológico (TIZARD, 2002; VERONEZ et al., 2010). Cães estão aptos assim como outros hospedeiros a reconhecer antígenos de R. sanguineus (FERREIRA et al., 1996; JITTAPALAPONG et al., 2000a) e até conseguem demonstrar reação imediata quando sensibilizados (SZABÓ et al., 1995b). Todavia, o grande problema na expressão da resposta imune de cães a R. sanguineus ainda parece ser o papel de imunossupressão causado pela saliva deste carrapato em seu hospedeiro (BECHARA et al., 1994; RIBEIRO, 1995; JITTAPALAPONG et al., 2000a) Resposta aos antígenos Alguns dos antígenos que poderiam potencialmente ser reconhecidos em uma relação parasito hospedeiro, normalmente não estão presentes. Estes

20 17 antígenos são chamados de ocultos e vêm sendo testados com a intenção do desenvolvimento de imunização artificial (SZABÓ, 1991). BECHARA et al. (1994) tentaram induzir resistência a R. sanguineus em cães, hamsters e cobaias, inoculando-os com três doses de extrato de carrapatos adultos não alimentados, no intervalo de 15 dias, seguido de infestação desafio 15 dias após a última imunização. As cobaias e hamsters apresentaram uma resistência significativa, sendo maior em cobaias. Cães não demonstraram resistência significativa. Apesar de ser notada a presença da resistência quando os hospedeiros foram inoculados com o extrato de carrapatos adultos, em outro trabalho se obteve melhores níveis de resistência quando os hospedeiros foram submetidos a sucessivas infestações (BECHARA et al., 1994; SZABÓ et al., 1995a). Isso demonstra que os extratos de carrapatos precisam de maior purificação ou que ainda outros tecidos devem ser testados isoladamente. Mas que efetivamente boa parte de peptídeos não identificados na saliva dos carrapatos (ANATRIELLO et al., 2010) podem atuar como antígenos para os hospedeiros, alterando a resposta imune desses durante as infestações desafios. SZABÓ & BECHARA (1995) avaliaram a reação cutânea de hamsters, cobaias e cães infestados e imunizados com extrato total de carrapatos adultos não alimentados. Foram utilizadas três infestações e três imunizações sucessivas com intervalo de um mês e 15 dias respectivamente, 15 dias após a última imunização os animais receberam uma infestação desafio. Macroscopicamente as reações cutâneas observadas em cães e em hamsters eram limitadas a hiperemia e espessamentos da pele nos locais onde havia muitos carrapatos. As reações cutâneas observadas em cobaias foram extremamente fortes, como exsudato, inchaço, chegando a desenvolver focos de necrose. Microscopicamente as reações nestes três hospedeiros foram diferentes pelo perfil celular que apresentaram. Em cobaias foi observada infiltração rica em células mononucleares, enquanto que nos cães notou-se um infiltrado rico em neutrófilos. Ambos infiltrados celulares inflamatórios eram semelhantes em cobaias e cães, tanto após infestações sucessivas como após a infestação desafio, realizada pósimunização com extratos de adultos de carrapatos não alimentados. No entanto, hamsters apresentaram, durante as infestações, infiltrados celulares ricos em neutrófilos, eosinófilos e mastócitos degranulados. Após a infestação desafio,

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