foto: Camila Aoki ODO NA TA Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 193
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1 foto: Camila Aoki ODO NA TA 192 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 193
2 Odonata Diversidade de Odonata da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista Mara Cristina Teixeira-Gamarra 1, Camila Aoki 2, Silvia Leitão Dutra 3, Nelson Silva Pinto 4 & Paulo De Marco Jr. 5 1 Graduação em Ciências Biológicas, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul. mara.c.teixeira@gmail.com 2 Programa de Pós Graduação em Ecologia e Conservação, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul. aokicamila@yahoo.com.br 3 Programa de Pós Graduação em Ecologia e Evolução, Universidade Federal de Goiás. sil.leitao@gmail.com 4 Graduando em Ciências Biológicas, Laboratório de Ecologia Teórica e Síntese da Universidade Federal de Goiás. nelsonsilvapinto@gmail.com 5 Laboratório de Ecologia Teórica e Síntese, Departamento de Ecologia, Universidade Federal de Goiás. pdemarco@icb.ufg.br Resumo Os representantes da ordem Odonata são insetos hemimetábolos com adultos terrestres e larvas aquáticas, popularmente conhecidos como libélula, lava-bunda, cavalo-de-judeu, zig-zag e jacinta, entre outros. Na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista (RPPN EBB), através da metodologia de busca ativa com rede entomológica, foram coletados 224 indivíduos de Odonata, distribuídos em três famílias, 15 gêneros e 24 espécies. A família Libellulidae apresentou maior riqueza e abundância entre as famílias registradas na área de estudo. O gênero mais representativo foi Erythrodiplax, com cinco espécies registradas. O gênero Triacanthagyna e a espécie Micrathyria romani ainda não tinham sido registrados para Estado de Mato Grosso do Sul. Este trabalho figura como a primeira listagem de Odonata para a região da Serra do Amolar. Introdução Os representantes da ordem Odonata são insetos hemimetábolos predadores, tanto na fase adulta terrestre alada como na fase de larva aquática. Popularmente são conhecidos como libélula, lava-bunda, cavalo-de-judeu, zig-zag e jacinta, entre outros (Souza et al., 2007); na região da Serra do Amolar são conhecidos como papa-mosquito. Esses insetos vivem em uma grande variedade de habitats, são facilmente registrados e susceptíveis às mudanças do meio ambiente induzidas por atividades humanas (Lambeck, 1997). Sua abundância e riqueza são influenciadas tanto pela qualidade de recursos disponíveis como pelo tipo de habitats e disponibilidade de presas (Huryn & Wallace, 2000; Benke et al., 2001) quanto pelas características de sua estrutura corporal e comportamento. Estima-se que a diversidade total de Odonata seja cerca de espécies para o mundo todo (Kalkman et al., 2008). A ordem é dividida em três subordens: Anisozygoptera, com distribuição restrita ao Oriente; Anisoptera e Zygoptera, com distribuição Neotropical (Souza et al., 2007). Aproximadamente 48% do total das espécies da Região Neotropical, cerca de 800 espécies, são registradas no Brasil (Souza et al., 2007). Para o Estado de Mato Grosso do Sul, a fauna conhecida de Odonata é cerca de 150 espécies (Longfield, 1929; Heckman, 2006; Souza & Costa, 2006; Pessacq & Costa, 2007). Costa et al. (1998) registraram 39 espécies de Odonata para região do Pantanal Sul-Mato-Grossense, havendo ainda um levantamento com 163 morfoespécies em área de Cerrado na região do Aporé Sucuriú (Souza & Costa, 2006). A maior parte das informações disponíveis sobre o grupo referese ao Pantanal, embora haja grandes lacunas de conhecimento tanto nesta região quanto para o restante do Estado. Para a região da Serra do Amolar, onde situa-se a Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista (RPPN EEB), a Odonatofauna era até o momento totalmente desconhecida, sendo este o primeiro levantamento sistematizado na região. Metodologia Locais de Coleta A RPPN EEB está localizada no estado de Mato Grosso do Sul, a noroeste do município de Corumbá (S e O ), entre o Rio Paraguai e a Baía Mandioré. O limite oeste da RPPN EEB faz fronteira com a Bolívia. As coletas foram realizadas entre os dias 27 de julho e 02 de agosto 194 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 195
3 de 2010 (estação seca) e entre os dias 27 de março e 05 de abril de 2011 (estação chuvosa), na estrada Mandioré (S e O ), nas trilhas Amolar (S e O ) e Morrinhos (S e O ), na sede da RPPN EEB (S e O ) e na margem do Rio Paraguai, dentro dos limites da RPPN EEB (S e O ). Dados da 2a Expedição para o Plano de Manejo da RPPN EEB, realizada entre 19 e 24 de maio de 2007, foram incluídos à listagem e aparecem destacados na Tabela 1. Métodos de coleta Os indivíduos adultos de Odonata foram coletados com o auxílio de rede entomológica (puçá) (Figura 1), sendo realizadas sete horas diárias (7h 11h e 14h 17h) de busca ativa e coleta ao longo das trilhas. O material coletado foi tratado com acetona PA por 24 horas para manutenção das cores, acondicionado em envelopes entomológicos e conservado em recipientes contendo naftalina. Análise de dados Para calcular a diversidade dos pontos amostrais foram utilizados os índices de diversidade de Shannon (H, logaritmo base natural) e o estimador não-paramétrico Chao 1 para estimar a riqueza de espécies. Para determinação do esforço amostral, utilizamos curvas de acumulação de espécies pela aleatorização (com 1000 iterações) de diferentes tamanhos de amostras (número de indivíduos) usando o programa EcoSim 7 (Gotelli & Entsminger, 2001). Resultados Foram coletados 224 indivíduos, distribuídos em três famílias, 15 gêneros e 24 espécies (Tabela 1), sendo 21 espécies pertencentes à subordem Anisoptera (famílias Aeshnidae e Libellulidae) e apenas três pertencentes à subordem Zygoptera (família Coenagrionidae). Tabela 1. Espécies de Odonata registradas na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. Figura 1. Busca ativa com auxílio de rede entomológica (puçá). Fotos: Bolivar Porto. Identificação do material coletado A identificação foi realizada com o auxílio de estereomicroscópio, chaves taxonômicas (Lencioni, 2005; Lencioni, 2006; Garrison et al., 2006; Heckman, 2006) e comparação com materiais previamente identificados por especialistas. Os indivíduos coletados foram depositados na Coleção Biológica Didática da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista (RPPN EEB) e na Coleção do Laboratório de Ecologia Teórica e Síntese da Universidade Federal de Goiás. Legenda: (S) Seca, (C) Chuvosa, (Am) Trilha Amolar, (Ma) Estrada Mandioré, (Mo) Trilha Morrinhos, (Ri) Margem do Rio Paraguai, (Se) Sede da RPPN EEB. *Espécies registradas na 2a Expedição para o Plano de Manejo da RPPN EEB / maio de Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 197
4 O esforço amostral representado pela curva de acumulação de espécies indicou que a riqueza de Odonata está subamostrada, uma vez que a curva permaneceu abaixo da assíntota (Figura 2). A riqueza estimada foi de 36 espécies; desta forma, teriam sido amostradas cerca de 67% das espécies ocorrentes na área de estudo. Figura 3. Homeoura nepos. Foto: Camila Aoki. Figura 2. Curva de rarefação de espécies de Odonata na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. As barras indicam o intervalo de confiança de 95%. Quatorze espécies foram registradas na estação seca, 22 espécies na estação chuvosa e 12 espécies foram comuns às duas estações: Coryphaeschna adnexa, Homeoura nepos (Figura 3), Erythemis attala, E. peruviana, E. plebeja, E. vesiculosa, Erythrodiplax cf. latimaculata, Er. longitudinalis, Er. paraguayensis, Er. umbrata, Miathyria marcella e Micrathyria romani. Apenas duas espécies foram registradas somente na estação seca: Ischnura fluviatilis e Er. fusca. Dez espécies foram registradas somente na estação chuvosa: Triacanthagyna sp., Helveciagrion sp., Brachymesia herbida, Diastatops intensa, Micrathyria spuria, Orthemis discolor, Planiplax sp., Tramea calverti, T. cophysa e Tholymis citrina. A família Libellulidae contribuiu com o maior número de espécies (19) e também apresentou as espécies mais abundantes na área de estudo (Tabela 1): Miathyria marcella (42 indivíduos, Figura 4), Erythrodiplax umbrata (24, Figura 5), Erythemis plebeja (21, Figura 6), Erythodiplax paraguayensis (20, Figura 7), Micrathyria romani (19), Erythemis vesiculosa (19, Figura 8) e E peruviana (16, Figura 9). Apesar das elevadas abundâncias, nenhuma espécie foi registrada em todos os pontos amostrados. O gênero mais representativo foi Erythrodiplax, com cinco espécies registradas. Figura 4. Miathyria marcella. Foto: Bolivar Porto. Figura 5. Erythrodiplax umbrata. Foto: Daniel de Granville. 198 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 199
5 Tabela 2. Riqueza específica por ponto de coleta e número de espécies exclusivas. Figura 6. Erythemis plebeja. Foto: Camila Aoki. Figura 8. Erythemis vesiculosa. Foto: Camila Aoki. Figura 7. Erythrodiplax paraguayensis. Foto: Bolivar Porto. Figura 9. Erythemis peruviana. Foto: Bolivar Porto. A estrada Mandioré apresentou a maior riqueza de espécies (18) e índice de diversidade de 2,34 nats/ind., enquanto na margem do Rio Paraguai foram registradas 12 espécies e índice de diversidade de 2,18 nats/ ind. As trilhas Amolar e Morrinhos apresentaram sete espécies e índice de diversidade de 1,61 nats/ind. e 1,83 nats/ind., respectivamente. A Sede da RPPN EEB apresentou a menor riqueza (6) e índice de diversidade calculado de 0,74 nats/ind. (Tabela 2). A estrada Mandioré, a trilha Amolar e a margem do Rio Paraguai apresentaram espécies exclusivas destes locais (12 espécies no total). A estrada Mandioré apresentou sete espécies exclusivas (Ischnura fluviatilis, Erythemis attala, E. plebeja, Micrathyria spuria, Orthemis discolor, Tramea calverti e Tholymis citrina), na margem do Rio Paraguai foram registradas quatro espécies (Helveciagrion sp., Brachymesia herbida, Diastatops intensa e Planiplax sp.), e na trilha Amolar foi registrada apenas uma (Erythrodiplax fusca) (Tabelas 1 e 2). Discussão No Brasil, ocorrem 14 famílias de Odonata, sendo dez de Zygoptera (Amphipterygidae, Calopterygidae, Coenagrionidae, Dicteriadidae, Lestidae, Megapodagrionidae, Perilestidae, Protoneuridae, Polythoridae e Pseudostigmatidae). Na RPPN EEB, apenas a família Coenagrionidae foi registrada e quatro da subordem Anisoptera (Aeshnidae, Cordullidae, Gomphidae e Libellulidae) (Ferreira-Peruquetti, 2004), sendo que estiveram presentes na área de estudo as famílias Aeshnidae e Libellulidae. A capacidade de vôo das libélulas é determinada por sua capacidade de controlar a temperatura do corpo (comportamento de termorregulação). Os representantes da subordem Zygoptera (Figura 3) possuem asas pequenas, estreitadas na base e capacidade de vôo mais limitada (Corbet, 1999; Corbet, 2001; Conrad et al., 2002). A maioria das espécies de Zygoptera em ambientes tropicais é associada a áreas sombreadas, pois apresentam uma alta razão entre a superfície e o volume corporal, ou seja, são mais delgadas, por isso, são mais vulneráveis aos raios solares (Paulson, 2006; Juen & De Marco, 2011). Grande parte da subordem Anisoptera (Figuras 4 a 9) possui asas anteriores e posteriores largas e grande capacidade de voo. Este grupo também utiliza a exposição ao sol para termorregulação, mas tem o corpo mais robusto e por isso são menos dependentes da intensidade dos raios solares com menor perda de calor e água para o ambiente (May, 1976). São animais com menos restrições ambientais e mais generalistas com ocorrência preferencial em áreas abertas. Na RPPN EEB, registramos as famílias Coenagrionidae (Zygoptera) representada por apenas três espécies, Aeshnidae e Libellulidae (Anisoptera) representadas por duas e 19 espécies, respectivamente. As áreas de coleta na reserva são caracterizadas por vegetação aberta e pouco 200 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 201
6 sombreamento (para mais detalhes ver capítulo Introdução e Área de Estudo), o que explica o padrão de maior representatividade de espécies de Anisoptera nas amostragens. A riqueza da área é ainda maior que a lista divulgada por este estudo, conforme demonstrado pela curva de acumulação de espécies. A família Libellulidae apresentou as espécies mais abundantes e foi a família mais representativa neste estudo, assim como em outros levantamentos, como nos Estados de São Paulo (Costa et al., 2000) e Espírito Santo (Costa & Oldrini, 2005), nos quais cerca de 50% das espécies conhecidas pertencem a esta família. Libellulidae é uma família cosmopolita, com algumas espécies bem adaptadas a ambientes temporários e com ciclo de vida muito curto (Carvalho & Calil, 2000; Costa et al., 2002; Watanabe, 2004). O gênero Erythrodiplax apresentou o maior número de espécies, a dominância desse gênero é comum em levantamentos (Costa et al., 2000; Costa & Oldrini, 2005; Souza & Costa, 2006), embora em algumas áreas ocorra maior riqueza do gênero Erythemis (Ferreira-Peruquetti & Fonseca- Gessner, 2003), que foi o segundo gênero mais representativo neste estudo, com quatro espécies registradas. Coenagrionidae inclui as formas de menor tamanho e também as libélulas mais delicadas (Costa et al., 2000). Esta família é mais representativa dentre os Zygoptera e amplamente distribuída pelo Brasil, assim como a família Libellulidae, pertencente à subordem Anisoptera (Costa et al., 2000). Estas famílias são as mais representativas em termos de número de espécies no país Libellulidae com 207 espécies e Coenagrionidae com 144 (De Marco & Vianna, 2005). A família Aeshnidae inclui os anisópteros chamados de voadores, mais velozes e de maior porte (Costa et al., 2000; Costa & Oldrini, 2005) e figura como a quarta família com o maior número de espécies no Brasil (De Marco & Vianna, 2005). A presença de várias espécies exclusivas nas áreas amostradas pode significar alta especificidade de habitat e forte relação com o biótopo, ou que as coletas não foram suficientes para amostrar a riqueza real de cada ponto amostral. A diferença registrada entre as campanhas seca e chuvosa pode ser explicada pelo fato de que insetos como os Odonata apresentam um ou mais períodos de emergência anual e indivíduos adultos de uma dada espécie, devido ao seu ciclo de vida, podem estar presentes no ambiente apenas em determinadas épocas do ano (Souza, 2003). Costa et al. (1998) registraram 39 espécies de Odonata para a região do Pantanal Sul-Mato-Grossense. Destas, 19 espécies também foram registradas neste estudo: Coryphaeschna adnexa, Ischnura fluviatilis, Brachymesia herbida, Diastatops intensa, Erythemis attala, E. peruviana, E. plebeja, E. vesiculosa, Erythrodiplax fusca, Er. latimaculata, Er. longitudinalis, Er. paraguayensis, Er. umbrata, Miathyria marcella, Micrathyria spuria, Orthemis discolor, Tholymis citrina, Tramea calverti e T. cophysa. Para o Mato Grosso do Sul, há ainda o levantamento realizado em área de Cerrado (região do Aporé Sucuriú), no qual Souza & Costa (2006) registraram 163 morfoespécies, com 111 espécies identificadas em 54 pontos de coleta. Destas, 15 espécies foram comuns ao presente trabalho, são elas: Homeoura nepos (não registrada para região do Pantanal), Ischnura fluviatilis, Diastatops intensa, Erythemis attala, E. vesiculosa, Erythrodiplax fusca, Er. latimaculata, Er. longitudinalis, Er. paraguayensis, Er. umbrata, Miathyria marcella, Micrathyria spuria, Orthemis discolor, Tramea calverti e T. cophysa. O gênero Triacanthagyna e a espécie Micrathyria romani ainda não tinham registro para o Estado (Souza & Costa, 2006; Costa et al., 1998; Dalzochio et al., 2011), e o registro na RPPN EEB representa extensão da distribuição. Considerações Finais Com base no estudo dos 224 exemplares coletados, foi possível registrar a presença de 24 espécies de Odonata, pertencentes a 15 gêneros e três famílias, na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. As coletas abrangeram as estações e seca e chuvosa, já que estes organismos apresentam um ou mais períodos de emergência anual e indivíduos adultos de uma dada espécie, devido ao seu ciclo de vida, podem estar presentes no ambiente apenas em determinadas épocas do ano. A importância deste trabalho está pautada na inexistência de dados 202 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 203
7 para a área, figurando assim como a primeira listagem de Odonata para esta região. Agradecimentos Ao grande mestre Luiz Onofre Irineu de Souza (In memorian), por ter apresentado e ensinado a admirar esses fabulosos insetos. Ao Instituto Homem Pantaneiro, pelo apoio logístico. A Breno Franco Leonel, Daiene H. L. Souza, Valdilene Garcia, Antônio R. da Silva e Ramão Feitosa, pelo auxílio nas coletas. Ao CNPq, pela bolsa de Iniciação científica (no período de ) de Nelson Silva Pinto. Referências Benke, A. C.; Wallace, J. B.; Harrison, J. W.; Koebel, J. W Food web quantification using secondary production analysis: predaceous invertebrates of the snag habitat in a subtropical river. Freshwater Biology, 46: Carvalho, A. L. & Calil, E. R Chaves de identificação para as famílias de Odonata (Insecta) ocorrentes no Brasil, adultos e larvas. Papéis Avulsos de Zoologia, 41 (15): Conrad, K. F.; Willson, K. H.; Whitfield, K Characteristics of dispersing Ischnura elegans and Coenagrion puella (Odonata): age, sex, size, morph and ectoparasitism. Ecography, 25: Corbet, P. S Dragonflies: behavior and ecology of Odonata. Comstock Publ. Assoc., Ithaca, NY, 829 p. Corbet, P. S Book Review. Dragonflies: Behaviour and ecology of Odonata. Freshwater Biology 46: Costa, J. M., Souza, L. O. I. & Santos, T. C Uma Lista Preliminar dos Odonatos do Pantanal Sul Mato-Grossense com a descrição da fêmea de Acanthagrion chararum Calvert, 1909 Parte I. (dados não publicados). Costa, J. M., Machado, A. B. M., Lencione, F. A. A. & Santos, T. C Diversidade e distribuição dos Odonata (Insecta) no Estado de São Paulo, Brasil: Parte I Lista das espécies e registros bibliográficos. Publicações Avulsas do Museu Nacional, Rio de Janeiro, 80:1-27. Costa, J. M, Lourenço, A. do N., Vieira, L. P Chave de identificação para imagos dos gêneros de Libellulidae citados para o Brasil Comentários sobre os gêneros (Odonata: Anisoptera). Entomología y Vectores, 9 (4): Costa, J. M. & Oldrini, B. B Diversidade e distribuição dos Odonata (Insecta) no Estado do Espírito Santo, Brasil. Publicações Avulsas do Museu Nacional, Rio de Janeiro, 107:1-15. Dalzochio, M. S.; Costa, J. M. & Uchôa, M. A Diversity of Odonata (Insecta) in lotic systems from Serra da Bodoquena, Mato Grosso do Sul State, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia 55(1): De Marco, P. JR. & Vianna, D. M Distribuição do esforço de coleta de Odonata no Brasil: subsídios para escolha de áreas prioritárias para levantamentos faunísticos. Lundiana, suplemento 6: Ferreira-Peruquetti, P. S. & Fonseca-Gessner, A. A Comunidade de Odonata (Insecta) em áreas naturais de Cerrado e monocultura no Nordeste do Estado de São Paulo, Brasil: relação entre o uso do solo e a riqueza faunística. Revista Brasileira de Zoologia, 20: Ferreira-Peruquetti, P. S Odonata (Libélulas) do Município de Luís Antônio, São Paulo, Brasil: Relação com o uso do solo e riqueza faunística. Tese de Doutorado. São Carlos: Universidade de São Carlos - Programa de Pós Graduação em Ecologia e Recursos Naturais, 49 p. Garrison, R. W.; Ellenrieder, N. V. & Louton, J. A Dragonfly Genera of the New World: An Illustrated and Annotated Key to the Anisoptera. The Johns Hopkins University Press, Baltimore, 368 p. Gotelli, N. J. & Entsminger, G. L EcoSim: Null models software for ecology. Version 7.0. Acquired Intelligence Inc. & Kesey- Bear. Disponível em: htm. Acessado em: 15/08/2010. Heckman, C. W Encyclopedia of South American Aquatic Insects: Odonata Anisoptera. Illustrated Keys to Known Families, Genera, and Species in South America. Netherlands: Springer, 725 p. Huryn, A. D. & Wallace, J. B Life history and production of stream insects. Annual Review of Entomology, 45: Juen, L. & De Marco, P. Jr Odonate beta diversity in terra-firme 204 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 205
8 forest streams in Central Amazonia: On the relative effects of neutral and niche drivers at small geographical extents. Insect Conservation and Diversity. Kalkman, V. J.; Clausnitzer, V.; Dijkstra, K. D. B. Orr, A. G.; Paulson, D. R. & Van Tol, J Global diversity of dragonflies (Odonata) in freshwater. Hydrobiologia, 595: Lambeck, R. J Focal species: a multi-species umbrella for nature conservation. Conservation Biology, 11(4): Lencioni, F. A. A Damselflies of Brazil: An illustrated guide. I Non-Coenagrionidae families. v.1. São Paulo: All Print Editora, 324 p. Lencioni, F. A. A Damselflies of Brazil: An illustrated guide. II Coenagrionidae families. v.2. São Paulo: All Print Editora, 330 p. Longfield, C List of Odonata of State of Mato Grosso, Brazil. Transactions of Entomological Society of London, 77: May, M. L Thermoregulation in adaptation to temperature in dragonflies (Odonata: Anisoptera). Ecological Monographs 46:1-32. Paulson, D. R The importance of forest to Neotropical Dragonflies. Forest and Dragonflies. Fourth WDA International Symposium of Odonatology. Pensoft Publishers, Bulgaria, pp Pessacq, P. & Costa, J. M Three new species of Peristicta Hagen in Selys (Odonata: Zygoptera: Protoneuridae). Neotropical Entomology, 36: Souza, L.O.I., A Influência dos Fatores Ambientais na Distribuição da Fauna de Odonata (Insecta) em Riachos da Serra da Bodoquena, MS. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Mato Grosso do Sul Programa de Pós-Graduação em Entomologia e Conservação da Biodiversidade, 45 p. Souza, L. O. I. & Costa, J. M Inventário da Odonatofauna no Complexo Aporé-Sucuriú. In: Pagoto, T. C. S. & Souza, P. R. (orgs.). Biodiversidade do Complexo Aporé-Sucuriú. Subsídios à conservação e manejo do bioma Cerrado. Campo Grande. Editora da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, UFMS, p. Souza, L. O. I; Costa, J. M.; Oldrini, B. B Odonata. In: Froelich, C. G. (org.). Guia on-line de identificação de larvas de Insetos Aquáticos do Estado de São Paulo Disponível em: ffclrp.usp.br/aguadoce/guia_online. Acesso em: 05/11/2010. Watanabe, M., Matsuoka, H. & Taguchi, M Habitat selection and population parameters of Sympetrum infuscatum (Selys) during sexually mature stages in a cool temperature zone of Japan (Anisoptera: Libellulidae). Odonatologica, 33(2): Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 207
9 foto: Daniel Granville PER CEVE JOS 208 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 209
10 Heteroptera Diversidade de Percevejos (Hemiptera: Heteroptera) da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista: uma listagem preliminar Hélcio R. Gil-Santana 1, Camila Aoki2 & Luiz A. A. Costa 3 1 Laboratório Nacional e Internacional de Referência em Taxonomia de Triatomíneos, Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro. helciogil@uol.com.br 2 Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, PPG Ecologia e Conservação. aokicamila@yahoo.com.br 3 Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro, Departamento de Entomologia. tlcosta@uol.com.br Resumo Os Heteroptera ( percevejos ) integram uma subordem da Ordem Hemiptera, que ocorre em uma grande variedade de habitats. A maioria é fitófaga, incluindo também espécies predadoras e hematófagas, sendo, por estas razões, de relevante importância econômica e médicoveterinária. As coletas na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista ocorreram nas estações seca e chuvosa, de 2010 e 2011, respectivamente, utilizando metodologias diversas (armadilhas de queda, pitfalls, guarda-chuva entomológico, redes de varredura e armadilhas de interceptação de voo). Foram registradas 71 espécies de Heteroptera, distribuídas em 16 famílias, das quais Reduviidae, Tingidae e Coreidae foram as mais ricas. A fauna foi representada principalmente por espécies de ampla distribuição, mas cabe ressaltar o registro de uma espécie Stenopodainae (Rhyparoclopius sp.) com hemiélitros de dimensões reduzidas em ambos os sexos, o que a torna muito conspícua, sendo provavelmente uma nova espécie. Apesar de não terem sido registradas todas as espécies ocorrentes na área, o que é esperado considerando a alta diversidade encontrada nos trópicos, o curto período de amostragem e a não utilização de outras metodologias (como a de atração luminosa noturna), a relevância deste trabalho está pautada no fato de ser o primeiro levantamento de Heteroptera feito no Pantanal Sul-Mato-Grossense e um dos primeiros realizados no Estado. Introdução Os Heteroptera ( percevejos, true bugs, em inglês) integram uma subordem da Ordem Hemiptera. O status da outra subordem, Homoptera, tem sido atualmente questionada, já que nem todos os seus membros parecem derivar de um ancestral comum (Schaefer & Panizzi, 2000), motivo pelo qual autores modernos passaram a incluir seus membros em duas subordens: Sternorrhyncha (pulgões, cochonilhas, psilídeos) e Auchenorrhyncha (cigarras e cigarrinhas) (Gallo et al., 2002). Estudos filogenéticos, além de corroborar a parafilia de Homoptera, sugerem que a ordem Hemiptera compõe-se de quatro clados, representados pelas três subordens referidas mais Coleorrhyncha, com poucos representantes (Forero, 2008). Estima-se que Heteroptera inclua espécies descritas e outras aguardando o reconhecimento (Schaefer & Panizzi, 2000). As espécies desta subordem ocorrem em uma grande variedade de habitats, muitas das quais de relevante importância econômica e médicoveterinária (Costa Lima, 1940; Schuh & Slater, 1995; Schaefer & Panizzi, 2000; Gallo et al., 2002). A maioria dos heterópteros é fitófaga, incluindo também espécies predadoras e hematófagas, como os percevejos de cama (Cimicidae) e barbeiros (Reduviidae, Triatominae), transmissores da Doença de Chagas (Hogue, 1993). Um fenômeno recorrente entre os heterópteros é o mimetismo com outros insetos, particularmente himenópteros (Hogue, 1993; Gil-Santana et al., 2003). Metodologia Locais de Coleta A Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista (RPPN EEB) está localizada no estado de Mato Grosso do Sul, a noroeste do município de Corumbá, entre o Rio Paraguai e a Baía Mandioré. O limite oeste da RPPN EEB faz fronteira com a Bolívia. As coletas foram realizadas entre os dias 27 de julho e 02 de agosto de 2010 (estação seca) e entre 27 de março e 05 de abril de 2011 (estação chuvosa), em três trilhas pré-existentes na área da RPPN EEB: estrada Mandioré (S , O ) e trilhas Amolar (S , O ) e Morrinhos (S , O ). A estrada Mandioré 210 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 211
11 é caracterizada pelos tipos vegetacionais savana florestada e floresta estacional semidecidual, os quais estão presentes também na trilha Amolar, juntamente com savana gramíneo-lenhosa. A trilha Morrinhos apresenta savana gramíneo-lenhosa e savana florestada. Métodos de coleta Para a coleta dos hemípteros foram utilizadas as seguintes metodologias: (a) Armadilhas de queda formadas por recipientes plásticos de 12 cm de diâmetro e 9 cm de altura, com aproximadamente 200 ml de água e detergente, enterrados até o nível do solo e iscadas, intercaladamente, com banana e fígado em decomposição. Instalaram-se 60 armadilhas de queda na Estrada Mandioré e 60 na trilha Amolar, as quais permaneceram por 48 horas no campo. (b) Armadilhas do tipo pitfall: Mesmas características das armadilhas de queda, mas não iscadas. Foram instaladas 180 armadilhas na estrada Mandioré e 180 na trilha Amolar, as quais permaneceram por 48 horas no campo. (c) Guarda-chuva entomológico: Utilizou-se uma estrutura de madeira em cruz coberta por um pano branco (1 m2) para auxiliar na coleta em arbustos e galhos de árvores (a cor do pano visou a facilitar a visualização dos animais). Essa armação foi colocada sob os galhos das árvores ou sob pequenos arbustos, os quais foram batidos com auxílio de um pedaço de madeira, a fim de que os animais caíssem sobre o pano. Cada amostra correspondeu a 20 arbustos ou galhos de árvores explorados em uma caminhada ao longo das trilhas, perfazendo 40 amostras na estrada Mandioré, 40 na trilha Amolar e 30 na trilha Morrinhos. (d) Rede de varredura: É parecida com a rede entomológica (puçá), mas a armação de metal é mais reforçada, assim como o tecido, para suportar o atrito da rede com a vegetação. O conjunto de 10 batidas na vegetação herbácea-arbustiva correspondeu a uma amostra, totalizando 40 amostras em cada trilha. (e) Armadilhas de interceptação de voo: A armadilha consistiu de uma tela de 1 m de altura por 1,5 m de comprimento, com emprego de dois vergalhões para manter a armadilha aberta; recipientes plásticos foram colocados na parte inferior, com água e detergente para contenção dos insetos. Foram instaladas três armadilhas de interceptação de voo na estrada Mandioré e três na trilha Amolar, as quais permaneceram 48 horas em campo. (f) Coletas oportunísticas com auxílio de rede entomológica. A eficiência amostral foi representada por uma curva de acumulação de espécies resultante da aleatorização de diferentes tamanhos de amostras (número de indivíduos) utilizando o programa EcoSim 7.72 (Gotelli & Entsminger, 2011). Resultados Foram coletados 215 indivíduos de Heteroptera pertencentes a 71 espécies, distribuídas em 16 famílias (Tabela 1). Reduviidae foi a família mais rica (18 spp.), seguida de Tingidae (12 spp.), Coreidae (10 spp.) e Pentatomidae (7 spp.). Cinco famílias contribuíram com apenas uma espécie: Blissidae, Cydnidae, Enicocephalidae, Pachynomidae e Pyrrhocoridae. Mesmo com a queimada ocorrida em setembro de 2010, a maioria dos indivíduos (80%) foi coletada na campanha chuvosa, bem como a maioria das espécies (65%), sendo que 42 espécies foram registradas apenas nesta estação. Estes resultados demonstram a importância da realização de coletas em estações hídricas contrastantes, principalmente em ambientes tão dinâmicos como o Pantanal. Por outro lado, a diferença encontrada sugere sazonalidade da comunidade local, cuja avaliação demanda um estudo mais abrangente. Contudo, o número de espécies registradas provavelmente ainda está muito abaixo do número real de espécies ocorrentes na RPPN EEB, como demonstrado pela curva de acúmulo de espécies (Figura 1). Entretanto, a impossibilidade de registro de todas as espécies ocorrentes em um ambiente, em um curto período de tempo, é uma realidade principalmente em locais com alta diversidade, como é o caso do Pantanal. Mas estes registros representam um primeiro passo no intuito de conhecer a fauna de Heteroptera da área. Considerando as áreas amostradas, a estrada Mandioré foi a que obteve o maior número de registros, com 57,5% do total de espécies, das quais, 28 delas foram registradas apenas nesta área. Na trilha Amolar, apesar de encontrarmos as mesmas fitofisionomias (savana florestada 212 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 213
12 e floresta estacional semidecidual) e terem sido utilizadas as mesmas metodologias de coleta, foram registradas 14% menos espécies que na Estrada Mandioré. Contudo, 18 espécies foram registradas apenas nesta área. Na trilha Morrinhos, foram registradas apenas 18,3% das espécies, reflexo da menor amostragem nesta área, mas 11 delas foram exclusivas deste ponto. Estes resultados demonstram elevada diversidade beta e a necessidade de se amostrar a maior diversidade de ambientes possível quando da realização de inventários. A coleta com guarda-chuva entomológico e rede de varredura foram as metodologias responsáveis pelo maior número de capturas de espécies de Heteroptera, 27 (38%) e 24 (34%) respectivamente. As armadilhas de queda e pitfalls também foram importantes na amostragem dos percevejos, contribuindo respectivamente com 18 (25%) e 15 (21%) das espécies encontradas. A maioria das espécies (77%) foi registrada em apenas um método de captura, indicando que o emprego conjugado de metodologias diferentes atua de forma complementar e deve, sempre que possível, ser utilizado. Importante ressaltar que neste levantamento, sem o uso de armadilhas de atração luminosa noturna, uma porção considerável da fauna de Heteroptera não foi amostrada. Miridae Miridae sp. 0 1 Sede AIV Pachynomidae Aphelonotus sp. 0 6 Est. Mandioré, Tr. Amolar, Sede AQ, P, CO Pentatomidae Dichelops melacanthus (Dallas, 1851) 0 3 Est. Mandioré P, RV Pentatomidae Edessa sp Est. Mandioré CO Pentatomidae Edessa sp Est. Mandioré CO Pentatomidae Edessa sp Est. Mandioré RV Pentatomidae Euschistus heros (Fabricius, 1798) 0 1 Est. Mandioré AQ Pentatomidae Mormidea rugosa Rolston, Est. Mandioré, Tr. Amolar, Tr. Morrinhos AQ, RV, GC Pentatomidae Oebalus ypsilongriseus (Degeer, 1773) 0 2 Est. Mandioré RV Pyrrhocoridae Dysdercus chaquensis Freiberg, Est. Mandioré CO Reduviidae Apiomerus lanipes (Fabricius, 1803) 0 1 Est. Mandioré CO Reduviidae Cosmoclopius cf. nigroannulatus (Stål, 1860) 0 1 Tr. Amolar RV Reduviidae Emesinae sp. (ninfa) 1 0 Est. Mandioré GC Reduviidae Harpactorinae sp. 1 (ninfa) 1 0 Tr. Morrinhos RV Reduviidae Harpactorinae sp. 2 (ninfa) 1 0 Tr. Morrinhos RV Reduviidae Harpactorinae sp. 3 (ninfa) 0 1 Tr. Morrinhos GC Reduviidae Harpactorinae sp. 4 (ninfa) 0 1 Tr. Morrinhos RV Reduviidae Melanolestes (?) lugens Coscarón & Carpintero, 1993 (ninfa) 1 0 Tr. Amolar AQ Reduviidae Notocyrtus sp. (ninfa) 1 0 Est. Mandioré GC Reduviidae Pessoaia maculata Wygodzinsky, Est. Mandioré, Tr. Amolar AQ, P Reduviidae Phymata sp. (ninfa) 0 1 Tr. Morrinhos RV Reduviidae Pothea sp. (ninfa) 0 1 Est. Mandioré P Reduviidae Repipta sp. 0 1 Tr. Amolar RV Reduviidae Rhyparoclopius sp. 2 1 Est. Mandioré, Tr. Amolar AQ, P Reduviidae Sindala sp. (ninfa) 1 0 Tr. Amolar RV Reduviidae Vescia minima Fracker & Bruner, Est. Mandioré, Tr. Amolar AQ, P Reduviidae Zelus sp. (ninfa) 1 2 Tr. Morrinhos GC, RV Reduviidae Reduviinae sp. 1 (ninfa) 0 1 Est. Mandioré P Rhopalidae Jadera aeola (Dallas, 1852) 0 1 Tr. Morrinhos GC Rhopalidae Jadera sp. 3 0 Est. Mandioré GC Scutelleridae Agonosoma sp. 0 1 Tr. Amolar GC Scutelleridae Scutelleridae sp Est. Mandioré GC Scutelleridae Scutelleridae sp. 2 (ninfa) 0 2 Est. Mandioré RV Scutelleridae Scutelleridae sp Est. Mandioré RV Tingidae Aepycysta undosa Drake & Bondar, Tr. Amolar RV Tingidae Gargaphia torresi Lima, Est. Mandioré GC Tingidae Liotingis aspidospermae Drake & Hambleton, Est. Mandioré GC Tingidae Liotingis sp. 1 0 Tr. Amolar GC Tingidae Planibyrsa elegantula (Drake, 1922) 0 23 Tr. Morrinhos GC Tingidae Teleonemia albomarginata Champion, Tr. Amolar P Tingidae Teleonemia sp Est. Mandioré, Tr. Amolar GC, RV Tingidae Teleonemia multimaculata Monte, Tr. Morrinhos GC Tingidae Tigava anonae Drake & Hambleton, Est. Mandioré, Tr. Amolar GC Tingidae Tigava sp. 1 0 Est. Mandioré GC, P Tingidae Tingis sp. 0 1 Tr. Amolar GC Tingidae Vatiga sp. 1 0 Tr. Amolar GC Veliidae Veliidae sp. 1 0 Est. Mandioré P, AIV Veliidae Microveliinae sp Est. Mandioré, Tr. Amolar, Tr. Morrinhos AQ, GC, P Abundância Riqueza Legenda: Metodologia: (AQ) Armadilha de queda, (AIV) Armadilha de interceptação de voo, (CO) Coleta Oportunística, (GC) Guarda-chuva entomológico, (P) Pitfall, (RV) Rede de varredura. Tabela 1. Espécies de Heteroptera registradas na RPPN Engenheiro Eliezer Batista, com suas respectivas abundâncias por campanha, local de registro e metodologia. Família Espécie Abundância Área de Coleta Metodologia Seca Chuvosa Alydidae Neomegalotomus parvus (Westwood, 1842) 2 32 Est. Mandioré, Tr. Amolar GC, AQ, RV, P, CO Alydidae Trachelium sp. 0 1 Est. Mandioré AQ Blissidae Ischnodemus variegatus (Signoret, 1857) 3 0 Est. Mandioré, Tr. Amolar GC Coreidae Crinocerus sanctus (Fabricius, 1775) 0 3 Est. Mandioré, Tr. Amolar AQ, CO, RV Coreidae Hypselonotus fulvus (Degeer, 1773) 0 1 Est. Mandioré RV Coreidae Leptoglossus cinctus (Herrich-Schäffer, 1836) 0 1 Tr. Amolar AQ Coreidae Leptoglossus sp. (ninfa) 0 1 Tr. Amolar GC Coreidae Phthia picta (Drury, 1770) 0 1 Tr. Amolar GC Coreidae Scamurius sp. 0 1 Est. Mandioré RV Coreidae Zicca sp. 0 1 Tr. Morrinhos RV Coreidae Coreidae sp Est. Mandioré GC, AQ Coreidae Coreidae sp Tr. Morrinhos RV Coreidae Coreidae sp Tr. Amolar RV Cydnidae Cydnidae sp Tr. Amolar AQ Enicocephalidae Enicocephalinae sp. 1 0 Tr. Amolar AIV Largidae Largus trochanterus Signoret, Est. Mandioré AQ Largidae Largus sp. 0 1 Tr. Amolar AQ Lygaeidae Oncopeltus sp. 1 0 Est. Mandioré GC Lygaeidae Rhyparochrominae sp. 0 8 Est. Mandioré, Tr. Amolar AQ, P Lygaeidae Lygaeidae sp. 1 0 Est. Mandioré AQ, P Lygaeidae Orsillinae sp. 0 8 Tr. Amolar RV Miridae Fulvius bisbistillatus (Stål,1860) 0 3 Est. Mandioré, Tr. Amolar P Miridae Taedia sp. 1 0 Est. Mandioré GC Miridae Miridae sp. 0 1 Sede AIV Pachynomidae Aphelonotus sp. 0 6 Est. Mandioré, Tr. Amolar, Sede AQ, P, CO Pentatomidae Dichelops melacanthus (Dallas, 1851) 0 3 Est. Mandioré P, RV Pentatomidae Edessa sp Est. Mandioré CO Pentatomidae Edessa sp Est. Mandioré CO Pentatomidae Edessa sp Est. Mandioré RV Pentatomidae Euschistus heros (Fabricius, 1798) 0 1 Est. Mandioré AQ Pentatomidae Mormidea rugosa Rolston, Est. Mandioré, Tr. Amolar, Tr. Morrinhos AQ, RV, GC Pentatomidae Oebalus ypsilongriseus (Degeer, 1773) 0 2 Est. Mandioré RV Pyrrhocoridae Dysdercus chaquensis Freiberg, Est. Mandioré CO Reduviidae Apiomerus lanipes (Fabricius, 1803) 0 1 Est. Mandioré CO Reduviidae Cosmoclopius cf. nigroannulatus (Stål, 1860) 0 1 Tr. Amolar RV Reduviidae Emesinae sp. (ninfa) 1 0 Est. Mandioré GC Reduviidae Harpactorinae sp. 1 (ninfa) 1 0 Tr. Morrinhos RV 214 Reduviidae Harpactorinae sp. 2 (ninfa) 1 0 Tr. Morrinhos Descobrindo o RV Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 215 Reduviidae Harpactorinae sp. 3 (ninfa) 0 1 Tr. Morrinhos GC Reduviidae Harpactorinae sp. 4 (ninfa) 0 1 Tr. Morrinhos RV Reduviidae Melanolestes (?) lugens Coscarón & Carpintero, 1993 (ninfa) 1 0 Tr. Amolar AQ Reduviidae Notocyrtus sp. (ninfa) 1 0 Est. Mandioré GC Reduviidae Pessoaia maculata Wygodzinsky, Est. Mandioré, Tr. Amolar AQ, P
13 Lista Comentada de espécies de Heteroptera da RPPN EEB A identificação de muitos heterópteros não logrou o nível específico, estando outras limitadas a níveis mais elevados da hierarquia (subfamília, família), pela ausência de dados na literatura para esse intento em muitos grupos. A fauna neotropical é muito rica em espécies e nota-se uma concentração de estudos voltados para aquelas de importância econômica (s. l.) ou dirigidos a raros grupos que, mesmo sem significado econômico, atraíram a atenção de taxônomos em particular. Também é de se notar a dificuldade de identificação de formas imaturas, quando encontradas isoladamente, em virtude da raridade de estudos descritivos sobre as mesmas. Refletindo tais dificuldades, discorremos abaixo sobre pequeno número de espécies. Alydidae Neomegalotomus parvus (Westwood, 1842) As formas jovens das espécies de Neomegalotomus Schaffner & Schaefer, 1998 (anteriormente incluídas em Megalotomus Fieber, 1861, cf. Schaefer & Panizzi, 1998; Schaefer & Ahmad, 2008) mimetizam, de maneira admirável, formigas do gênero Camponotus Mayr, 1861, o que também ocorre com outros gêneros desta família (Costa Lima, 1940). Neomegalotomus parvus é comum no Brasil, já tendo sido registrado sobre várias culturas agrícolas, inclusive como praga da soja (Glycine Max (L.) Merr.) (Schaefer & Panizzi, 1998; Panizzi et al., 2000; Gallo et al.,2002). Blissidae Ischnodemus variegatus (Signoret, 1857) Esta espécie tem ocorrência descrita para América do Sul, América Central (Belize e Trinidad) e América do Norte (Florida) (Brambila & Santana, 2004). Espécies deste gênero alimentam-se e se reproduzem em plantas monocotiledôneas e algumas mostram um notável grau de especificidade de hospedeiros, incluindo várias espécies especialistas em gramíneas de áreas úmidas (Slater, 1976; Dias et al., 2009). Ischnodemus variegatus é um inseto sugador comumente encontrado entre a bainha da folha e do caule, considerado um local mais adequado para alimentação devido à ausência de alguns elementos estruturais da planta que dificultam a alimentação (Slater, 1976; Brambila & Santana, 2004). Coreidae Crinocerus sanctus (Fabricius, 1775) Encontrado no Brasil e Argentina, considerado praga em alguns cultivos, já tendo sido encontrado em diversas plantas com importância econômica, incluindo Algodão, leguminosas, Citrus sp., Acerola, Goiabeira (Costa Lima, 1940; Silva et al., 1968; Michel, 1994; Mitchell, 2000). Phthia picta (Drury, 1770) (=Dallacoris pictus (Drury, 1770) Figura 2 Embora a espécie tenha sido incluída no gênero Dallacoris Osuna, 1981, o nome Phthia picta continua em uso na literatura (Mitchell, 2000). Ocorre desde os EUA até a Argentina (Mitchell, 2000). Ataca as Solanáceas, com preferência para o tomateiro (Costa Lima, 1940), o que lhe rendeu o nome vulgar de percevejo-do-tomate (Gallo et al., 2002). Contudo, tem hábitos polífagos, com registro em diversas plantas (Silva et al., 1968; Mitchell, 2000), sendo frequente no algodoeiro (Michel, 1994). Os maiores danos são causados ao tomateiro, os quais decorrem não só do dano direto pelas picadas, mas também por tornar os frutos suscetíveis a fungos e ataques por outros insetos (Mitchell, 2000). Phthia picta foi também implicado como transmissor de Phytomonas serpens (Gibbs), um trypanosomatídeo parasito do tomateiro (Mitchell, 2000). Figura 2. Percevejo-do-tomate (Phthia picta) registrado na RPPN EEB. Foto: Daniel De Granville/Photo in Natura. 216 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 217
14 Largidae Largus trochanterus Signoret, 1862 Esta espécie foi detalhadamente redescrita por Doesburg (1966) como L. umbrosus Distant, 1901, táxon recentemente considerado sinônimo júnior de L. trochanterus por Dellapé et al. (2010). Pentatomidae A família Pentatomidae é, em número de espécies, uma das maiores de Heteroptera, sendo cosmopolita e com maior diversidade nos trópicos. Pentatomidae conta com aproximadamente 760 gêneros e espécies (Schuh & Slater, 1995). Dichelops melacanthus (Dallas, 1851) Ocorre em diversos países da América do Sul, atacando plantações de Soja (Panizzi et al., 2000; Gallo et al., 2002). Edessa Fabricius, 1803 Possui um grande número de espécies descritas e a serem descritas (mais de 200) (Fernandes & van Doesburg, 2000), com várias delas associadas a cultivos agrícolas (Silva et al., 1968). Euschistus heros (Fabricius, 1798) É praga da soja (Gallo et al., 2002), sendo a espécie predominante nessa cultura em regiões dos estados de São Paulo e Mato Grosso do Sul. Também tem sido registrada em diversas outras plantas, incluindo leguminosas, solanáceas, Brassicaceae e compostas (Panizzi et al., 2000). Oebalus ypsilongriseus (Degeer, 1773) Considerada como importante praga do arroz na América do Sul, particularmente no Brasil (Panizzi et al., 2000), com registros em outras plantas, como algodoeiro, alpiste e capim (Silva et al., 1968; Michel, 1994). Pyrrhocoridae Dysdercus chaquensis Freiberg, 1948 As espécies de Dysdercus Guérin Méneville, 1831 frequentemente tornam-se sérias pragas do algodoeiro (Gossypium spp.), sendo conhecidos como manchadores ( cotton stainers, em inglês) (van Doesburg Jr., 1968; Schaefer & Ahmad, 2000; Gallo et al., 2002). Dysdercus chaquensis (Figura 3) é encontrada em vários países da América do Sul (van Doesburg Jr., 1968) e foi considerada por Rizzo (1976) como a espécie do gênero mais difundida na Argentina. Figura 3. Casal de Dysdercus chaquensis observado na RPPN EEB. Foto: Camila Aoki. Reduviidae Com exceção de Triatominae, cujas espécies são hematófagas, todos os demais Reduviidae são predadores de outros artrópodes (Costa Lima, 1940; Schuh & Slater, 1995). Subfamília Harpactorinae Apiomerus lanipes (Fabricius, 1803) Espécie que, embora tenha sido considerada útil para controle biológico de pragas (Rizzo, 1976), foi também observada como predadora da abelha melífera, ocasionando significantes perdas em apiário (Marques et al., 2003). 218 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 219
15 Cosmoclopius cf. nigroannulatus (Stål, 1860) C. nigroannulatus tem sido registrado como destacado predador de insetos, incluindo pragas, em plantações de Fumo na Argentina e Brasil (Rizzo, 1976; Marques et al., 2006). Notocyrtus sp. (ninfa) As espécies de Notocyrtus Burmeister, 1835 são consideradas miméticas de abelhas sem ferrão (Hymenoptera: Apidae: Apinae: Meliponini), sem que se saiba se o mimetismo é agressivo ou protetor (Gil-Santana, 2008; Gil-Santana & Forero, 2009). Subfamília Stenopodainae Rhyparoclopius sp. Esta espécie foi representada por três espécimes, observando-se que tanto o macho quanto a fêmea são braquípteros (Figura 4), podendo representar uma nova espécie ou variação morfológica extrema de uma das espécies do gênero, o que será objeto d e futuro trabalho. Rhopalidae Jadera sp. Algumas espécies deste gênero têm sido encontradas sobre algodoeiro, sem maiores repercussões sobre o seu cultivo (Michel, 1994). Tingidae Gargaphia torresi Lima, 1922 Tem sido registrada em várias culturas agrícolas (Silva et al., 1968), sem ser uma grande praga, contudo (Michel, 1994; Neal & Schaefer, 2000). Discussão O período curto de coleta, sem uso de maior diversidade de meios de captura (como a atração luminosa noturna), provavelmente contribuiu para a parca representação de Heteroptera. No período seco, é notório que não foram encontrados adultos de muitas espécies (ver Tabela 1). Confirmando esse fato, notou-se uma significativa predominância de formas imaturas (ninfas) no material coletado, o que, inclusive, dificultou ou impediu identificações específicas de vários taxa. Apesar disto, a relevância deste estudo está pautada no fato de ser o primeiro levantamento de Heteroptera feito no Pantanal Sul-Mato- Grossense e um dos primeiros realizados no Estado. Aoki & Sigrist (2006) registraram 34 espécies de Heteroptera visitando flores em estudo realizado no Complexo Aporé-Sucuriú, região nordeste do Estado. Dentre as espécies registradas, cabe ressaltar o registro de uma espécie peculiar de Stenopodainae, pois embora as fêmeas possam ser braquípteras, os machos dessa subfamília são macrópteros (Schuh& Slater, 1995). Assim, a constatação da existência de braquipteria (hemiélitros de dimensões reduzidas) em ambos os sexos de Rhyparoclopius sp. (Figura 4), torna a espécie muito conspícua, podendo representar uma nova espécie ou variação morfológica extrema de uma das três espécies conhecidas do gênero. Considerações finais Figura 4. Rhyparoclopius sp. registrado na RPPN EEB. Foto: Hélcio R. Gil-Santana. Considerando a grande variedade de habitats e diversidade dos heterópteros, os resultados obtidos refletem a necessidade de estudos mais abrangentes, realizados por períodos maiores, incluindo todas as 220 Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 221
16 estações anuais, com uso de variados meios de coleta para permitir um adequado inventário da entomofauna da região. Agradecimentos Agradecemos ao Instituto Homem Pantaneiro pela iniciativa e logística; a Viviane F. Moreira, Alessandra Bertassoni, Stephanie Leal, Mara C. Teixeira-Gamarra, Nilson L. Xavier Filho, Breno Franco Leonel, Daiene H. L. Sousa, Fernanda Rabelo, Valdilene Garcia, Antônio R. da Silva, Ramão Feitosa, Sebastião Rolon, Sabrina Clink e Rodney Ribeiro Junior pelo auxílio em campo e auxílio na triagem do material. Referências Aoki, C. & Sigrist, M. R Inventário dos visitantes florais no Complexo Aporé-Sucuriú. In T.C.S. Pagoto & P.R. de Souza (orgs.): Biodiversidade do Complexo Aporé-Sucuriú. Subsídios à conservação e ao manejo do Cerrado. Editora da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, pp Brambila, J. & Santana, F First records for Ischnodemus variegatus (Hemiptera: Blissidae) in North America. Florida Entomologist, 87: Costa Lima, A Insetos do Brasil, 2º Tomo, Hemipteros. Escola Nacional de Agronomia: Rio de Janeiro. 351p. Dellapé, P. M., Carpintero, D. L. & Melo, M. C New records of Dipsocoromorpha, Cimicomorpha and Pentatomorpha (Hemiptera: Heteroptera) from Argentina. Zootaxa, 2436: Dias, R., Overholt, W. A., Heard, T.M., Samayoa, A. & van Klinken, R.D Characterizing the host specificity of Ischnodemus variegatus (Signoret) (Hemiptera: Blissidae) on two congeneric grass species. Biological Control, 55: Doesburg Jr., P. H. van Heteroptera of Suriname. I. Largidae and Pyrrhocoridae. Studies on the Fauna of Suriname and other Guyanas, 9: Doesburg Jr., P. H. van A revision of the New World species of Dysdercus Guérin Méneville (Heteroptera, Pyrrhocoridae). Zoologische Verhandelingen, 97: pls. Fernandes, J. A. M. & Doesburg, P. H. van The E. dolichoceragroup of Edessa Fabricius, 1803 (Heteroptera: Pentatomidae: Edessinae). Zoologische Mededelingen, 73: Forero, D The systematics of the Hemiptera Sistemática de Hemiptera. Revista Colombiana de Entomología, 34(1): Gallo, D., Nakano, O., Silveira Neto, S., Carvalho, R. P. L., Baptista, G. C., Berti Filho, E., Parra, J. R. P., Zucchi, R. A., Alves, S. B., Vendramim, J. D., Marchini, L. C., Lopes, J. R. S. & Omoto, C Entomologia Agrícola. FEALQ: Piracicaba. 920p. Gil-Santana, H. R New records, and nomenclatural and biological notes on Reduviidae (Hemiptera: Heteroptera) from Bolivia and Brazil. Zootaxa, 1785: Gil-Santana, H. R., Costa, L. A. A., Forero, D. & Zeraik, S. O Sinopse dos Apiomerini, com chave ilustrada para os gêneros (Hemiptera- Heteroptera, Reduviidae, Harpactorinae). Publicações Avulsas do Museu Nacional, 97: Gil-Santana, H. R. & Forero, D A new species of Notocyrtus, a new synonym of Coilopus, and new records and notes on other Harpactorini (Hemiptera: Heteroptera: Reduviidae: Harpactorinae) from South America. Zootaxa, 2148: Gotelli, N.J. & Entsminger, G.L EcoSim: Null models software for ecology. Version 7. Acquired Intelligence Inc. & Kesey- Bear. Jericho, VT Hogue, C. L Latin American insects and Entomology. University of California Press: Los Angeles. 536p. Marques, O.M., Gil-Santana, H. R., Coutinho, M. L. & Silva Júnior, D. D Percevejos predadores (Hemiptera, Reduviidae, Harpactorinae) em fumo (Nicotiana tabacum L.) no município de Cruz das Almas, Bahia. Revista Brasileira de Zoociências, 8(1): Marques, O.M., Gil-Santana, H. R., Magalhães, A. C. A. & Carvalho, C. A. L Predação de Apiomerus lanipes (Fabricius, 1803) (Hemiptera: Reduviidae) sobre Apis mellifera (Linnaeus, 1758), no estado da Bahia, Brasil. Entomología y Vectores, 10(3): Michel, B Entomofauna de los algodonales paraguayos: Hemiptera Heteroptera. C.I.R.A.D. C.A./U.R.: Montpellier. 132p. Mitchell, P. L Leaf-Footed Bugs (Coreidae). Chapter Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista 223
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