PREVALÊNCIA DE ENDOPARASITAS EM CÃES NA REGIÃO NORTE DO RIO GRANDE DO SUL/BRASIL

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1 1 PREVALÊNCIA DE ENDOPARASITAS EM CÃES NA REGIÃO NORTE DO RIO GRANDE DO SUL/BRASIL PREVALENCE OF ENDOPASITES DOGS IN NORTHERN RIO GRANDE DO SUL / BRAZIL BEVILACQUA, Marcelo 1 FERRARI, Jonatan 1 KNEREK, André 1 NOSKOSKI, Marieli 1 ROMANOSKI, Carla Adriana 1 VEIGA, Marindia da 1 GOTTLIEB, Juliana 2 OLIVEIRA, Daniela dos Santos de 2 ALMEIDA, Mauro Antônio de 3 MAHL, Deise Luiza 3 OLIVEIRA, Franciele 3 ROCHA, Anilza Andreia da 3 RESUMO: Sabe-se que o risco de zoonoses aumenta quando o homem fica exposto ao convívio de animais doentes, principalmente aos domésticos e peridomiciliados. Deste modo, o conhecimento sobre os endoparasitas que acometem os cães ganha relevância. O presente trabalho objetiva realizar um estudo sobre a prevalência de endoparasitas em cães na região norte do estado do Rio Grande do Sul/Brasil. Para tanto, foram analisados cento e cinquenta exames coproparasitológicos, pelos métodos direto, Willis-Mollay, Lutz-Hoffman, Pons e Janer, Faust. Sendo 9 amostras coletadas em uma clínica veterinária particular na cidade de Getúlio Vargas, 31 amostras coletadas em um abrigo de cães na cidade de Erechim e 10 amostras coletadas em uma clínica veterinária particular da cidade de Passo Fundo. As amostras foram coletadas com o auxílio de luvas, após a defecação dos animais e armazenadas em recipientes específicos, previamente identificados e imediatamente encaminhados para análise laboratorial. Os dados dos 100 animais restantes foram obtidos por um levantamento de laudos de exames coproparasitológicos em um laboratório veterinário na cidade de Getúlio Vargas, que presta serviços ainda, aos municípios de Estação, Erebango, Sertão e Ipiranga do Sul. Os animais não foram triados levando-se em consideração padrão racial, sexual ou pela idade. A pesquisa foi realizada no período de setembro de 2012 a março de Das 150 amostras fecais analisadas, 49,3 % foram negativas para presença de larvas, ovos e/ou oocistos de endoparasitas, 47,3 % foram positivas para oocistos de Giardia lamblia e1,3% apresentaram positividade para ovos Toxocara canis. Ainda, 0,7% das amostras foram positivas para ovos de T. canis concomitante com oocistos de G. lamblia, 0,7 % foram positivas para cisto de Entamoeba sp. e 0,7 % positivos para ovos de Ancylostoma sp. Após análise dos dados, observou-se uma prevalência maior de oocistos de G. lamblia na região norte do estado, salientando a importância de medidas de controle e prevenção, sendo o protozoário uma zoonose que cursa com sintomatologia como diarreia e mal estar em humanos. Palavras chave: Endoparasitas, cães, região norte Rio Grande do Sul, Giardia lamblia ABSTRACT: It is known that the risk of zoonotic diseases increases when the man is exposed to the interaction of sick animals, particularly to domestic andaround residences. 1 Acadêmicos de Medicina Veterinária- Faculdades IDEAU- Nível VI/ Professores Faculdades IDEAU- Orientadores do trabalho. 3 Professores Faculdades IDEAU.

2 2 Thus, knowledge of endoparasites affecting dogs becomes relevant. This paper aims to conduct a study on the prevalence of endoparasites in dogs in the northern region of the state of Rio Grande do Sul / Brazil. For that, one hundred and fifty fecal examinations were analyzed by modified direct, direct methods, Willis-Mollay, Lutz-Hoffman, Pons and Janer, Faust and Ritchi. 9 samples being collected in a private veterinaryclinic in the city of Getúlio Vargas, 31 samples collected at a dog shelter in the city of Erechim and 10 samples collected at a private veterinary clinic in the city of Passo Fundo.The samples were collected with the aid of gloves, after defecation of animals and stored in specific, previously identified and immediately sent for laboratory analysis containers. The data of the remaining 100 animals were obtained by a survey of reports of fecal examinations in a veterinary laboratory in the city of Getúlio Vargas, who serves also to municipalities Station, Erebango Hinterland and South Ipiranga Animals were taking unsorted in racial, sexual or age standard account. The survey was conducted from September 2012 to March Fecal of the 150 samples analyzed, 49.3% were negative for the presence of larvae, eggs and / or oocysts endoparasites, 47.3% were positive for oocysts of Giardia lamblia and 1.3% were positive for Toxocara canis eggs. Further, 0.7% of the samples were positive for eggs of T. canis concomitant with oocysts of G. lamblia 0.7% were positive for cyst Entamoeba sp. and 0.7% positive for eggs Ancylostoma sp. After analyzing the data, we observed a higher prevalence of G. lamblia oocysts in the northern region of the state, stressing the importance of prevention and control measures, being a zoonotic protozoan that presents with symptoms such as diarrhea and malaise in humans Keywords:Endoparasites, dogs, northern Rio Grande do Sul, Giardia lamblia INTRODUÇÃO Na clínica veterinária e em conjunto com a saúde pública o estudo das doenças parasitárias de pequenos animais se faz necessário, pois, vários gêneros de helmintos e protozoários possuem potencial zoonótico, podendo contaminar o homem pela proximidade com seus animais de estimação (LEITE et al., 2007). É visível no país o aumento de cães domiciliados, peridomiciliados e errantes. Esses animais têm fácil acesso a locais públicos de lazer dos humanos o que aumenta o risco de infecção parasitológica principalmente em crianças (SCAINI et al., 2003). Os cães são comumente afetados por endoparasitas que são umas das principais causas de transtornos intestinas, causando nestes, apatia, anemia, vômito, diarreia, prurido anal, perda de peso, convulsões e morte (FERREIRA et al., 2010). Conforme Xavier (2006), dentre os parasitas intestinais de cães, os mais comumente identificados em exames coproparasitológicos são o Ancylostoma sp., Toxocara sp., Trichuris sp., Dipylidium sp. e alguns protozoários como Giardia sp. Segundo Brener et al. (2005), os principais endoparasitas que causam enfermidades em humanos são Toxocara sp. e Ancylostoma sp. causando

3 3 respectivamente, a Larva Migrans Visceral e a Larva Migrans Cutânea/enterite eosinofílica. Em animais os sinais clínicos apresentados pelo Toxocara canis são a proeminência de abdome, anorexia, diarreia, pneumonia e presença de vermes imaturos no vômito principalmente em filhotes. O diagnóstico é realizado pela avaliação dos sinais clínicos e o laboratorial com a identificação microscópica dos ovos em exame de fezes do cão, pelo método de flutuação (FORTES,2004). A ancilostomose no cão é causada pelo parasita Ancylostoma caninum e observada comumente em animais com idade inferior a um ano de idade. A infecção pode ocorrer por via transmamária sendo os animais suscetíveis à fase aguda ou hiperaguda em razão das suas baixas reservas de ferro no organismo. A infecção da cadela acarreta a transmissão trasmamária por até três ninhadas consecutivas, embora as larvas liberadas diminuam a cada lactação. Nos filhotes a anemia costuma ser grave e pode vir acompanhada de diarreia com sangue e muco (TAYLOR et al., 2010). Segundo Foreyt (2005), o A. caninum provoca anemia e todas as perturbações dela decorrentes, fraqueza, mucosas pálidas, apatia, prejudicando o crescimento do animal acometido. A detecção dos ovos via laboratorial é feita com o método de flutuação fecal. À medida que os cães vão ficando mais velhos a resistência aos ancilóstomos aumenta tendo ou não passado pela infecção. A capacidade de compensar a perda sanguínea causada pela infecção depende da atividade hematopoiética e estado de nutrição do indivíduo acometido e pela presença ou não de causas estressantes (BOWMAN, 2010). Giardia sp. é considerada um agente infeccioso importante em cães e humanos e relacionada com um quadro de diarreia aguda ou crônica em animais e em seres humanos com imunossupressão (SANTOS et al., 2007). Giardíase é uma doença gastrointestinal causada por protozoários do gênero Giardia sp. que contém várias espécies como Giardia duodenalis, Giardia agilis, Giardia muris, Giardia ardeae, e Giardia psittaci (TANGTRONGSUP & SCORZA, 2010). Segundo Fortes (2004), das várias espécies existentes, G. lamblia, G. canis e G.duodenalis foram registradas no Brasil. Porém, Monteiro (2010), descreve G. lamblia, G. duodenalis e G. intestinalis como sinonímias. Este protozoário se apresenta de duas formas, a móvel que são trofozoítos flagelados e a imóvel que são os cistos infectantes.

4 4 O trofozoíto é simétrico possui oito flagelos, seis que emergem livres em intervalos ao redor do corpo, possui um grande disco adesivo na porção ventral que é achatado e facilita a ligação às células epiteliais da mucosa do intestino delgado (TAYLOR et al., 2010). Raramente a forma móvel sobrevive por longo período fora do hospedeiro. Em contra partida o cisto é a forma resistente, pode resistir por meses em condições de chuva e frio, mas são sensíveis em condições de calor e seca (TANGTRONGSUP & SCORZA, 2010). O diagnóstico é confirmado quando encontrados trofozoítos ou cistos no exame de fezes. A prevenção se dá com vacina contra Giardia sp. (FOREYT, 2005). Dipylidium caninum é um helminto que tem a pulga e o piolho como hospedeiros intermediários. Quando adulto, o verme atinge de 15 a 75 cm no intestino delgado de carnívoros. Cães infectados por D.caninum apresentam prurido anal, enterite crônica, alteração do apetite, emagrecimento, vômito e ainda, distúrbios nervosos. O diagnóstico faz-se com a visualização das proglotes nas fezes e na região perianal e em laboratório é usado o método de flutuação fecal (FOREYT,2005). A infecção por D. caninum indica a presença de pulgas da espécie Ctenocephalides canis e de piolhos da espécie Trichodectes canis, sendo que os cisticercoides (estádio larval) desenvolvem-se e localizam-se na cavidade oral desses insetos (FORTES, 2004). Os cães adquirem o D.caninum quando ingerem as oncosferas que estão contidas em bolsas ou cápsulas do ovo. Este leva de duas a três semanas para mudar da fase de cisticercoides até uma tênia; liberando segmentos. Isso posto, os benefícios da medicação anti-helmíntica são mínimos se não ocorrer o combate do parasita e seus hospedeiros intermediários no ambiente onde vivem os animais (BOWMAN, 2010). A infecção por Trichuris vulpi, ocorre somente se forem engolidos ovos contendo as larvas infectantes. Uma vez engolidos, os ovos eclodem e se desenvolvem do epitélio do intestino. A maioria das infecções não causam sinais clínicos, mas nas maciças podem causar episódios de diarreia com sangue alternando com fezes de aparência normal (BOWMAN, 2010). O diagnóstico é realizado pela identificação dos ovos no exame de fezes (MONTEIRO, 2010).

5 5 O presente estudo tem como objetivo a verificação da prevalência de casos de endoparasitoses em cães na região norte do estado do Rio Grade do Sul. MATERIAL E MÉTODOS Para a realização do estudo foram analisados 150 exames coproparasitológicos realizados em laboratórios de análises clínicas pelos métodos direto que consiste na análise direta das fezes frescas para identificação de trofozoítos, Willis-Mollay baseado em flutuação da amostra em solução salina para identificação de ovos, Lutz-Hoffman, Pons e Janer que são métodos de sedimentação espontânea das fezes e Faust realizado por centrifugação e sedimentação. Sendo destes, nove amostras de fezes de cães coletadas nos dias 07 e 08 de maio de 2014, junto a uma clínica veterinária na cidade de Getúlio Vargas, Rio Grande do Sul. Posteriormente, foram coletadas fezes no dia 09/05/2014, em um abrigo de cães na cidade de Erechim, norte do estado do Rio Grande do Sul. O referido abrigo tinha 80 cães alojados que não apresentavam o principal sinal clínico de endoparasitose, a diarreia. Nesta coleta, foram para exames coproparasitológico 31 amostras, sendo oito destas amostras coletadas 24 horas após a administração de vermífugo via oral de amplo espectro à base de Febendazol, Pomoato de Pirantel e Praziquantel. No abrigo os animais eram mantidos juntos, sem separação por canis, baias ou pátios individuais, conforme Figura 1. Figura 1- Animais alojados no abrigo de cães Foto: Bevilacqua et al.,2014. Abrigo de cães, Erechim.

6 6. A única separação que ocorreu foi dos oito animais selecionados, que receberam vermífugos, um dia antes da coleta conforme Figura 2. As amostras foram coletadas com o auxílio de luvas diretamente do chão após a defecação, colocadas em recipientes específicos fornecidos pelo laboratório e já encaminhados para análise junto a um laboratório na mesma cidade, conforme Figura 3. Somaram-se mais dez exames coproparasitológicos realizados na cidade de Passo Fundo, região norte do Estado do Rio Grande do Sul. As amostras coletadas em uma clínica veterinária local que foram encaminhadas para análise laboratorial, no período de 02/04/2014 a 10/05/2014. Figura 2 e 3 Em destaque animas separados e vermifugados e amostras coletadas em recipiente para posterior análise, respectivamente Foto: Bevilacqua et al.,2014. Abrigo de cães, Erechim. Os dados dos 100 animais restantes foram obtidos por um levantamento de laudos de exames coproparasitológico. Os animais não foram triados levando-se em consideração padrão racial, sexual ou pela idade. A pesquisa foi realizada no período de setembro de 2012 a março de Os exames foram realizados em um laboratório parasitológico veterinário na cidade de Getúlio Vargas, norte do estado do Rio Grande do Sul que presta serviços aos municípios vizinhos de Estação, Erebango, Sertão e Ipiranga do Sul. Os referidos exames foram solicitados após os animais passarem por atendimento em clínicas veterinárias dos municípios acima citados.

7 7 RESULTADOS E DISCUSSÕES Dos 150 resultados de exames analisados 74 (49,3%) tiveram resultados considerados negativos por não revelarem a presença de larvas, ovos e/ou oocistos para os métodos direto, Willis-Mollay, Lutz-Hoffman, Pons e Janer e Faust. Tiveram resultado positivo para presença cistos de Giardia lamblia 71 amostras (47,3%), duas amostras (1,3%) foram positivas para Toxocara canis, uma amostra (0,7%) foi positiva para cistos de Giardia lamblia etoxocara canis, uma amostra (0,7%) teve resultado positivo para cistos Entamoeba sp. e uma amostra (0,7%) foi positiva para Ancylostoma sp., conforme a Figura 4. 47,3% 0,7% 1,3% 0,7% 0,7% 49,3% Negativo Positivo para Giardia lamblia Positivo para Toxocara canis Positivo para G. lamblia / T.canis Positivo para Entamoeba s. Positivo para Ancylostoma sp. Figura 4- Porcentagem dos endoparasitas encontrados no estudo. Os valores encontrados para Giardia lamblia no referido estudo foram muito superiores aos encontrados por Santos et al. (2007) o resultado foi de 9,3% em animais com diarreia e 6% em animais sem diarreia, sendo este parasita o de maior prevalência na cidade de Londrina, Paraná. A Giardia sp. foi o parasita intestinal mais comum em Calgary, Alberta, Canadá com 8,1% de prevalência (JOFFE, D. et al., 2011) e em Kerman no Irã com 7,14% de prevalência em animais aparentemente sadios (MIRZAEI, 2010). Os resultados obtidos para G. lamblia ainda foram superiores aos encontrados por Leite et al. (2007) com 0,25% de ocorrência em Curitiba, no Paraná,

8 8 por Labruma et al. (2006) menos que 10% em Monte Negro, Rondônia e por Alves et al. (2001) com 4,65% na região metropolitana do Rio de Janeiro. Os resultados obtidos em estudos de prevalência de endoparasitas devem ser interpretados com cuidado, pois podem não representar o parasitismo real, uma vez que a eliminação de ovos e/ ou oocistos nas fezes de animais infectados não ocorre de maneira constante (Alves et al., 2001). De acordo com Heymans apud Mundin et al. (2003) o recomendado no tocante a exames para diagnóstico de Giardia sp., é que se realize a coleta de três amostras em dias alternados, com intervalo de sete dias entre cada coleta, face à excreção dos cistos ocorrem de forma intermitente. Conforme Kirkpatrick & Farrell (1984) animais de abrigo estão mais suscetíveis a infestações por endoparasitas. A transmissão G. lamblia se da pela ingestão de fezes, alimentos ou água contaminados com cistos. O excistamento ocorre nas criptas do duodeno, onde cada cisto origina dois trofozoítos e estes se fixam na parede do intestino no hospedeiro e utilizam produtos da digestão do hospedeiro, causando a sintomatologia (FORTES, 2004). Essa relação não foi observada no referido estudo, pois nas amostras obtidas no abrigo o índice de endoparasitas foi baixo. A maioria das infecções causadas pela G. lamblia em cães são subclínicas, o quadro pode ser mais grave em cães jovens, com infecção entérica por outros patógenos ou em animais imunossuprimidos. A imunodeficiência também predispõem os humanos à giardíase (TENNANT, 2010). Os resultados positivos do estudo em questão foram encontrados em exames de animais aparentemente sadios procedentes do abrigo de cães e em animais com suspeita de endoparasitose procedentes de clínicas veterinárias. Este fato é relevante, pois mesmo os animais considerados saudáveis podem ser transmissores de parasitas de caráter zoonótico. Que segundo Santos et al. (2007) sem os devidos cuidados representa risco os proprietários e seus familiares. A G. duodenalis possui sete sorovares (A-G). Segundo Tangtrongsup & Scorza (2010), o sorovar A foi isolado em humanos infectados, o B foi encontrado em humanos e em cães acometidos, e o C e D foram encontrados somente em cães infectados, em gatos acometidos foi encontrado o sorovar F. Conforme Rahmat (2012) os seres humanos são considerados os principais reservatórios de infecções por G. duodenalis, porém as infecções zoonóticas

9 9 dependem do sorovar de Giardia sp., sendo os sorovares A e B considerados potencialmente zoonóticos. Também se levanta a hipótese que os antiparasitários não eliminem o protozoário de maneira adequada, pois na Austrália a alta prevalência de Giardia sp., em cães foi atribuída ao fato que a maioria dos anti-helmínticos não interferem no desenvolvimento do protozoário e este não compete mais com espaços anteriormente ocupado por parasitas, tais como T. canis e D. caninum (Bugg et al. apud MUKARATIRWA & SINGH, 2010) e ainda a Alves et al.(2001) alerta quanto ao grande número de animais vermifugados parasitados em seu estudo, o que sugere inadequação dos métodos de controle empregados, como sub dosagem ou escolha incorreta da base do vermífugo. O Toxocara canis infecta o cão quando este ingere o ovo com a larva no segundo estágio (L2). A larva é liberada no intestino delgado e penetra na mucosa intestinal, posteriormente, as mesmas migram para o pulmão fazendo o ciclo clássico que acontece nos filhotes de até 40 dias. Já em cães com três meses de vida ou mais acontece o ciclo clássico e algumas larvas não chegam até a faringe e sim as veias pulmonares do coração sendo, portanto, distribuídas a diferentes órgãos do animal (MONTEIRO, 2010). Toxocara canis foi o segundo parasita mais encontrado no trabalho, duas amostras (1,3%) foram positivos para este parasita, e uma amostra (0,7%) positiva para infecção múltipla de T. canis e G. lamblia, resultado igual foi obtido por Santos et al. (2007) 1,3% para infecção simples por T. canis em animais com diarreia e nenhuma amostra foi positiva para T. canis concomitantemente com G.lamblia. E também semelhante ao encontrado por Leite et al. (2007) cerca de 1,29% de amostras positivas para T.canis na região metropolitana de Curitiba, Paraná. A prevalência de T. canis neste estudo foi inferior aos encontrados por Alves et al. (2001) com 9,3% para infecções simples, na região metropolitana do Rio de Janeiro. Por Mukaratirwa & Singh (2010) com 7,9% em Durban, África do Sul. Por Brener et al. (2005) com 7,1% no município de Niterói e Rio de Janeiro, no Rio de Janeiro. Por Farias et al. (1995) cerca de 16,6% na cidade de Araçatuba em São Paulo. Por Xavier (2006) cerca de 4% em Pelotas, Rio Grande do Sul. E por Labruma et al (2006) cerca de 18,9% na área urbana de Monte Negro em Rondônia. O A. caninum localiza-se no intestino delgado do animal acometido e alimenta-se de sangue durante todos os estádios de sua vida, tem um período de

10 10 vida de aproximadamente dois anos, sendo um parasita muito patogênico para os cães face sua ação espoliativa (FORTES, 2004). A evolução dos ovos dá-se pela presença de oxigênio, umidade, temperatura adequada e se o bolo fecal for revolvido pela ação de minhocas ou outros fatores mecânicos. As larvas em estágio L1 eclodem em condições ótimas após 24 horas. Alimentam-se de bactérias existentes nas fezes e em três dias mudam para L2, que se alimentam, crescem e mudam para L3 (larvas filarióides) (BOWMAN, 2010). As larvas infectantes L3 migram para fora da massa fecal e contaminam o solo. As larvas ao encontrarem uma superfície resistente ficam com sua atividade aumentada e penetram qualquer superfície e pele de hospedeiro indeterminado. Também a infecção por A. caninum pode ocorrer por via oral (infecção passiva) sendo a mais comum ou por via cutânea (infecção ativa) mais rara (TAYLOR et al., 2010). O Ancilostoma sp. foi o parasita intestinal mais prevalente em estudos como o de Blazius et al. (2006) que teve prevalência de 76,6% em Itapema, Santa Catarina, o de Labruma et al. (2006) com 73,7% em Monte Negro, Rondônia, o de Pedrassani & Zucco (2009) com 73% nas cidades de Canoinhas e Três Barras, Santa Catarina, o de Brener et al. (2005) com 61,43% nos municípios de Niterói e Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, o de Mukaratirwa & Singh (2010) com 53,8% em Durban, África do Sul, e o de Xavier (2006) que teve 12,9% em Pelotas, Rio Grande do Sul. O estudo teve resultado inferior aos acima citados com uma amostra (0,7%) positiva para a presença de Ancilostoma sp. Resultado igual foi obtido para Entamoeba sp., uma amostra, (0,7%) para o qual Santos et al. (2007) encontrou resultado superior 6,7% de prevalência. A Entamoeba sp. tem como hospedeiros o homem, o cão e o gato, e é considerado um agente oportunista. A infecção é se dá pela ingestão de água ou alimentos contaminados. O animal infectado pode ser fonte de contaminação tanto para outros animais como para o proprietário e familiares (FORTES,2004). A amebíase causada pela Entamoeba histolytica tem como local de predileção o intestino grosso e fígado. Os hospedeiros são cão, gato, suíno, rato e macacos. A E. histolytica faz sua multiplicação por fissão binária, encista-se, e os cistos são eliminados nas fezes. As amebas emergem do cisto quando ingeridas e resultam em oito pequenas amebas de cada cisto (TAYLOR et al., 2010).

11 11 As formas patogênicas lesam a mucosa do intestino grosso, causando ulceração e disenteria, podendo ser levadas pelo sistema porta para o fígado e outros órgãos podendo formar grandes abscessos, sendo o mais comum os abscessos amebianos no fígado (MONTEIRO, 2010). Os cistos de E. histolytica são detectados em esfregaços fecais a fresco, e a infecção em cães só tem sido relatada de forma esporádica e em geral adquirida mediante contato com seres humanos (FORTES, 2004). O conhecimento da incidência e prevalência desses parasitas com caráter zoonótico nos animais domésticos é fundamental para tomadas de medidas profiláticas, buscando a sanidade animal e humana (LABRUMA et al., 2006). CONCLUSÃO Após a análise dos exames coproparasitológicos reunidos entre as clínicas veterinárias da região, somados aos exames realizados junto ao abrigo de cães, verificou-se que a maior prevalência de endoparasitas nos cães da região norte do Estado do Rio Grande do Sul é de Giardia lamblia, atingindo uma porcentagem de 47,3 %. A sua alta incidência remete ao redobrado cuidado profilático no tocante a higiene, pois a mesma é considerada uma zoonose que é transmitida de maneira oro-fecal, e esta relacionada a quadros de diarreia em animais e em humanos imunodeprimidos. REFERÊNCIAS ALVES, A. L. et al. Aspectos do parasitismo intestinal em cães e gatos na região metropolitana do Rio de Janeiro Disponível em: < Acesso em: 26 abr BLAZIUS, R. D. et al. Ocorrência de protozoários e helmintos em amostras de fezes de cães errantes da Cidade de Itapema, Santa Catarina Disponível em: < Acesso em: 26 mai BRENER, B. et al. Frequência de enteroparasitas em amostras fecais de cães e gatos dos municípios do Rio de Janeiro e Niterói Disponível em: < Acesso em: 01 mai

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