Capítulo 16 DIVERSIDADE DE INSETOS AQUÁTICOS NO MUNICÍPIO DE SÃO GABRIEL DA CACHOEIRA, AMAZONAS

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2 Capítulo 16 DIVERSIDADE DE INSETOS AQUÁTICOS NO MUNICÍPIO DE SÃO GABRIEL DA CACHOEIRA, AMAZONAS 281

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4 CAPÍTULO 16 DIVERSIDADE DE INSETOS AQUÁTICOS NO MUNICÍPIO DE SÃO GABRIEL DA CACHOEIRA, AMAZONAS Ruth Leila Ferreira-Keppler¹; Neusa Hamada¹ & Carlos Augusto Silva de Azevêdo² ¹Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, INPA/CBIO, C.P. 478, CEP , Manaus, AM, inpa.gov.br; ²Centro de Estudos Superiores de Caxias, Universidade Estadual do Maranhão, CESC/UEMA, Praça Duque de Caxias s/n Morro do Alecrim, CEP , Caxias, MA, OS INSETOS AQUÁTICOS E SUA IMPORTÂNCIA Os insetos aquáticos são denominados assim porque pelo menos um de seus estágios de vida se desenvolve em ambiente aquático e, para que isso possa ser possível, têm adaptações morfológicas, fisiológicas e/ou comportamentais. Essas adaptações foram desenvolvidas principalmente para obter oxigênio dissolvido na água e/ou atmosférico para a respiração. Outras adaptações, também estão relacionadas com a sobrevivência desses organismos na água, tais como estruturas especiais para tolerar forte correnteza, para se locomover na coluna d água e nos diferentes tipos de substratos e para a obtenção de alimento. Os insetos aquáticos estão distribuídos, principalmente, em 12 ordens da classe Insecta (Collembola, Ephemeroptera, Odonata, Plecoptera, Hemiptera, Megaloptera, Neuroptera, Coleoptera, Hymenoptera, Trichoptera, Lepidoptera e Diptera), que podem ocupar diversos nichos, com diferentes graus de associação com o ambiente aquático. Na maioria dessas ordens, são os estágios imaturos, especialmente as larvas, que habitam o ambiente aquático sendo que os adultos são alados e habitam o ambiente terrestre. Esses organismos são importantes componentes dos ecossistemas aquáticos, tanto em ambientes de água estacionária (lêntico) quanto de água corrente (lótico), pois participam de diversos processos ecológicos importantes para a manutenção do sistema. Diversos insetos compõem a base da cadeia trófica, alguns destes processando matéria orgânica alóctone e/ou autóctone, mas também servindo de alimento para organismos maiores (ex. outros insetos e peixes). Por meio de sua alimentação e fezes são capazes de aumentar, localmente, o tempo de retenção de nutrientes no ambiente em que vivem. Os indivíduos adultos desses organismos, que geralmente são terrestres, também são importantes, pois entre outros serviços ambientais, participam de elos da cadeia alimentar no ambiente terrestre, servindo de 283

5 Desvendando as fronteiras do conhecimento na região amazônica do alto Rio Negro alimento para outros organismos (ex. outros insetos, sapos, aves e morcegos). Os insetos aquáticos possuem hábitos alimentares diversos, podendo ser fragmentadores, raspadores, filtradores, coletores ou predadores. Nas larvas, o tipo de hábito alimentar pode diferir de acordo com sua etapa do desenvolvimento. Por apresentar essa diversidade de hábito alimentar e serem, geralmente abundantes e freqüentes nos diferentes habitats, esses organismos se constituem excelentes ferramentas em estudos sobre alterações ambientais. O biomonitoramento se baseia no fato de que espécies mais sensíveis desaparecem do habitat impactado e espécies que conseguem tolerar as condições ambientais nessas áreas podem se beneficiar da nova situação, aumentando suas densidades populacionais. Há ainda espécies que não ocorreriam em alguns ambientes em condições naturais, mas se tornam capazes de colonizar habitats alterados (Mugnai et al., 2010). Por meio da avaliação ambiental é possível estimar a perda da diversidade de espécies aquáticas que muitas vezes é causada pela poluição, eutrofização, assoreamento, construção de barragens, abertura de estradas, metais pesados, atividades agrícolas e urbanização (Couceiro, 2009). Atualmente, estão sendo implementadas diversas atividades ligadas aos processos de desenvolvimento econômico na região Amazônica, alterando os ecossistemas naturais. Com isso, a biota dessas áreas está sujeita aos mais variados tipos de influência e sofre com alterações sobre a composição e abundância de suas espécies, tanto em ambiente terrestre como aquático (Couceiro et al., 2010; Couceiro et al., 2011). Embora a Amazônia seja reconhecida por sua elevada diversidade de espécies e paisagens, os estudos nessa região estão concentrados no entorno das grandes cidades, especialmente de capitais como Manaus e Belém. Esse fato ocorre, principalmente, pela dificuldade de acesso e elevados custos da logística de transporte via fluvial nessa região. A região de São Gabriel da Cachoeira (SGC) é um exemplo das dificuldades de realização de estudos sobre esse grupo de organismos, pela dificuldade de acesso. Nessa região existem apenas trabalhos resultantes de coletas pontuais, a exemplo do Pico da Neblina além de coletas ao longo da calha do Rio Negro (Alvan-Aguilar et al., 2005, Hamada et al., 2006, Py-Daniel & Barbosa, 2007). As pesquisas realizadas no Alto Rio Negro objetivaram a realização de um levantamento inicial da entomofauna aquática na região de SGC, o que representou uma oportunidade para conhecer melhor a diversidade e a distribuição do grupo de insetos aquáticos na Amazônia. ÁREA ESTUDADA EM SÃO GABRIEL DA CACHOEIRA E A COLETA DOS INSETOS Durante o desenvolvimento do Projeto Fronteiras foram realizadas duas coletas no campo em SGC, uma no período de águas baixas (novembro 2007) e outra no período de águas altas (abril 2009), de acordo com a classificação de Junk et al. (1989). Um total de 16 cursos d água foi amostrado em cada período (Tabela 1a). Nove destes foram acessados por via fluvial e sete por via terrestre, representados por igarapés de terra firme, localizados ao longo da BR 307 (Figuras 1, 2). Nesses igarapés, foram realizadas medições de alguns fatores 284

6 CAPÍTULO 16 ambientais (temperatura, ph, condutividade da água, profundidade e largura do curso d água entre outros) (Tabela 1b) que serão utilizados no futuro, para auxiliar, na caracterização do habitat das diferentes espécies coletadas. Os ambientes aquáticos foram avaliados quanto a disponibilidade dos substratos areia, folha, tronco, raiz, macrófita, pedra e kinon (acúmulo de material orgânico, flutuante, composto de flores, frutos, raízes, pólen, sementes, segundo Fittkau, 1977) (Figuras 3, 4), onde os insetos foram coletados. Figura 1. Mapa dos locais de coleta de insetos aquáticos em localidades do Rio Negro e na BR 307, no município de São Gabriel da Cachoeira, AM. A coleta dos insetos aquáticos foi realizada por meio de catação manual e rede aquática em forma de D, também conhecida como rapiché, com malha de 1 mm, além de bandejas e pinça entomológica e frascos de 250 ml para transporte. Parte do material foi individualizado para criação, obtenção do adulto para auxiliar a posterior identificação específica dos imaturos. Essa criação torna-se necessária em função da taxonomia dos insetos aquáticos ser baseada, principalmente no estágio adulto (macho). Outra parte foi triada sob microscópio estereoscópico e os espécimes foram identificados até família, utilizando literatura especializada ((Merritt et al., 2008, Hamada & Couceiro, 2003; Pes et al., 2005; Pereira et al., 2007) e contabilizados. Todos os espécimes foram armazenados no Laboratório de Citotaxonomia e Insetos Aquáticos do INPA até serem trabalhados pelos diferentes especialistas de cada grupo e, posterior incorporação a Coleção de invertebrados do INPA. 285

7 Desvendando as fronteiras do conhecimento na região amazônica do alto Rio Negro Figura 2. Tipos de cursos d água onde insetos aquáticos foram coletados no município de São Gabriel da Cachoeira, AM, em 2007 e Igarapés de mata rasos: a) leito arenoso, b) leito de pedra, c, d) leito de areia com folhas; e, f) igarapés profundos, tributários do Rio Negro. INVENTÁRIO DOS INSETOS EM IGARAPÉS E RIOS NA ÁREA DE ESTUDO O levantamento de insetos aquáticos de cursos d água em SGC resultou em um montante de exemplares, distribuídos em 55 famílias abrigadas nas ordens Trichoptera, Diptera, Plecoptera, Ephemeroptera, Coleoptera e Odonata (Tabela 2 e 3). Alguns destes exemplares foram registrados na fase imatura (Figura 5) e outros obtidos da criação individual, para obtenção dos adultos (Figura 6). A fauna coletada nessa área, considerando o nível taxonômico de família foi similar à observada em igarapés da Reserva Florestal Ducke, e de áreas de terra firme em Manaus, AM (Lopes et al., 2008). 286

8 CAPÍTULO 16 Figura 3. Substratos utilizados por insetos aquáticos em cursos d água no município de São Gabriel da Cachoeira, AM: a) folhas, b) kinon, c) tronco, d) areia. Com relação aos substratos utilizados pelos imaturos aquáticos na região de São Gabriel da Cachoeira se destacaram os substratos folha, kinon, raiz e macrófitas (Figura 3, 4, Tabela 2, 3), constantes em dois mesohabitats básicos: áreas de corredeira e de remanso. Nas áreas de corredeira geralmente encontra-se fundo de pedra, devido à maior velocidade da água. Em alguns locais pode haver acúmulo de folhiço retido por obstáculos presentes no leito do igarapé, tais como galhos, troncos e raízes da vegetação marginal. Nas áreas de remanso, há a deposição de sedimentos ou areia devido à menor velocidade da água. Estas diferenças entre áreas de remansos e corredeiras são importantes na distribuição e diversidade de organismos aquáticos em igarapés. 287

9 Desvendando as fronteiras do conhecimento na região amazônica do alto Rio Negro Tabela 2. Ordem e família de insetos aquáticos coletados em áreas de remanso e correnteza, em igarapés com diferentes substratos, no município de São Gabriel da Cachoeira, AM, em 2007.*¹ Ordem Família Regime Substrato CO RE F P A T K R M Total Coleoptera Elmidae Dytiscidae Scirtidae Ptilodactylidae Noteridae Hydrophilidae Gyrinidae Carabidae Staphylinidae Diptera Chironomidae Simuliidae Tipulidae Ceratopogonidae Psychodidae Culicidae Empididae Stratiomyidae Dolichopodidae Ephemeroptera Leptophlebiidae Baetidae Leptohyphidae Coryphoridae Caenidae Euthyplociidae Polymitarcyidae Hemiptera Naucoridae Vellidae Hebridae Belostomatidae Gerridae Lepidoptera Crambidae Megaloptera Corydalidae Odonata Libellulidae Megapodagrionidae Coenagrionidae Gomphidae Calopterygidae Polythoridae Aeshnidae Coryphoridae Plecoptera Perlidae Trichoptera Leptoceridae Hydropsychidae Philopotamidae Helicopsychidae Odontoceridae Glossosomatidae Hydroptilidae Calamoceratidae Polycentropodidae Ecnomidae Total *¹ - CO= correnteza, RE= remanso, F= folha; P= pedra, A= areia, T= tronco, K= kinon, R= raiz, M= macrófita. 288

10 CAPÍTULO 16 Tabela 3. Ordem e família de insetos aquáticos coletados em áreas de remanso e correnteza em igarapés, nos diferentes substratos, no município de São Gabriel da Cachoeira, AM, em 2009.*¹ Ordem Família Regime Substrato CO RE F P A T K R M Total Coleoptera Elmidae Gyrinidae Noteridae Hydrophilidae Diptera Chironomidae Simuliidae Culicidae Ceratopogonidae Tipulidae Ephemeroptera Leptophlebiidae Euthyplociidae Baetidae Oligoneuridae Caenidae Polymitarcyidae Hemiptera Naucoridae Veliidae Gerridae Gelastocoridae Lepidoptera Crambidae Megaloptera Sialidae Corydalidae Odonata Libellulidae Gomphidae Megapodagrionidae Calopterygidae Perilestidae Corduliidae Plecoptera Perlidae Trichoptera Hydrobiosidae Leptoceridae Hydropsychidae Philopotamidae Helicopsychidae Total *¹ - CO= correnteza, RE= remanso, F= folha; P= pedra, A= areia, T= tronco, K= kinon, R= raiz, M= macrófita 289

11 Desvendando as fronteiras do conhecimento na região amazônica do alto Rio Negro Figura 4. Substratos utilizados por insetos aquáticos coletados em cursos d água no município de São Gabriel da Cachoeira, AM: a) raiz; b) macrófitas; c) pedra com Podostemaceae seca; d) Podostemaceae sobre laje de pedras. A escolha do habitat por invertebrados depende da interação com alguns fatores, entre eles a profundidade, velocidade da água e até mesmo a textura do substrato, tendo cada um deles, um importante papel na regulação da riqueza e na determinação das comunidades de macroinvertebrados (Baptista et al., 2001; Fidelis et al., 2008). Portanto, a dinâmica ecológica dos ambientes pode levar a mudanças contínuas ou gerar descontinuidades em diferentes escalas de habitat (Lake, 2000). É conhecido, que a influência da ação antrópica é um dos fatores que mais interfere na diversidade de insetos aquáticos (Calisto et al., 2001). É importante salientar que as espécies são influenciadas pela dinâmica ecológica dos ecossistemas, e que o ambiente terrestre exerce forte influência. Portanto, fatores como temperatura, oxigênio, ph, disponibilidade de nutrientes e vegetação marginal são determinantes sobre a ecologia dos organismos. 290

12 CAPÍTULO 16 Figura 5. Insetos aquáticos (adultos terrestres) que ocorrem em São Gabriel da Cachoeira, AM. a) de Odonata em cópula; b) de Corydalidae (Megaloptera) c) Odonata; d) de Tabanidae (Diptera); e) Corydalidae (Megaloptera); f) Simuliidae (Diptera). Figura 6. Insetos aquáticos (imaturos aquáticos) que ocorrem em São Gabriel da Cachoeira, Amazonas. a) Trichoptera no casulo de pedras; b) Corydalidae; c) Simuliidae; d) Tabanidae; e) Trichoptera; f) Odonata. 291

13 Desvendando as fronteiras do conhecimento na região amazônica do alto Rio Negro A maior abundância de insetos aquáticos foi observada em área de correnteza (82%) quando comparado com áreas de remanso (18%), nos dois períodos amostrados. As ordens mais abundantes e diversas, em termos de família foram: Trichoptera e Diptera representadas por mais de oito famílias que ocorreram principalmente em área de correnteza (Tabela 2, 3). Em geral, Trichoptera pode ser encontrada em diversos habitats não perturbados, uma vez que a maioria de suas espécies utiliza materiais vegetais e minerais para a construção de suas casas e abrigos. Entre os Diptera, Chironomidae e Simuliidae foram as mais abundantes, a primeira família pode ser encontrada tanto em áreas de remanso como de correnteza e, tem grande diversidade na forma de alimentação e ocupação de habitat, algumas espécies, inclusive, podem sobreviver em ambientes com baixa oxigenação, pois possuem hemoglobina. Os Simuliidae, conhecidos popularmente como piuns ou borrachudos são típicos de áreas de corredeira e são muito freqüentes e abundantes em áreas com plantas da família Podostemaceae, que crescem sobre pedras (Figura 4d), e em troncos e folhas retidas em áreas de correnteza (Figuras 2e). A família inclui espécies com fêmeas hematófagas, que necessitam de sangue para o processo de amadurecimento dos ovos e, portanto, algumas espécies podem ser vetores de doenças ao homem e outros animais. Em algumas comunidades indígenas no estado do Amazonas, a doença conhecida como cegueira dos rios ou oncocercose é causada pela Onchocerca volvulus Leuckcart, que é transmitida por algumas espécies de piuns. Além dessa, outra filariose chamada mansonelose, causada por Mansonella ozzardi Manson também pode ser transmitida por algumas espécies de piuns. Outra família de Diptera (Ceratopogonidae) tem larvas e pupas que ocorrem preferencialmente em ambientes de remanso de rios e igarapés; seus adultos são popularmente conhecidos como maruins, meruins, mosquitinho de mangue e mosquito-pólvora. Espécies dessa família estão entre os menores insetos conhecidos. As fêmeas são hematófagas, medindo até 3 mm e têm importância médica e veterinária por serem vetores de arbovírus (vírus de Oropouche) e filarias (M. ozzardi) (Medeiros et al., 2006). Culicidae é outra família de Diptera importante, sob o aspecto médico, ela é conhecida vulgarmente como mosquito, carapanã, pernilongo, murissoca ou sovela. Apesar de ter sido coletada com baixa freqüência nas amostragens realizadas, essa família é abundante na fase adulta, nos tributários do Rio Negro. Anopheles darlingi (Root) é a principal espécie vetor do Plasmodium falciparum Welch e Plasmodium vivax Grassi & Felletti que são os agentes etiológicos causadores da malária na região Amazônica (Tadei et al., 1998). Alguns estudos sobre famílias de Ephemeroptera, Hemiptera/Heteroptera, Odonata, Plecoptera, Trichoptera, Lepidoptera e Megaloptera já foram realizados na Amazônia Central e, sabe-se que são abundantes em vários ambientes lênticos e lóticos preservados (Lopes et al., 2003; Azevêdo, 2003; Pes, 2005; Azevêdo & Hamada, 2006; Pereira et al., 2007). Entretanto, pouco se sabe sobre esses grupos na região de SGC. Dessa forma, é necessário realizar inventários mais detalhados nos diversos microhabitats existentes na região. Criar imaturos, em condições de laboratório e obter adultos para possibilitar a identificação específica das larvas existentes na área. Apesar das informações em nível de ordem/família dos insetos aquáticos coletados na área de São Gabriel da Cachoeira serem preliminares, elas representam o primeiro inven- 292

14 CAPÍTULO 16 tário da entomofauna aquática nessa região. Após a identificação dos exemplares coletados por especialistas dos diferentes grupos taxonômicos, informações mais detalhadas sobre a diversidade da região serão disponibilizadas contribuindo para o incremento do conhecimento sobre a diversidade biológica no Alto Rio Negro, Amazonas. AGRADECIMENTOS À FINEP/Projeto Fronteiras, pelo auxílio financeiro e ao CNPq, pelas bolsas concedidas aos autores. Ao Mékio Menezes Diniz, Tone Damito C. Assunção colaboradores do projeto LBA (Large Scale Biosphere-Atmosphere Experiment in Amazonia) pelo suporte na região de SGC. Ao diretor do IFAM-SGC Paulo Assis C. Nascimento pelo apoio logístico. Infraestrutura laboratorial oferecida pelo PRONEX/CNPq-FAPEAM e CAPES-Pro-equipamentos. Fotos de insetos cedidas por Cícero Monteiro, Ana M.O. Pes, Jeferson O. Silva, Fernando Pinheiro Costa e Márcio Cutrim. 293

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16 CAPÍTULO 16 SUGESTÕES BIBLIOGRÁFICAS Alvan-Aguilar, M.A.; Hamada, N.; Adler, P.H.; Luz, S.L.B Cytotaxonomy of Simulium cauchense Floch & Abonnenc and Simulium quadrifidum Lutz (Diptera: Simuliidae) in Brazilian Amazonia. Mem Inst Oswaldo Cruz, 100(3): Azevêdo, C.A.; Hamada, N Description of last-instar larva of Corydalus nubilus Erichson, 1848 (Megaloptera: Corydalidae) and notes on its bionomics. Zootaxa, 1177: Baptista, D.F., Buss, D.F., Dorvillé, L.F.M.; Nessimian, J Diversity and habitat preference of aquatic insects along the longitudinal gradient of the Macaé river basin, Rio de Janeiro, Brazil. Rev. Brasil. Biol. 61 (2): Calisto, M.; Moretti, M.; Goulart, M Macroinvertebrados bentônicos como ferramenta para avaliar a saúde de riachos. Revista Brasileira de Recursos Hídricos 6(1): Couceiro, S.R.M Sedimentos antropogênicos em igarapés da base de operações Geólogo Pedro Moura, Coari, AM: efeito sobre macroinvertebrados e degradação de folhas. Tese de Doutorado, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade de Brasília, Instituto de Ciências Biológicas. 122p. Couceiro, S.R.M.; Hamada, N.; Forsberg, B.R.; Padovesi-Fonseca, C Effects of anthropogenic silf on aquatic macroinvertebrates and abiotic variables in streams in the Brazilian Amazon. J. Soils Sediments 10: Couceiro, S.R.M.; Hamada, N.; Forsberg, B.R.; Padovesi-Fonseca, C Trophic structure of macroinvertebrates in Amazonian streams impacted by anthropogenic siltation. Austral Ecology 36: Fidelis, L.; Nessimian, J.L.; Hamada, N Distribuição espacial de insetos aquáticos em igarapés de pequena ordem na Amazônia Central. Acta amazonica 38(1): Fittkau, E.J Kinal and kinon, habitat and coenosis of the surface drift as seen in Amazonian running waters. Geo. Eco. Trop., 1(1): Hamada, N.; Couceiro, S.R.M An key to nymphs of Perlidae (Insecta: Plecoptera) genera in Central Amazonia, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia 47: Hamada, N.; Pepinelli, M.; Hernández L.M Simulium nunesdemelloi (Diptera: Simuliidae), a new species of black fly from the northwestern region of Amazonas State, Brazil. Zootaxa 1371: Junk, W.J.; Bayley, P.; Spark, R.E The flood pulse concept in river-floodplain systems. p In: Dodge, D. P. (Ed.). Proceedings of the International Large River Symposium. British Columbia. (Canadian special publication of fisheries and aquatic sciences, 106). Lake, P.S Disturbance, patchiness and diversity in streams. Journal of the North American. Benthological Society 19(4): Lopes, M.J.N., Pes, A.M.O., Azevedo, C.A.S.A., Reis, P., Pereira, D.L.V., Ribeiro, J.M.F., Hamada, N., Ferreira-Keppler, R.L. & Rafael, J.A Insetos aquáticos p. In. Reserva Ducke: A biodiversidade amazônica através de uma grade / Organizadores: Oliveira, M.L.; Baccaro, F.B.; Braga-Neto, E.;. Magnusson, W.E. Manaus, AM. Editora Áttema Design Editorial. 166p. 295

17 Desvendando as fronteiras do conhecimento na região amazônica do alto Rio Negro Merritt, R.W.; Cummins, K.W.; Berg, M.B An introduction to the aquatic insects of the North America. Dubuque: Kendall? Hunt Publishing Destesmpany.1214p. Mugnai, R.; Nessimian, J.L.; Baptista, D.F Manual de identificação de macroinvertebrados aquáticos do estado do Rio de Janeiro. 1º Edição. Technical Books Editora, Rio de Janeiro, 176p. Medeiros, J.F.; Py-Daniel, V.; Pessoa, F.A.C Uma filária pouco estudada no Brasil. Ciência Hoje 39(231): Pereira, D.L.V.; Melo, A.L.; Hamada, N Chaves de identificação para famílias e gêneros de Gerromorpha e Nepomorpha (Insecta: Heteroptera) na Amazônia Central. Neotropical Entomology 36(1): Pes, A.M.O.; Hamada, N.; Nessimian, J.L Chaves de identificação de larvas para famílias e gêneros de Trichoptera (Insecta) da Amazônia Central. Brasil. Revista Brasileira de Entomologia, 49: Pes, A.M.O Taxonomia, estrutura e riqueza das assembléias de larvas e pupas de Trichoptera (Insecta), em igarapés na Amazônia Central. Tese de Doutorado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia/Universidade Federal do Amazonas, Manaus. 200p. Py-Daniel, V.; Barbosa, U.C Simuliidae (Diptera, Culicomorpha) no Brasil XIII sobre Inaequalium lundi sp.n. Acta Amazonica, 37(3): Tadei, W.P.; Thatcher, B.D.; Santos, J.M.M.; Scarpassa, V.M.; Rodrigues, I.B.; Rafael, M.S Ecologic observations on anopheline vectors of malaria in the Brazilian Amazon. Am. J. Trop. Med. Hyg, 59: