Desempenho do programa BABSIM no estudo epidemiológico de Boophilus microplus (Canestrini, 1889) (Acari: Ixodidae)

Transcrição

1 Arq. Bras. Med. Vet. Zootec. v.52 n.4 Belo Horizonte ago Desempenho do programa BABSIM no estudo epidemiológico de Boophilus microplus (Canestrini, 1889) (Acari: Ixodidae) [Performance of the BABSIM program in epidemiological studies on Boophilus microplus (Canestrini, 1889) (Acari: Ixodidae) ticks] A.H. Fonseca 1, M.J.S. Pereira 1, A.H. Fonseca 1,3, R.C. Leite 2 1Instituto de Biologia/DPA, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro Caixa. Postal Seropédica, RJ 2 Escola de Veterinária da UFMG 3 Bolsista do CNPq Recebido para publicação, após modificações, em 7 de fevereiro de 2000 RESUMO Os modelos de simulação são ferramentas úteis na análise das inter-relações bioecológicas dos carrapatos. Partindo dessa premissa, objetivou-se avaliar o desempenho do programa BABSIM como auxiliar no estudo epidemiológico de B. microplus para o Estado de Minas Gerais, validando-se os ajustes no programa pela análise comparativa das curvas populacionais observadas e simuladas em Pedro Leopoldo e São Miguel do Anta, MG. As simulações foram realizadas com o programa BABSIM utilizando-se os parâmetros biológicos originais do programa e com ajustes nas temperaturas mínimas para oviposição e incubação dos ovos, no índice de encontro do hospedeiro pelas larvas, e no índice de sobrevivência dos estádios de vida livre. Os ajustes nos parâmetros biológicos propiciaram aumento na intensidade da carga parasitária, porém não foram suficientes para representar com maior precisão a dinâmica populacional no ecossistema em São Miguel do Anta. As simulações procedidas com os parâmetros biológicos originais e ajustados apresentaram comportamento variável para os diferentes anos em relação aos observados no estudo experimental de Pedro Leopoldo. Apesar de os resultados das simulações terem contribuído para a análise do conjunto de variáveis que interagem para determinar as variações do tamanho das populações de carrapatos nos ecossistemas estudados, eles indicaram, também, a necessidade de introduzir modificações nos submodelos que representam as inter-relações parasito-ambiente antrópico, assim como a necessidade de modificar o programa para permitir alterações de manejo dos animais, dentro de um mesmo ano de simulação, e, dessa maneira, justificar com maior precisão a dinâmica populacional em diferentes tipos de ecossistemas. Palavras-chaves: Carrapato, Boophilus microplus, bovino, epidemiologia, simulação ABSTRACT Simulation models are useful tools in the analysis of bio-ecological interrelations of ticks. The purpose of the present work was to evaluate the performance of the BABSIM program, in epidemiological studies on B. microplus in the State of Minas Gerais, Brazil. Adjustments were made in the program by comparative analysis of B. microplus population curves observed and simulated in Pedro Leopoldo and São Miguel do Anta, State of Minas Gerais. Two sets of simulation were carried out. One used the original parameters of BABSIM, whereas in the other adjustments were made to the minimum temperature threshold for preoviposition, incubation host-finding and survival rate factors of B. microplus. The adjustments to biological parameters were able to increase the simulated infestation levels of ticks, but unable to improve the prediction of population dynamic in the São Miguel do Anta ecosystem. The simulation results with adjustments and original parameters, showed variability through the years, in comparison to experimental field results of Pedro Leopoldo. Despite the contribution of the simulation results to the analysis of variables

2 determining changes on ticks population size in the studied ecosystems, they showed that BABSIM needs new submodels that represent the interconnection between parasite and ecological conditions. Besides, there is a need to modify the program making possible changes in the animal management within the same year of simulation and, therefore, justifying the population dynamic in different ecosystems with higher accuracy. Keywords: Tick, Boophilus microplus, cattle, epidemiology, simulation I NTRODUÇÃO O carrapato Boophilus microplus originalmente infestava antílopes, cervos, bovinos e búfalos selvagens no Sudeste Asiático. Sua dispersão para as diferentes regiões do globo terrestre localizadas entre os paralelos 32º Norte e 35º Sul, segundo Hoogstraal (1979) e Nuñez et al. (1985), seguiu a migração do gado zebu. A diversidade de ecossistemas de criação de bovinos torna premente e oportuna a implementação de pesquisas com o objetivo de estudar o processo coevolutivo do B. microplus, dentro dos diferentes ecossistemas produtivos, bem como desenvolver, ajustar, validar e usar modelos teóricos capazes de auxiliar a interpretação e extrapolação dos resultados de pesquisas, assim como orientar e acompanhar o controle sanitário dos rebanhos. Como os métodos de controle do B. microplus afetam a densidade da população ao longo do tempo e são suficientemente complexos, eles requerem não somente extensas pesquisas de bioecologia, como também o auxílio de métodos computacionais para quantificar as interações epidemiológicas (Weidhaas et al., 1983). Nesse sentido, Sutherst & Dallwitz (1974) consideraram que o comportamento dos modelos de simulação é animador e instrutivo, auxiliando na implementação de programas integrados de controle, na análise e na compreensão da inter-relação de cada componente do sistema de vida do carrapato de forma rápida e econômica. O programa BABSIM foi desenvolvido por Haile et al. (1992) para simular a dinâmica de populações e o controle dos carrapatos B. microplus e B. annulatus e a epidemiologia de Babesia bovis e Babesia bigemina. O programa está estruturado em parâmetros calculados com índices que variam de 0 a 1. Os índices e suas variáveis independentes são: índice de desenvolvimento das fases de vida livre dependente da temperatura, raça dos bovinos e temperatura que regula o índice de fecundidade, índice de sobrevivência das fases parasitárias que variam com a densidade de carrapatos e a raça do bovino hospedeiro, habitat representado por pastagem nativa e cultivada, esta última com dois níveis de cobertura vegetal, rala e densa, temperatura ambiente, déficit de saturação e índice de precipitação que regulam o índice de sobrevivência das fases de vida livre, e índice de encontro do hospedeiro, que depende da densidade de larvas infestantes no meio ambiente, da temperatura e da densidade de hospedeiros. Apesar de o modelo de simulação ter sido ajustado e validado para locais específicos, a utilização dele para os diversos ecossistemas ainda necessita de ajustes para melhor representar o comportamento epidemiológico do B. microplus, a fim de que possa ser utilizado na orientação e acompanhamento de estudos. O objetivo deste trabalho foi avaliar o desempenho do programa BABSIM como ferramenta auxiliar no estudo epidemiológico de B. microplus para o Estado de Minas Gerais. Para tanto, ajustaram-se os parâmetros biológicos do programa, validando-os pela análise comparativa das curvas populacionais observadas e simuladas em Pedro Leopoldo e São Miguel do Anta, MG.

3 MATERIAL E MÉTODOS A opção pelo programa BABSIM (Haile et al., 1992) foi tomada após extensa análise dos programas disponíveis considerando a viabilidade e facilidade de introdução de dados, a necessidade e disponibilidade de dados para proceder simulações e ajustes, a forma de apresentação dos resultados gerados e a possibilidade futura de simulações que avaliam medidas de controle de carrapatos e a epidemiologia de hemoparasitos. Foram realizados ajustes: 1- na variável temperatura mínima para a oviposição e desenvolvimento dos ovos de B. microplus; 2- na representação do encontro do hospedeiro pelas larvas, pelo cálculo de novos parâmetros, usando-se a equação quadrática de Mount et al. (1991) IEH = at² + bt + c, na qual o índice de encontro do hospedeiro (IEH) é uma variável dependente da temperatura (t); 3- na sobrevivência dos estádios de vida livre que passou a ser representada por novos parâmetros, definidos pelas equações quadráticas descritas por Mount et al. (1991), IS=at²+bt+c e IS=aip²+bip+c, nos quais os índices de sobrevivência (IS) dos estádios de vida livre são, respectivamente, dependentes da temperatura (t) e do índice de precipitação (ip). No modelo de simulação, a sobrevivência dos estádios de vida livre é dividido em classe jovem para os estádios de ovos e larvas com 1-4 semanas de idade e fêmeas ingurgitadas com 1-6 semanas de idade, e em classe velha, para os estádios de ovos e larvas com mais de quatro semanas de idade e fêmeas ingurgitadas com mais de seis semanas de idade. Os arquivos com os dados climáticos foram elaborados usando-se uma versão do programa WEATHER desenvolvido pelo USDA - ARS, Gainesville, Florida - USA. Os dados utilizados para elaboração dos arquivos climáticos para Pedro Leopoldo, MG, foram coletados na Estação Meteorológica de Sete Lagoas, MG (19º 28 S, 44º 15 W e altitude de 732m), fornecidos pelo 5º Distrito de Meteorologia do Instituto Nacional de Meteorologia (Departamento..., 1992). Os dados meteorológicos referentes a São Miguel do Anta, MG, foram obtidos em termoigrógrafo, instalado em abrigo meteorológico padrão, e em pluviômetro colocados no local durante o experimento. As variáveis climáticas utilizadas na elaboração dos arquivos foram temperatura média do ar, calculada pela fórmula T=(t12+2t00+tmáx+tmín)/5, e umidade relativa do ar, calculada pela fórmula U=(u12+u18+2u00), nos quais t é temperatura e u é a umidade relativa do ar registradas. Os horários 12, 18 e 00 correspondem à hora de Greenwich (Departamento..., 1992). Os arquivos com os dados climáticos foram elaborados para cada ano do estudo e para as médias dos períodos para São Miguel do Anta e Pedro Leopoldo. As curvas de população de B. microplus, observadas no estudo de sazonalidade obtidos por Fonseca (1997) em São Miguel do Anta (20º 42 S e 42º 40 W, altitude média de 678m) e por Magalhães (1989) em Pedro Leopoldo (19º 37 S, 44º 02 W, altitude de 882m), foram comparadas com as simulações geradas. Em ambos os locais utilizaram-se bovinos mestiços Bos taurus Bos indicus, não medicados contra carrapatos durante os períodos dos estudos, nos quais a população de B. microplus, fêmeas ³ 4,5mm de comprimento, foi mensurada a cada 14 dias. Em São Miguel do Anta, utilizaram-se quatro lotes de bovinos mantidos em área de 18 hectares, muito inclinada, cobertura vegetal predominantemente de capim-gordura (Melinis minutiflora) e com aproximadamente dois hectares da área invadidos por sapé (Imperata brasiliensis), no período de janeiro de 1987 a dezembro de 1989, que foram substituídos na medida da necessidade para manter constante a carga animal. Em Pedro Leopoldo, mensurou-se a população de B. microplus no período de outubro de 1983 a setembro de 1986, em dois lotes de 10 bovinos, mantidos em

4 área experimental de 3,4 hectares, constituída de pastagem mista de capim-braquiária, digitária, cinodon e nativo. As simulações foram procedidas utilizando-se os parâmetros biológicos originais do programa BABSIM (Haile et al., 1992) e os parâmetros ajustados. Para as simulações em São Miguel do Anta, utilizou-se a densidade de 0,5 animal por hectare. Nas simulações em Pedro Leopoldo, utilizou-se a densidade de 2,9 animais por hectare. O índice indicador do grau de sangue B. taurus B. indicus empregado foi igual a 1 para ambos os locais. O índice utilizado como indicador do tipo de pastagem foi igual a 1 para o tipo de pastagem cultivada densa, nas simulações procedidas para Pedro Leopoldo, e igual a 0,5 para os tipos de pastagens cultivadas densa e rala para São Miguel do Anta. Deu-se início às simulações com ovos na semana 42 do primeiro ano. Não foram usados, durante as simulações, o desenvolvimento de Babesia spp. e medidas de controle. RESULTADOS E DISCUSSÃO O limite térmico inferior para oviposição e desenvolvimento dos ovos de B. microplus usado no modelo ajustado foi de 13,3ºC. A adoção dessa temperatura como limite inferior teve por base as análises dos trabalhos de Hitchcock (1955), Bennett (1974) e De la Vega & Díaz (1985) e nos resultados de simulações. No modelo ajustado os novos parâmetros biológicos referentes ao índice de encontro do hospedeiro (IEH) pelas larvas infestantes, em função da temperatura, foram IEH = 0,00781t² + 0,3125t 2. Os parâmetros referentes ao índice de sobrevivência (IS) dos estádios de vida livre, em função da temperatura, foram IS = 0, t² + 0, t + 0,92 para a classe jovem, e IS = 0, t² + 0, t + 0,90 para a classe velha. Para o índice de sobrevivência dos estádios de vida livre, em função da precipitação, os parâmetros biológicos foram IS = 0, ip² + 0, ip + 0, e IS = 0, ip² + 0, ip + 0, , para as classes jovens e velhas, respectivamente. Os cálculos dos novos parâmetros para o índice de encontro do hospedeiro foram orientados pela comparação dos resultados de sazonalidade e das simulações para São Miguel do Anta e Pedro Leopoldo com os resultados de Wilkinson (1953) e de Souza et al. (1993). O índice de sobrevivência dos estádios de vida livre, em função da temperatura e da precipitação, foi ajustado com base nos estudos de Wilkinson & Wilson (1959), Harley (1966), McCulloch & Lewis (1968), Sutherst (1983), Souza et al. (1988a), Magalhães (1989) e Magalhães & Lima (1992). Os resultados da sazonalidade de B. microplus observados e simulados com os parâmetros biológicos originais e ajustados para São Miguel do Anta estão nas Fig. 1, 2 e 3.

5

6 Comparando-se os resultados das simulações com o programa BABSIM, parâmetros biológicos ajustados, com os obtidos por Fonseca (1997), constatam-se curvas sazonais com tendências semelhantes no ano de 1987, no qual foram detectadas divergências para os períodos fevereiro-março e setembro a novembro. No segundo ano, as maiores divergências em relação às curvas simuladas e observadas foram registradas nos períodos maio-junho e também de setembro a novembro. No terceiro ano, quando a densidade da população de B. microplus observada foi intensamente influenciada pelas condições de manejo, houve convergência entre o simulado e o observado. Cabe destacar a constatação de similaridade entre as curvas simuladas para São Miguel do Anta e as observadas em locais em que as infestações de carrapatos sobre os animais foram maiores no outonoinverno (Sutherst & Moorhouse, 1972; Sutherst et al., 1979; Sutherst, 1983; Sutherst et al., 1983; Alves- Branco et al., 1987; Souza et al., 1988b; Paloschi & Beck, 1989). Os ajustes realizados nos parâmetros biológicos do programa alteraram o potencial reprodutivo aumentando o número de carrapatos sobre os animais, porém não foram suficientes para compensar as inter-relações hospedeiro/parasito/ambiente, em alguns períodos e condições em que se realizou o estudo experimental em São Miguel do Anta. A comparação dos resultados dos estudos que orientaram os cálculos dos parâmetros utilizados no programa com os observados no estudo da sazonalidade em São Miguel do Anta (Fonseca, 1997), e também com os resultados de outros estudos das fases de vida livre e parasitária, sob diferentes condições experimentais, permitem deduzir que pequenas diferenças no comportamento biológico entre populações de B. microplus, principalmente as que correlacionam as interações das variáveis climáticas com os intervalos de desenvolvimento e sobrevivência de cada período na fase de vida livre, não estão devidamente representadas no modelo. Essas diferenças são responsáveis pelas divergências entre as curvas simuladas e observadas, principalmente na representação do comportamento do B. microplus no outono e na primavera. Os resultados da sazonalidade de B. microplus observados e simulados com os parâmetros biológicos originais e ajustados para Pedro Leopoldo (Magalhães, 1989) estão nas Fig. 4, 5 e 6.

7

8 Verifica-se que no primeiro ano do estudo, de novembro de 1983 a outubro de 1984, maior número de fêmeas ingurgitadas foi observado entre fevereiro e junho, similar a curva média dos três anos no estudo de Magalhães (1989). Curva sazonal com tendência semelhante foi simulada pelo BABSIM, com parâmetros biológicos originais, na qual o maior número de fêmeas ingurgitadas foi gerado entre janeiro e junho, enquanto a simulação que usou parâmetros biológicos ajustados gerou curva mais estável, com pequeno aumento do número de carrapatos de maio a setembro. Curvas sazonais com tendências similares foram observadas por Sutherst & Moorhouse (1972), Sutherst et al.(1979), Sutherst et al. (1983), Sutherst (1983), Alves-Branco et al. (1987), Souza et al. (1988b) e Paloschi & Beck (1989), nas quais as maiores médias de fêmeas ingurgitadas foram registradas no período do outonoinverno. Esses autores relacionaram as variáveis climáticas, as condições fisiológicas e a raça como as principais determinantes na variação da população de carrapato B. microplus. No segundo ano de estudo de Magalhães (1989), novembro de 1984 a outubro de 1985, as maiores infestações observadas nos animais ocorreram em abril e entre junho e setembro. Utilizando-se o programa BABSIM, parâmetros biológicos originais, as maiores infestações foram geradas para os meses de dezembrojaneiro e maio-junho. Os resultados da simulação com os parâmetros biológicos ajustados geraram as maiores infestações entre maio e agosto, portanto, com tendência semelhante aos observados. Entretanto, no terceiro ano do estudo de Magalhães (1989), novembro de 1985 a outubro de 1986, as maiores infestações observadas nos animais ocorreram entre junho e outubro. Portanto, esse comportamento sazonal da fase parasitária foi diferente do observado no primeiro e no segundo ano pelo autor. As simulações com o programa BABSIM utilizando-se os parâmetros originais e ajustados geraram resultados também diferentes. No primeiro caso, o aumento do número de fêmeas ingurgitadas ocorreu de abril a junho, e no segundo, as maiores infestações simuladas foram em dezembro-janeiro e de junho a setembro. A comparação dos resultados observados no estudo experimental de Magalhães (1989) com os simulados pelo programa BABSIM indicou a importância das variáveis climáticas nas variações da sazonalidade, como atribuído pelo autor, porém, também apontou que o manejo dos animais teve importância fundamental no comportamento sazonal, cuja análise não pôde ser intensificada com os dados disponíveis naquele estudo.

9 Com os resultados das simulações pôde-se proceder a uma análise para melhor compreender as interrelações parasito-ambiente antrópico para ambos os locais. Verificou-se também a necessidade da introdução de modificações nos submodelos para que representassem essas inter-relações, assim como a necessidade de modificações do programa para permitir alterações de manejo dos animais, dentro de um mesmo ano de simulação e, dessa maneira, justificar com maior precisão a dinâmica populacional nos tipos de ecossistemas e condições em que se realizaram os estudos experimentais. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ALVES-BRANCO, F.P.J., PINHEIRO, A.C., MACEDO, J.B.R.R. Prevalência estacional do Boophilus microplus em bovinos das raças Hereford e Ibagé. In: COLETÂNEA DAS PESQUISAS: MEDICINA VETERINÁRIA E PARASITOLOGIA, 1987, Bagé. Anais... Bagé: EMBRAPA/CNPq, p [ Links ] BENNETT, G.F. Oviposition of Boophilus microplus (Canestrini) (Acarida: Ixodidae). II. Influence of temperature, humidity and light. Acarologia, v.16, p , [ Links ] DE LA VEGA, R., DÍAZ, G. Aplicación de las constantes térmicas en el control de la garrapata del ganado vacuno (Boophilus microplus). I. Cálculo de las constantes térmicas. Rev. Salud Anim., v.7, p , [ Links ] DEPARTAMENTO NACIONAL DE METEOROLOGIA. Normais climatológicas ( ), Brasília: EMBRAPA, p. [ Links ] FONSECA, A.H. Avaliação do programa BABSIM no estudo da dinâmica populacional de Boophilus microplus (Canestrini, 1887) (Acari:Ixodidae) em Minas Gerais, Brasil. Belo Horizonte: Escola de Veterinária da UFMG, p. (Tese, Doutorado). [ Links ] HAILE, D.G., MOUNT, G.A., COOKSEY, L.M. Computer simulation of Babesia bovis (Babes) and B. bigemina (Smith & Kilborne) transmission by Boophilus microplus cattle ticks (Acari: ixodidae). J. Med. Entomol., v.29, p , [ Links ] HARLEY, K.L.S. Studies on the survival of the non-parasitic stages of the cattle tick Boophilus microplus in three climatically dissimilar Districts of North Queensland. Aust. J. Agric. Res., v.17, p , [ Links ] HITCHCOCK, L.F. Studies of the non-parasitic stages of the cattle tick, Boophilus microplus (Canestrini) (Acarina: Ixodidae). Aust. J. Zool., v.3, p , [ Links ] HOOGSTRAAL, H. Review article: the epidemiology of tick-borne Crimean-Congo hemorrhagic fever in Asia, Europe and Africa. J. Med. Entomol., v.15, p , [ Links ] MAGALHÃES, F.E.P. Aspectos biológicos, ecológicos e de controle do Boophilus microplus (Canestrini, 1887) no Município de Pedro Leopoldo-MG. Belo Horizonte: Instituto de Ciências Biológicas da UFMG, p. [ Links ](Tese, Doutorado). MAGALHAES, F.E.P., LIMA, J.D. Desenvolvimento e sobrevivência do carrapato em pastagem de Brachiaria decumbens no município de Pedro Leopoldo, MG. Pesq. Agropec. Bras., v.27, p.15-25, [ Links ] McCULLOCH, R.N., LEWIS, I.J. Ecological studies of the cattle tick, Boophilus microplus, in the North Coast District of New South Wales. Aust. J. Agric. Res., v.19, p , [ Links ] MOUNT, G.A., HAILE, D.G., DAVEY, R.B. et al. Computer simulation of Boophilus cattle tick (Acari: Ixodidae) population dynamics. J. Med. Entomol., v.28, p , [ Links ]

10 NUÑEZ, J.L., MUÑOZ-COBEÑAS, M.E., MOLTEDO, H.L. Boophilus microplus the common cattle tick. Berlin: Springer-Verlag, p. [ Links ] PALOSCHI, C.G., BECK, A.A.H. Variação sazonal do Boophilus microplus (Cannestrini,1887) no Vale do Itajaí, SC. In: SEMINÁRIO BRASILEIRO DE PARASITOLOGIA VETERINÁRIA, 6, 1989, Bagé. Anais... Bagé: Colégio Brasileiro de Parasitologia Veterinária, p.73. [ Links ] SOUZA, A.P., GONZALES, J.C., RAMOS, C.I. et al. Fase de vida livre do Boophilus microplus no Planalto Catarinense. Pesq. Agropec. Bras., v.23, p , 1988a. [ Links ] SOUZA, A.P., GONZALES, J.C., RAMOS, C.I. et al. Variação sazonal de Boophilus microplus no Planalto Catarinense. Pesq. Agropec. Bras., v.23, p , 1988b. [ Links ] SOUZA, A.P., PALOSCHI, C.G., BELLATO, V. et al. Poder infestante das larvas de Boophilus microplus (Can., 1887) em condições naturais, nos campos de Lages, SC, Brasil. Rev. Bras. Parasitol. Vet., v.2, p.93-98, [ Links ] SUTHERST, R.W. Variation in the numbers of the cattle tick, Boophilus microplus (Canestrini), in a moist habitat made marginal by low temperatures. J. Aust. Entomol. Soc., v.22, p.1-5, [ Links ] SUTHERST, R.W., DALLWITZ, M.J. Progress in the development of a population model for the cattle tick, Boophilus microplus, In: INTERNATIONAL CONGRESS ON ACAROLOGY, 4, Saalfeldern. Proceedings... Saalfeldern: E. Piffl., p [ Links ] SUTHERST, R.W., KERR, J.D., MAYWALD, G.F. et al. The effect of season and nutrition on the resistance of cattle to the tick Boophilus microplus. Aust. J. Agric. Res., v.34, p , [ Links ] SUTHERST, R.W., MOORHOUSE, D.E. The seasonal incidence of ixodid ticks on cattle in an elevated area of South-Eastern Queensland. Aust. J. Agric. Res., v.23, p , [ Links ] SUTHERST, R.W., WHARTON, R.H., COOK, I.M. et al. Long-term population studies on the cattle tick (Boophilus microplus) on untreated cattle selected for different levels of tick resistence. Aust. J. Agric. Res., v.30, p , [ Links ] WEIDHAAS, D.E., HAILE, D.G., GEORGE, J.E. et al. A basic model for use in computer simulations of Boophilus tick biology and control. Gainesville: USDA/ARS, Adv. Agric. Technol., s.32, p. [ Links ] WILKINSON, P.R. Obervations on the sensory physiology and behaviour of larvae of the cattle tick, Boophilus microplus (Can.) (Ixodidae). Aust. J. Zool., v.1, p , [ Links ] WILKINSON, P.R., WILSON J.T. Survival of cattle ticks in central Queensland pastures. Aust. J. Agric. Res., v.10, p , [ Links ] Todo o conteúdo deste periódico, exceto onde está identificado, está licenciado sob uma Licença Creative Commons Escola de Veterinária UFMG Caixa Postal Belo Horizonte MG - Brazil Tel.: (55 31) Tel.: (55 31) abmvz.artigo@abmvz.org.br