Trabalho realizado no Hospital Universitário de Brasília (HUB) Brasília (DF), Brasil. 1

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1 Artigo original Avaliação da taxa de positividade do receptor HER2 e da influência de três tipos de biópsia mamária no resultado imunohistoquímico em mulheres com câncer de mama invasivo no Hospital Universitário de Brasília Evaluation of the HER2 positivity rate and the influence of three types of breast biopsy in immunohistochemistry result in women with invasive breast cancer at the Brasília s University Hospital Tatiane Oliveira Borges 1, Maria de Fátima Brito Vogt 2, Fernanda Cristina Afonso Salum 3, Carlos Marino Cabral Calvano Filho 3,4, Miriam da Silva Wanderley 5, Alberto Carlos Moreno Zaconeta 5, João Carlos Félix Souza 6 Descritores Neoplasias da mama Imunoistoquímica Receptor erb-2 Biópsia percutânea Biopsy core-large needle RESUMO Objetivo: Avaliar a taxa de positividade do HER2 em pacientes com câncer de mama atendidas no Hospital Universitário de Brasília (HUB) e verificar se o tipo de biópsia influencia no resultado da imunohistoquímica. Métodos: Estudo analítico, retrospectivo e descritivo, para o qual foram coletados dados de pacientes atendidas no período compreendido entre janeiro de 2009 a dezembro de 2010, sendo os critérios de inclusão: carcinoma infiltrante de mama, sexo feminino e anatomopatológico realizado no HUB. Foi feita uma planilha com os resultados do HER2 da imunohistoquímica e o tipo de biópsia realizada. Os dados foram analisados pelo teste de diferença de χ 2. Resultados: Foram incluídas no estudo 134 pacientes. Dessa amostra, obteve-se uma frequência de positividade para o HER2 de 13,43%, de negatividade de 82,84% e de inconclusivo (2+) de 3,73%. A biópsia feita por core biopsy teve uma tendência à positividade (desvio 1,32), setor à negatividade (desvio -2,29) e por mastectomia foi indiferente (desvio 0,97). Conclusões: Baseando-se nesse resultado, o melhor tipo de biópsia para se realizar a imunohistoquímica é a core biopsy. A taxa de positividade do HER2 está abaixo da literatura. Por isso, sugerimos que o material enviado para imunohistoquímica deva ser criteriosamente preparado desde a coleta. Dessa forma, muito provavelmente, serão obtidos resultados, com tumores que superexpressam o HER2, mais próximos da literatura. Keywords Breast neoplasms Immunohistochemistry Receptor, erb-2 Percutaneous biopsy Biopsy core-large needle ABSTRACT Purpose: To assess the rate of HER2 positivity in patients with breast cancer at Brasília s University Hospital (HUB) and to verify if the type of biopsy influences the outcome of immunohistochemistry. Trabalho realizado no Hospital Universitário de Brasília (HUB) Brasília (DF), Brasil. 1 Médica residente de Mastologia do HUB Brasília (DF), Brasil. 2 Professora Doutora de Ginecologia e Mastologia da Faculdade de Medicina da Universidade de Brasília (UnB); Chefe do Serviço de Mastologia do HUB Brasília (DF), Brasil. 3 Mastologista do HUB Brasília (DF), Brasil. 4 Mastologista da Unidade de Oncologia do Hospital Sírio Libanês Brasília (DF), Brasil. 5 Professores Adjuntos da Área de Ginecologia e Obstetrícia da UnB Brasília (DF), Brasil. 6 Professor Adjunto da Faculdade de Tecnologia da UnB Brasília (DF), Brasil. Endereço para correspondência: Tatiane Oliveira Borges Quadra 203, lote 3, Edifício Portal das Andorinhas, Bloco D, apto. 601 CEP Brasília (DF), Brasil Conflito de interesse: nada a declarar Recebido em: 11/07/2012. Aceito em: 06/06/2013

2 84 Borges TO, Vogt MFB, Salum FCA, Filho CMCC, Wanderley MS, Zaconeta ACM, Souza JCF Methods: Observational, retrospective and descriptive study. The data were collected from patients treated from January 2009 to December 2010 and the selection criteria were: female patients with invasive breast cancer and with histopathological diagnosis carried out at HUB. A spreadsheet was made with the results of HER2 immunohistochemistry and the type of biopsy realized. Data were analyzed by χ 2 difference test. Results: The study included 134 patients. In this sample, it was observed 13.43% of HER2 positivity frequency, 82.84% of negative and 3.73% was inconclusive (2+). Biopsy done by core biopsy had a tendency to positivity (1.32 deviation), by sector to negativity (-2.29 deviation) and lumpectomy was indifferent (0.97 deviation). Conclusions: Based on this result, the best type of biopsy to perform immunohistochemistry is a core biopsy. The rate of HER2 positivity is below the literature. Therefore, we suggest that the material sent for immunohistochemistry should be carefully prepared from the collection. Thus, very probably, results will be obtained, with tumors that overexpress HER2, closer to the literature. Introdução O câncer de mama é uma das neoplasias humanas mais comuns, correspondendo a 25% dos cânceres em mulheres e com grande impacto na morbidade e mortalidade feminina em todo o mundo 1,2. O principal desafio em pacientes com câncer de mama é a melhor forma de avaliar essas pacientes e predizer a repercussão clínica da doença para que o tratamento mais apropriado possa vir a ser utilizado 2. O receptor 2 do fator de crescimento epidérmico humano (HER2) é um importante fator prognóstico e preditivo no câncer de mama 3. Esse valor prognóstico do oncogene HER2 foi descrito pela primeira vez em O HER2 é um membro da família dos fatores de crescimento epidérmico, está localizado no cromossomo 17q12 e codifica um produto proteico de 185 kda, um receptor transmembrana com atividade de tirosina-quinase 5. A avaliação da agressividade biológica das células tumorais pode ser usada como fator prognóstico 6. O HER2 está associado à maior agressividade da doença, pior prognóstico, menor sobrevida livre de doença, rápido crescimento tumoral, aumento do risco de recorrência após cirurgia, resistência à terapia hormonal e pouca resposta à quimioterapia convencional 4,7,8. A amplificação do gene HER2 ou a superexpressão da proteína do HER2 é detectada em aproximadamente 20% dos carcinomas de mama 1,4, tendo variações descritas na literatura de 15 a 30% 9,10. Evidências experimentais têm mostrado que a amplificação do HER2 é um fator precoce para a tumorigênese mamária, destacando o HER2 como um alvo para tratamento 11. O resultado do HER2 tem sido usado para determinar quais pacientes com tumores primários provavelmente responderiam ao trastuzumab, um anticorpo monoclonal direcionado ao HER2 2. O trastuzumab tem sido utilizado tanto para melhorar a resposta clínica da doença metastática quanto no tratamento adjuvante nas pacientes com câncer de mama invasivo e com HER2+, como terapia adjuvante combinado ou após a quimioterapia 9,12. O mecanismo de ação do trastuzumab ainda é incerto. Existe um trabalho de revisão sistemática, com nível de evidência 2A 13, defendendo a ação do trastuzumab na regulação ou na inibição da transmissão do HER2. Além disso, mostra o trastuzumab com ação antiangiogênica, inibição da divisão proteica e indução da toxicidade celular dependente de anticorpo contra as células tumorais 14. A positividade do HER2 determina a indicação da terapia alvo com o trastuzumab. Por isso, é importante o uso de métodos simples, precisos, amplamente aplicáveis e reprodutíveis para rastrear tumores com amplificação e/ou superexpressão deste gene 15. Dois métodos são normalmente usados e recomendados: fluorescent in situ hybridization (FISH), um método quantitativo para detecção de genes amplificados, e a análise imunohistoquímica (IHQ) para a detecção de expressão proteica 16. A IHQ é oferecida na maioria dos laboratórios, e embora seja relativamente barata e de fácil execução, é susceptível a variações na fixação e processamento dos tecidos. Além disso, a IHQ tem limitações tanto na variabilidade da especificidade e sensibilidade dos anticorpos, quanto na subjetividade da interpretação dos resultados. Estes problemas são resolvidos pelo método FISH, que apesar do alto custo é um método quantitativo e permite uma melhor análise dos dados 17,18. A Sociedade Americana de Oncologistas e o Colégio de Patologistas Americanos recomendam que, no teste do HER2, as categorias devam ser claramente definidas como positivo (IHQ 3+), inconclusivo (IHQ 2+) e negativo (IHQ 0/1+). A categoria inconclusiva (2+) gera confusão quanto ao tratamento com trastuzumab, portanto requer a adição do teste de FISH 19. A importância do HER2 como marcador prognóstico, preditivo e terapêutico no câncer de mama invasivo é bem

3 Biópsia mamária x HER2 85 reconhecida e, portanto, é fundamental uma avaliação acurada da presença do HER2. Os objetivos do presente estudo foram verificar a taxa de positividade do HER2 nas pacientes com diagnóstico de câncer de mama no Hospital Universitário de Brasília, compará-la com a descrita na literatura e analisar se o tipo de biópsia influencia no resultado da imunohistoquímica. Métodos Trata-se de um estudo analítico, retrospectivo e descritivo, para o qual foram coletados dados de pacientes atendidas no serviço de Mastologia do Hospital Universitário de Brasília (HUB), com diagnóstico de câncer de mama, no período compreendido entre janeiro de 2009 a dezembro de Na imunohistoquímica, foram analisados o resultado do HER2 e o tipo de biópsia realizada. Cada paciente teve o teste HER2 analisado uma única vez, sendo a imunohistoquímica feita somente em um tipo de biópsia. Foram considerados como critério de inclusão sexo feminino, anatomopatológico realizado no HUB e diagnóstico histopatológico de carcinoma infi ltrante. Foram excluídas as pacientes com carcinoma in situ, com dados de imunohistoquímica insuficientes ou que não se enquadrassem nos critérios de inclusão. Amostra A amostra foi composta por 134 biópsias de pacientes que realizaram imunohistoquímica após o diagnóstico de carcinoma mamário. Os exames executados foram feitos a partir de três tipos de biópsia: 1. Core biopsy (biópsia realizada por agulha grossa, calibre 14G). 2. Setor, nódulo, quadrante, biópsia incisional ou excisional (aproximadamente 2 a 10 cm). 3. Mastectomia. Hipóteses A hipótese em questão visou testar, conforme os resultados da amostra, a existência de diferenças estatisticamente significativas das proporções de positividade dos tipos de procedimentos de biópsia. Portanto, pretendeu-se concluir sobre a taxa de positividade desse exame, HER2, e conferir se o tipo de biópsia 1, 2 e 3 alteraria o resultado. A imunohistoquímica realizada no Serviço de Anatomia Patológica do HUB utiliza como método de coloração a LSAB (Estreptavidina/Biotina). Os resultados do exame de HER2 podem ser considerados, independentemente do tipo de biópsia, como: positivo (3+), negativo (1+) e inconclusivo ou indeterminado (2+). Os símbolos (+) são para resultados positivos, (-) resultados negativos e (2+) inconclusivos. Foi feita a tentativa de se fazer o FISH nas pacientes com teste HER2 inconclusivo (2+), mas com alguns resultados insatisfatórios e como não foi possível realizar em todas as pacientes, não houve mudança no resultado. No experimento, apurou-se a eficácia dos diferentes tipos de biópsia para o diagnóstico: 1, 2 e 3 como descritos anteriormente. Foi elaborado um banco de dados utilizando-se uma planilha do programa Excel para Windows. As pacientes foram identificadas pelo número do prontuário e os dados analisados pelo teste de diferença do χ 2 20, com a intenção de se comparar as frequências esperadas de resultados positivos, negativos ou inconclusivos, com os tipos de biópsias. Era esperado que os resultados, proporcionalmente à quantidade utilizada para cada tipo de biópsia, fossem compatíveis ou iguais. Em concordância às normas regulamentadoras de pesquisas envolvendo seres humanos, Resolução nº 196/96 do Conselho Nacional de Saúde (CNS) de , o projeto de pesquisa foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Faculdade de Ciências da Saúde (CEP/FS) da Universidade de Brasília (UnB), sob o Registro nº 101/11, em 14 de Setembro de Resultados Os resultados para 134 pacientes foram 18 positivos (13,43%), 111 negativos (82,84%) e 5 (3,73%) inconclusivos (Tabela 1 e Figura 1). A Tabela 1 mostra que entre os tipos de biópsia, 72 (53,73%) foram feitos com core biopsy, 30 (22,39%) por mastectomia e 32 (23,88%) por setor. Das 72 pacientes submetidas a core biopsy, a taxa de positividade obtida foi de 15,28%, semelhante às obtidas nas pacientes submetidas Frequência HER2 Figura 1. Distribuição do HER2 em três dimensões. Setor Mastectomia Core biopsy Biopsia

4 86 Borges TO, Vogt MFB, Salum FCA, Filho CMCC, Wanderley MS, Zaconeta ACM, Souza JCF à mastectomia. Não houve diferença estatística para os casos negativos ou inconclusivos. Testes Os resultados dos testes estatísticos foram conclusivos, embora no limite de significância. Eles demonstram que, na imunohistoquímica do HER2 obtida por core biopsy, houve tendência de positividade estatisticamente significante. Conforme a Tabela 2, a frequência, que atesta positividade, é de 11 na core biopsy na situação esperada por χ 2 (teste estatístico de confirmação de frequência) que deveria ser de 9,67. Da mesma forma, nas situações de negatividade, a frequência foi de 58, e a esperada de 59,64, o que comprova, embora no limite de significância, que no teste em questão exista a tendência a ser positivo. No caso da biópsia realizada por setor, o resultado mostrou diferença significativa contrária à core biopsy. Isso significa tendência à negatividade. O resultado da mastectomia, embora com pouca aplicação e reduzida amostra, mostrou equilíbrio de proporcionalidade nas frequências. A Figura 2 mostra os desvios e a diferença entre a frequência observada menos a frequência esperada para os resultados positivos. Essa diferença que irá compor a estatística χ 2. A diferença Tabela 1. HER2 versus biópsia Biópsia HER2 Core biopsy Mastectomia Setor Total + Frequência Percentual 8,21 3,73 1,49 13,43 Linha paciente 61,11 27,78 11,11 Coluna paciente 15,28 16,67 6,25 - Frequência Percentual 43,28 17,91 21,64 82,84 Linha paciente 52,25 21,62 26,13 Coluna paciente 80,56 80,00 90,63 2+ Frequência Percentual 2,24 0,75 0,75 3,73 Linha paciente 60,00 20,00 20,00 Coluna paciente 4,17 3,33 3,13 Total Frequência Percentual 53,73 22,39 23,88 100,00 Tabela 2. HER2 e biópsia Biópsia HER2 Core biopsy Mastectomia Setor Total + Frequência Esperado 9,6716 4,0299 4,2985 Desvio 1,3284 0,9701-2,299 Cell Chi-Square 0,1824 0,2336 1,2291 Linha paciente 61,11 27,78 11,11 Coluna paciente 15,28 16,67 6,25 - Frequência Esperado 59,624 24,851 26,507 Desvio -1,642-0,851 2,4925 Cell Chi-Square 0,0452 0,0291 0,2344 Linha paciente 52,25 21,62 26,13 Coluna paciente 80,56 80,00 90,63 2+ Frequência Esperado 2,6866 1,1194 1,194 Desvio 0,3134-0,119-0,194 Cell Shi-Square 0,0366 0,127 0,0315 Linha paciente 60,00 20,00 20,00 Coluna paciente 4,17 3,33 3,13 Total Frequência

5 Biópsia mamária x HER2 87 positiva representa o quanto a frequência observada sobrepõe à esperada, indicando tendência a resultados positivos no tipo de teste. No caso do tipo de biópsia de setor a indicação se inverte, isto é, o quanto o teste empírico deveria medir positividade e não o fez. Nos demais casos (Figuras 3 e 4), a representação é a mesma para uma situação empírica de resultados negativos e inconclusivos, ou seja, a biópsia por setor mostrou mais valores negativos e inconclusivos que as biópsias por core biopsy e mastectomia. mastectomia core biopsy setor -2,5-2 -1,5-1 -0,5 0 0,5 1 1,5 Desvio Figura 2. Desvio do valor esperado de HER2 positivo (+) setor mastectomia core biopsy Desvio Figura 3. Desvio do valor esperado de HER2 negativo (-) core biopsy setor mastectomia -0,2-0,1 0 0,1 0,2 0,3 0,4 Desvio Figura 4. Desvio do valor esperado de HER2 inconclusivo (2+) Discussão A expressão do HER2 ocorre entre 15 a 30% dos carcinomas invasivos de mama 9,10,22. A amplificação do HER2 é um fator prognóstico individual para predizer a agressividade do tumor e o benefício da terapia adjuvante. Sjogren et al. 23 relataram que a expressão do HER2 representa um impacto prognóstico independente de outros fatores, como o comprometimento axilar, o grau histológico, tamanho do tumor e os receptores hormonais. O trastuzumab suprime a atividade do HER2, assim como facilita a apoptose celular. Ensaios clínicos mostram que o risco relativo de recorrência diminui em 50% quando o trastuzumab é adicionado ao regime de quimioterapia adjuvante em pacientes com HER2 positivo 19. A importância dessa pesquisa está na comparação da taxa de positividade do HER2 da literatura com a encontrada nas pacientes do HUB, analisando-se com o tipo de biópsia à qual a paciente foi submetida. Além disso, busca-se evitar o subdiagnóstico e oferecer o trastuzumab como mais uma opção terapêutica a essas pacientes. A taxa de positividade do HER2 encontrada no presente estudo foi de 13,43%. Esse resultado está abaixo da taxa descrita na literatura, que varia em torno de 20% nos carcinomas invasivos de mama 24,25. Dois trabalhos, com grau de recomendação B 13, mostraram taxas maiores de positividade do HER2. Dimitrakakis et al. 26 realizaram uma pesquisa, em 121 pacientes, com 24,1% de taxa de positividade para o HER2. Outro estudo teve uma positividade semelhante, com superexpressão do HER2 em 21,5% das pacientes 27. Analisando-se o tipo de biópsia com o resultado do HER2, a core biopsy teve tendência à positividade, com desvio de 1,32, mais próxima à descrita nos estudos. A imunohistoquímica realizada a partir dos setores teve a mais baixa frequência de positividade do HER2, com desvio de -2,29. A partir dessa análise, podemos questionar se o tipo de biópsia não está influenciando no resultado do HER2. Alguns fatores influenciam na qualidade da biópsia realizada, como o tipo de fixador utilizado, a duração da fixação (insuficiente preservação de tecido pode levar a degradação proteica e reduzir a sensibilidade da imunohistoquímica), ou o método utilizado 28. A fixação deve ser feita em formol tamponado neutro a 10%, com o tempo de fixação ideal entre 6 e 48 horas. O tempo de fixação pode alterar a expressão antigênica das proteínas e uma fixação prolongada, por mais de 48 horas, pode levar a resultados falsos-negativos 22. Outro fator importante para a correta utilização do formol tamponado é a relação entre o volume da peça e o fixador, que deve ser de 1 para A core biopsy geralmente possui maior quantidade de fixador para o volume da peça em nosso serviço e possui o menor tempo entre a retirada da peça e a fixação. Analisando a importância desses fatores, isso representaria

6 88 Borges TO, Vogt MFB, Salum FCA, Filho CMCC, Wanderley MS, Zaconeta ACM, Souza JCF uma explicação para a menor taxa de positividade do HER2 no nosso caso? O teste do HER2 é rotineiramente realizado por imunohistoquímica pela coloração de sua proteína e/ou por FISH, que determina a amplificação gênica 11. Entretanto, o guideline da Sociedade Americana de Oncologistas/Colégio Americano de Patologistas 20 conclui que aproximadamente 20% dos testes usados podem ser incorretos e imprecisos. Um estudo realizado por Wludarski et al. 1 no Brasil mostra uma pobre concordância (34,2%) entre os resultados de laboratórios locais e o laboratório de referência (Consultoria em Patologia, Botucatu, SP, Brasil). Os laboratórios locais tiveram 10,9% de falsos-positivos e 2,5% de falsos-negativos. Esses dados mostram que alguns laboratórios não estão seguindo as diretrizes para o teste do HER2. Nestes casos, a paciente será submetida a um tratamento desnecessário no falso-positivo, com os potenciais de toxicidade. Já no falso-negativo, deixará de receber mais uma opção terapêutica e de controle da doença. Conclusão Considerando-se a acurácia do teste do HER2 como fator importante para o tratamento das pacientes com câncer de mama, a análise da taxa de positividade do HER2 nas pacientes dessa pesquisa está abaixo da taxa descrita na literatura. Isso sugere que deva existir uma revisão desde o centro cirúrgico até a anatomia patológica, incluindo a conscientização da equipe de enfermagem, técnicos da anatomia patológica, mastologistas e patologistas. O cuidado tem que ser feito na escolha do frasco ideal para colocar a peça, no tempo entre a retirada da peça e sua fixação, na quantidade do fixador, no tempo de fixação e no preparo da peça para clivagem. A intenção é que se tenha mais diagnóstico de positividade no teste do HER2 nas pacientes candidatas ao tratamento com trastuzumab que por acaso estejam deixando de ter esse resultado. Os resultados obtidos mostram que há, nas frequências observadas, tendência significativa, embora discreta, de positividade do teste HER2 quando a biopsia é realizada por core biopsy. Portanto, essa análise pode indicar, tecnicamente, que o tipo de biópsia direciona os resultados. Se a imunohistoquímica for realizada a partir da biópsia feita por core biopsy, serão obtidos dados sobre a taxa de positividade do HER2 mais próximos ao descrito na literatura. A confirmação de tal hipótese poderia ser aprofundada com comparações futuras dos três tipos de biópsia realizadas nos mesmos indivíduos. Agradecimentos Um agradecimento especial ao mastologista do HUB, Gustavo de Castro Gouveia, que muito ensina e contribui para a residência médica de Mastologia e para o funcionamento do serviço. À oncologista, Daniele Xavier Assad, e à patologista, Melissa Iole Da Cás Vita, pelo apoio e colaboração na pesquisa. Referências 1. Wludarski SCL, Lopes LF, Berto e Silva TR, Carvalho FM, Weiss LM, Bacchi CE. HER2 testing in breast carcinoma very low concordance rate between reference and local laboratories in Brazil. Appl Immunohistochem Mol Morphol. 2011;19(2): Rauser S, Marquardt C, Balluff B, Delninger SO, Albers C, Eckhard B, et al. Classification of HER2 receptor status in breast cancer tissues by MALDI imaging mass spectrometry. J Proteome Res. 2010;9(4): Chen B, Shah S. Testing for HER2 in breast cancer: a continuing evolution. Patholog Res Int. 2011;2011: Slamon DJ, Clark GM, Wong SG, Levin WJ, Ullrich A, McGuire WL. Human breast cancer: correlation of relapse and survival with amplification of the HER2/new oncogenes. Science. 1987;235(4785): Yarden Y, Sliwkowski MX. Untangling the ErbB signaling network. 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